Ingestão de seiva do xilema de laranjeiras 'Pêra' e 'Valência' (Citrus sinensis (L.) Osbeck) sadias e infectadas por Xylella fastidiosa, pelas cigarrinhas vetoras Oncometopia facialis e Dilobopterus costalimai (Hemiptera: Cicadellidae)

Xylem sap ingestion form healthy "Pera" and "Valencia" sweet orange (Citrus sinensis (L.) Osbeck) and infected ones by Xylella fastidiosa, Oncometopia facialis and Dilobopterus costalimai (Hemiptera: Cicadellidae)

DEFESA FITOSSANITÁRIA

Ingestão de seiva do xilema de laranjeiras 'Pêra' e 'Valência' (Citrus sinensis (L.) Osbeck) sadias e infectadas por Xylella fastidiosa, pelas cigarrinhas vetoras Oncometopia facialis e Dilobopterus costalimai (Hemiptera: Cicadellidae)¹

Xylem sap ingestion form healthy "Pera" and "Valencia" sweet orange (Citrus sinensis (L.) Osbeck) and infected ones by Xylella fastidiosa, Oncometopia facialis and Dilobopterus costalimai (Hemiptera: Cicadellidae)

Luiz Henrique Montesino; Juliana Helena Carvalho Coelho; Marcos Rogério Felippe; Pedro Takao Yamamoto

Fundecitrus Fundo de Defesa da Citricultura - Av. Dr. Adhemar Pereira de Barros, 201 Vila Melhado - Araraquara/SP - CEP: 14801-970 - CP: 391. [e-mail]

RESUMO

Estudou-se o efeito da infecção pela bactéria Xylella fastidiosa, agente causal da Clorose Variegada dos Citros (CVC), sobre a taxa de ingestão de seiva do xilema de plantas cítricas por duas espécies de cigarrinhas vetoras (Hemiptera: Cicadellidae). Foram utilizados pés-francos de laranjeira-doce (Citrus sinensis) das variedades 'Pêra' e 'Valência', infectadas por X. fastidiosa da linhagem 9a5c, por meio de inoculação mecânica. Os insetos utilizados nos experimentos foram coletados em campo, sendo um representante da Tribo Cicadellini (Dilobopterus costalimai) e um da Proconiini (Oncometopia facialis). A taxa de ingestão de seiva do xilema por O. facialis foi quantificada nos ramos das plantas e a de D. costalimai nas folhas e ramos, por meio da avaliação do volume do líquido (honeydew) excretado por unidade de tempo. O consumo pela cigarrinha O. facialis nas plantas doentes foi menor do que nas plantas sadias. Na variedade 'Pêra' doente, o consumo foi baixo, não permitindo a quantificação da seiva eliminada. Na 'Pêra' sadia e na 'Valência' doente e sadia, O. facialis apresentou valores expressivos de excreção, com maior alimentação no período diurno. Nas plantas sadias das duas variedades, o consumo pela cigarrinha D. costalimai foi maior do que nas plantas com CVC. Comparando-se as variedades, o consumo foi superior na variedade 'Valência', e, em relação às partes da planta, folha e ramo, a taxa de ingestão foi maior no ramo das duas variedades, apresentando consumo maior no período diurno.

Termos de indexação: Cicadellinae, Clorose Variegada dos Citros, Insetos Vetores, Comportamento Alimentar, Excreção de Honeydew.

