Defesas induzidas por herbivoria e interações específicas no sistema tritrófico soja-percevejos-parasitoides de ovos

Defenses induced by herbivory and specific interactions on the tri-trophic system soybean-stink bug-egg parasitoids

NOTAS CIENTÍFICAS

Defesas induzidas por herbivoria e interações específicas no sistema tritrófico soja-percevejos-parasitoides de ovos

Defenses induced by herbivory and specific interactions on the tri-trophic system soybean-stink bug-egg parasitoids

Ana Paula Silva Lopes^I; Ivone Rezende Diniz^II; Maria Carolina Blassioli Moraes^I; Miguel Borges^I; Raúl Alberto Laumann^I

^IEmbrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Parque Estação Biológica, Avenida W5 Norte, CEP 70770-917 Brasília, DF. E-mail: [e-mail], [e-mail], [e-mail], [e-mail]

^IIUniversidade de Brasília, Campus Universitário Darcy Ribeiro, CEP 70910-900 Brasília, DF. E-mail: [e-mail]

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi avaliar a influência de voláteis de soja, induzidos pela herbivoria dos percevejos Euschistus heros e Nezara viridula, no comportamento de busca de hospedeiros dos parasitoides Telenomus podisi e Trissolcus basalis. Plantas injuriadas pela alimentação dos percevejos foram utilizadas como estímulos em bioensaios com fêmeas dos parasitoides, em olfatômetro de dupla escolha tipo Y. Telenomus podisi respondeu somente a voláteis liberados pela soja após a herbivoria de E. heros, seu hospedeiro preferencial. Trissolcus basalis não foi influenciado pelas plantas injuriadas pelos percevejos. Os resultados obtidos indicam existência de interações espécie-específicas no sistema tritrófico soja-percevejos-parasitoides de ovos.

Termos para indexação: comportamento de busca, controle biológico, hospedeiro preferencial, interações tritróficas, olfatômetro de dupla escolha, voláteis de plantas.

ABSTRACT

The objective of this work was to evaluate the influence of soybean volatiles, induced by the herbivory of the stink bugs Euschistus heros and Nezara viridula, on the host searching behavior of the parasitoids Telenomus podisi and Trissolcus basalis. Plants injured by the feeding activity of the stink bugs were used as stimuli in bioassays with parasitoid females in a two-choice Y type olfactometer. Telenomus podisi responded only to volatiles released by soybean after herbivory injury of E. heros, their preferential host. Trissolcus basalis did not respond to plants injured by the stink bugs. The obtained results indicate the existence of species-specific interactions in the tri-trophic system soybean-stink bug-egg parasitoids.

Index terms: searching behavior, biological control, preferential host, tri-trophic interactions, two choice olfactometer, plant volatiles.

Defesas induzidas por herbivoria (DIH) são importantes componentes do sistema defensivo das plantas, frente ao ataque de insetos fitófagos (Dicke & Sabelis, 1988). As DIH podem ter atuação direta, ao repelir herbívoros (De Moraes et al., 2001; Kessler & Baldwin, 2001), ou indireta, pela atração de inimigos naturais, como insetos, aves ou nematoides entomopatogênicos (Dudareva et al., 2006). As DIH podem variar qualitativa e quantitativamente de acordo com: a espécie do herbívoro que realiza a injúria na planta; a presença de diferentes espécies de herbívoros em uma mesma planta; o tipo de hábito alimentar (mastigador ou sugador) do inseto; o estágio fisiológico e a espécie da planta hospedeira (Dicke & Hilker, 2003; Fatouros et al., 2005; Moraes et al., 2005).

A injúria por percevejos em soja [Glycine max (L.) Merrill] estimula a DIH relacionada à atração de parasitoides de ovos (Scelionidae) (Moraes et al., 2005). A indução de defesas é influenciada pelo hábito de alimentação (sugador ou mastigador) e pelo estágio do inseto herbívoro, bem como por variações genotípicas e fenotípicas da planta (Moraes et al., 2005, 2008; Michereff et al., 2011).

Os parasitoides (Hymenoptera: Scelionidae) são importantes inimigos naturais de percevejos (Hemiptera: Pentatomidae) e apresentam preferência por determinadas espécies. Euschistus heros (Fabricius, 1791) é o hospedeiro preferencial de Telenomus podisi (Ashmead, 1881), enquanto Nezara viridula (L. 1758) é o de Trissolcus basalis (Wollaston, 1858) (Sujii et al., 2002).

O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito da liberação de compostos voláteis de soja induzidos pela herbivoria de percevejos E. heros e N. viridula no comportamento de busca de hospedeiros dos parasitoides T. podisi e T. basalis.

Os percevejos E. heros e N. viridula foram mantidos de acordo com Borges et al. (2006). Já os parasitoides de ovos de T. podisi e T. basalis, foram criados conforme Laumann et al. (2009). As colônias foram acondicionadas em salas climatizadas, a 26±1ºC, 65±10% de umidade relativa e 14:10 L:D (light:dark) de fotoperíodo.