ABSTRACT

It was studied the effect of Xylella fastidiosa infection, causal agent of Citrus Variegated Chlorosis (CVC), on the xylem sap ingestion rate of citrus plants by two sharpshooters species (Hemiptera: Cicadellidae). Seedlings of sweet orange Pera and Valencia (Citrus sinensis) were used and infected by X. fastidiosa, strain 9a5c, obtained by mechanical inoculation. The insects used in the experiments were collected in the field, one from Cicadellini Tribe (Dilobopterus costalimai) and another from Proconiini Tribe (Oncometopia facialis). The xylem sap ingestion rate by O. facialis was quantified in seedling twigs, and by D. costalimai in leaves and twigs, by means of evaluation of the liquid volume (honeydew) excreted by time unity. The consumption by O. facialis sharpshooter in diseased plants was inferior to healthy plants. In the diseased Pera variety the consumption was lower, not permitting a xylem sap quantification. In healthy Pera and healthy and diseased Valencia, O. facialis showed expressive rate of consumption, with high feeding during the day. In the healthy plants of both varieties, the consumption by D. costalimai sharpshooter was higher than in CVC diseased plants. Comparing both varieties, the rate was higher in the Valencia variety, and concerning parts of the plant, leaves and twigs, the ingestion rate was higher in the twigs of both varieties, with higher consumption during the day.

Index terms: Cicadellinae, Citrus Variegated Chlorosis, Vector, Excretion of Honeydew.

INTRODUÇÃO

O Brasil detém a liderança mundial em citros, respondendo pela produção de aproximadamente 35% de toda a laranja do mundo e de 85% das exportações de suco de laranja concentrado e congelado (Agrianual, 2003). Dentre as doenças que ameaçam a produção brasileira de laranjas, destaca-se a Clorose Variegada dos Citros (CVC), também conhecida pelo nome de "amarelinho". A doença foi constatada pela primeira vez no Brasil em 1987, em pomares de Colina-SP (Rosseti et al., 1990), e logo depois no Triângulo Mineiro e na região norte do Estado de São Paulo (De Negri, 1990).

A CVC tem como agente causal a bactéria Xylella fastidiosa, que ataca as variedades comerciais de laranjeiras-doces [Citrus sinensis (L.) Osbeck] ('Pêra', 'Natal', 'Valência', 'Folha Murcha', etc.) sobre diferentes porta-enxertos, tais como limoeiro 'Cravo' (Citrus limonia Osbeck), Poncirus trifoliata (l.) Ralf, tangerineiras 'Cleópatra' (Citrus reshini hort ex Tanaka) e 'Sunki' (Citrus sunki hort ex Tanaka), etc. Não têm sido encontrados sintomas nas tangerineiras comerciais 'Cravo' (Citrus reticulata Blanco) e 'Ponkan' (C. reticulata), tangoreiro 'Murcott' (C. sinensis X C. reticulata), limoeiros 'Siciliano' e 'Eureca' [Citrus limon (L.) Burm. f.] e limeira ácida 'Galego' [Citrus aurantifolia (Christm.) Swing], mesmo quando as plantas estão localizadas em áreas altamente infectadas (Carvalho et al., 1994).

No Estado de São Paulo e Triângulo Mineiro, no ano de 2004, estimava-se que aproximadamente 43,84% das plantas de laranjeira-doce apresentavam sintomas da CVC (Aumenta, 2004). O índice é maior na região norte do Estado de São Paulo e sul do Triângulo Mineiro e menor na região sul do Estado.

X. fastidiosa é uma bactéria gram-negativa, limitada ao xilema das plantas infectadas, cuja seiva é extremamente pobre em termos nutricionais. Sua transmissão entre plantas se dá por meio de cigarrinhas da subfamília Cicadellinae (Hemiptera: Cicadellidae), que têm sua alimentação específica e localizada no xilema de diversas plantas hospedeiras (Purcell, 1989).

Nos insetos vetores, a bactéria se adere e multiplica na parte anterior do tubo digestivo (estomodeu) que apresenta características físicas, morfológicas e nutricionais semelhantes às dos vasos do xilema (Brlansky et al., 1983). Testes de transmissão em citros já identificaram 11 espécies de Cicadellinae como vetoras de X. fastidiosa (Descobertos, 1999). Os dados disponíveis sugerem que as cigarrinhas da Tribo Cicadellini transmitem X. fastidiosa com maior eficiência que as da Tribo Proconiini (Lopes et al., 1999; Krügner et al., 2000; Yamamoto et al., 2002), fato que pode estar baseado no comportamento alimentar do vetor, tempo gasto pelo vetor na alimentação em tecido infectado, taxa de infectividade natural das espécies de cigarrinhas, sobrevivência de infecções iniciais (Purcell, 1981), concentração (Almeida et al., 2001) e distribuição de X. fastidiosa nas plantas hospedeiras (Mizubuti et al., 1994) e época de inoculação (Purcell, 1981).

Como X. fastidiosa não se distribui de maneira uniforme nas plantas hospedeiras, a preferência alimentar dos vetores por partes específicas da planta, bem como a taxa de alimentação em plantas infectadas são aspectos importantes para a determinação de cigarrinhas mais eficientes na transmissão de X. fastidiosa e disseminação da CVC.

O objetivo desta pesquisa foi comparar, em laboratório, a taxa de ingestão de seiva do xilema em plantas sadias e infectadas por X. fastidiosa pelos cicadelídeos Oncometopia facialis (Signoret) e Dilobopterus costalimai Young, assim como em diferentes partes das plantas de duas variedades de laranjeira-doce.

MATERIAIS E MÉTODOS

O trabalho foi conduzido nos laboratórios do Fundo de Defesa da Citricultura (Fundecitrus), em Araraquara (SP). Foram utilizados pés-francos das variedades 'Pêra' e 'Valência' (C. sinensis), com cerca de 40 cm de altura. As mudas foram mantidas em citrovaso de 5 L, com uma mistura de solo arenoso e de esterco de curral em 2/3 inferior do vaso e Plantmax no terço superior, e adubadas com Osmocote (14: 14: 14), na proporção de 10 g/litro.

Os experimentos de taxa de ingestão foram realizados em sala com condições controladas de temperatura de 24±2ºC, umidade relativa do ar de 60±10% e fotofase de 12 horas, utilizando-se de adultos coletados em campo de O. facialis e D. costalimai. As plantas doentes foram inoculadas mecanicamente com o isolado de X. fastidiosa da linhagem 9a5c 18 meses antes e apresentavam sintomas típicos da CVC.

A ingestão de seiva do xilema pelas cigarrinhas foi avaliada indiretamente, medindo-se o volume de líquido (honeydew) excretado por elas. Nos estudos, foram utilizadas gaiolas plásticas adaptadas de Andersen et al. (1992) e confeccionadas com tubos plásticos de 50 mL (tubo Falcon), no qual foi realizada uma abertura em seu fundo onde foi acoplado outro tubo plástico graduado de 15 mL na vertical para coletar o honeydew. Para acoplar a gaiola ao ramo, foi feito um corte na lateral do tubo de 50 mL. Para o inseto não escapar, foi colocado algodão na extremidade superior do tubo e, na lateral, um parafilm.

As cigarrinhas O. facialis foram confinadas em ramos e D. costalimai foram confinadas em folhas e ramos, tanto nas plantas sadias como nas doentes sintomáticas. Em cada gaiola, foram confinados dois indivíduos da mesma espécie. Utilizou-se o delineamento inteiramente casualizado, com 6 (D. costalimai) e 9 repetições (O. facialis).

Os experimentos foram avaliados por um período de 48 h em intervalos de tempo fixos de 5; 12; 24; 36 e 48 h depois da liberação dos insetos nas gaiolas, que corresponde aos seguintes horários: 13; 20; 8; 20 e 8 h, respectivamente. Em cada avaliação, anotava-se o valor cumulativo de líquido excretado (honeydew) pelos insetos em cada gaiola. Todas as análises estatísticas foram realizadas com o programa SAS Institute v.06 (1996).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Comparando-se as espécies D. costalimai e O. facialis, não houve diferença significativa no consumo de seiva do xilema baseando-se nas médias de volume de excreção (Tabela 1). Da mesma forma, quando foram comparadas as variedades 'Pêra' e 'Valência', independentemente da espécie da cigarrinha, não houve diferença significativa na quantidade de seiva consumida. Entretanto, quando se comparou a alimentação em plantas sadias ou com CVC, constatou-se que houve influência significativa no consumo de seiva, sendo maior nas plantas sadias (Tabela 1). Assim como observado por Marucci et al. (2005), houve muita variação no volume de honeydew excretado entre os indivíduos de um mesmo tratamento, o que pode ter afetado a detecção de diferenças significativas entre os tratamentos.