A influência dos voláteis liberados pelas plantas danificadas pelos percevejos no comportamento dos parasitoides foi analisada em bioensaios de olfatometria, tendo-se utilizado fêmeas acasaladas de T. podisi e T. basalis com 24–48 horas de idade adulta, sem experiência de oviposição (Moraes et al., 2005; Laumann et al., 2009). Para os bioensaios, foram utilizadas plantas de soja (cultivar Conquista) no estádio fisiológico V5. Estas plantas foram crescidas em vasos de plástico de 500 mL e mantidas em salas climatizadas (25±1ºC, 65±10% de umidade relativa e 14:10 L:D de fotoperíodo) livres de insetos, para evitar dano de herbivoria antes dos experimentos. Para garantir o dano unicamente por herbivoria derivada da injúria de alimentação, as plantas foram mantidas de 72 a 96 horas com quatro fêmeas adultas virgens dos percevejos, com 2 a 4 dias de idade (Moraes et al., 2005), para então serem utilizadas nos bioensaios. As plantas foram envolvidas por sacos de plástico de polietileno microperfurados, para evitar a fuga dos insetos. As plantas danificadas e não danificadas pelos insetos, foram mantidas em salas separadas, nas mesmas condições ambientais do período prévio aos bioensaios, para evitar a sinalização química.

As plantas foram injuriadas pelos insetos com as seguintes combinações de tratamentos: E. heros (n=4); N. viridula (n=4); E. heros (n=2) + N. viridula (n=2); e controle (planta sem dano). As plantas foram inseridas em recipientes de vidro de 3 L. Para os bioensaios, utilizou-se olfatômetro confeccionado em placa de acrílico em formato de Y, com o corpo central de 7,7x1,3 cm e dois braços de 7,0x1,7 cm cada um. O olfatômetro foi fechado, tanto na parte superior quanto na inferior, com placas de vidro. O ar filtrado em carvão ativado e umidificado foi conduzido com uso de bomba de aquário (fluxo de 1,0 L min^-1) para o interior dos recipientes de vidro de 3 L, contendo as plantas dos diferentes tratamentos. Após a passagem pelas câmaras, o ar foi transportado, em mangueiras de silicone, até os braços do olfatômetro. Para o escoamento do ar, uma bomba de sucção foi ligada no extremo oposto à entrada do olfatômetro (0,6 L min^-1) (Moraes et al., 2005; Laumann et al., 2009).

Fêmeas de T. podisi e T. basalis foram colocadas individualmente no olfatômetro. A variável mensurada foi denominada "escolha inicial", ou seja, o primeiro braço do olfatômetro por onde o inseto entra, em mais da metade do seu comprimento, e permanece por mais de 30 s. Para os bioensaios, foram realizadas as seguintes combinações de tratamentos: soja danificada por E. heros vs. soja sadia; soja danificada por N. viridula vs. soja sadia; e soja danificada por ambas as espécies de percevejos vs. soja sadia. Os dados da "escolha inicial" foram analisados pelo teste do qui-quadrado, para estabelecer se a preferência por um dos tratamentos foi significativamente diferente da esperada se a escolha fosse realizada ao acaso (50% de escolha para cada área do olfatômetro).

O parasitoide T. podisi mostrou preferência por plantas danificadas por E. heros, quando comparadas às plantas sadias (controle) (Figura 1 A). Não foi observada preferência nos demais tratamentos. Trissolcus basalis não apresentou preferência em nenhum dos tratamentos (Figura 1 B).

A preferência de T. podisi por voláteis de soja após a injúria por E. heros pode estar relacionada à preferência de oviposição em ovos de E. heros, em comparação a outras espécies de percevejos (Sujii et al., 2002), e coincide com relatos prévios da resposta deste parasitoide a defesas induzidas em soja após a injúria por E. heros (Moraes et al., 2005, 2008). A resposta de T. podisi deu indícios de ser altamente seletiva, já que o parasitoide não respondeu a plantas danificadas por N. viridula ou por E. heros + N. viridula. Moraes et al. (2005) observaram que fêmeas de T. podisi respondem a compostos voláteis liberados por soja danificada por E. heros, mas não são atraídas pelos voláteis liberados pelo dano alimentar da lagarta Anticarsia gemmatalis (Hübner, 1818). Além disso, T. podisi também mostra resposta seletiva a compostos de alarme encontrados na glândula metatorácica do seu hospedeiro preferencial, E. heros (Laumann et al., 2009).

Entretanto, para T. basalis, os voláteis liberados pelas plantas de soja tratadas com o percevejo N. viridula não estimularam a atração. Colazza et al. (2004), ao trabalhar com essa espécie de parasitoide em resposta ao dano por herbivoria causado por N. viridula em plantas de feijão Vicia faba L., verificaram a necessidade da associação da herbivoria com outro tipo de dano para indução das defesas da planta. Nesse caso, o parasitoide T. basalis respondeu aos voláteis liberados pelas plantas de V. faba danificadas pelos danos de herbivoria e de oviposição (Colazza et al., 2004).

O parasitoide T. podisi, diferentemente de T. basalis, discrimina os compostos induzidos por seu hospedeiro preferencial, E. heros, e utiliza-os para se orientar durante a busca de hospedeiros.

A ausência de resposta do parasitoide T. basalis pode ter sido influenciada pelo curto tempo de exposição das plantas à herbivoria de percevejos (especialmente seu hospedeiro preferencial, N. viridula), o que indica que esta espécie pode utilizar outros sinais ou uma mistura deles durante a busca de hospedeiros. Os resultados obtidos são indicativos de ocorrência de interações espécie-específicas no sistema tritrófico soja-percevejos-parasitoides de ovos.

Agradecimentos

À Fundação de Apoio à Pesquisa do Distrito Federal e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, pelo apoio financeiro.

Recebido em 8 de junho de 2011 e aprovado em 16 de maio de 2012

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  31 Jul 2012
• Data do Fascículo
  Jun 2012

Histórico

• Recebido
  08 Jun 2011
• Aceito
  16 Maio 2012