Mizell & French (1987) observaram menor ocorrência e sobrevivência da cigarrinha Homalodisca coagulata (Say) em plantas de pessegueiro infectadas por X. fastidiosa e com sintomas da doença Redução do Porte do Pessegueiro (Phony Peach - PP), em relação a plantas sadias. Mudanças na concentração dos nutrientes, nas trocas gasosas nas folhas e no potencial hídrico do xilema têm sido observadas com o desenvolvimento dos sintomas em pessegueiro. Segundo Gould et al. (1991), X. fastidiosa ocorre em baixas incidências em pomares de pêssego devido à falta de atração do vetor para árvores infectadas e sintomáticas, fazendo com que a dispersão secundária seja baixa ou inexistente, revelando forte relação entre o comportamento do vetor e a incidência da doença.

As plantas infectadas por X. fastidiosa apresentam, além de alterações morfológicas, alterações bioquímicas, como aumento do teor de lignina e das enzimas b 1,3-glucanase e quitinase, associadas à resposta de defesa de plantas à presença de patógenos (Martins et al., 1999). Todos esses fatores podem dificultar a alimentação nas plantas sintomáticas, o que explicaria a nítida preferência pelas plantas sadias, sem obstrução dos vasos e com fluxo contínuo de seiva.

Entretanto, estudos realizados por Marucci et al. (2005) revelaram que a cigarrinha O. facialis não discriminou as plantas sadias das plantas com infecções iniciais de X. fastidiosa. Provavelmente, as plantas assintomáticas ou com sintomas iniciais da doença seriam fontes de inóculo mais importantes para a disseminação da bactéria. Pode-se supor que as plantas sintomáticas não tenham tanta importância como fonte de inóculo, a não ser que, como em plantas sadias e assintomáticas, as novas brotações atraiam as cigarrinhas, e essas se alimentem e adquiram a bactéria, já que há uma nítida preferência por plantas com brotação em relação àquelas sem brotação (Marucci et al., 2004).

Nos pomares, a espécie O. facialis prefere localizar e realizar sua alimentação em ramos mais desenvolvidos, mas não completamente lenhosos. Dificilmente ocorrem em ramos novos, de brotações recentes, porém são facilmente encontradas em ramos eretos (Yamamoto & Roberto, 1997; Gravena et al., 1997). Portanto, as cigarrinhas desta espécie foram confinadas somente nos ramos das plantas. Na variedade 'Pêra' sadia, O. facialis alimentou-se mais, mostrando excreção acumulada de honeydew de 2,95 mL em 48 horas, enquanto nas plantas doentes não houve alimentação (Figura 1A). Na 'Valência', as cigarrinhas conseguiram alimentar-se independentemente das condições em que a planta se apresentava, com maior taxa de excreção na planta sadia (1,78 mL) do que na planta infectada (1,36 mL) após 48 h de confinamentos (Figura 1B). Para esta espécie, o consumo de seiva, medido indiretamente pela taxa de excreção, foi maior no período diurno que no noturno (Figura 2).

Observações em campo mostram que a cigarrinha D. costalimai tem por hábito alimentar-se nas hastes tenras logo abaixo das folhas dos ponteiros e, algumas vezes, em folhas novas. Dificilmente pode ser vista em pomares que não tenham vegetações novas (Yamamoto & Roberto, 1997; Gravena et al., 1997).

Nos ramos, a alimentação da cigarrinha D. costalimai foi maior nas plantas sadias, observando-se taxas de excreção acumuladas em 48 h de 2,8 mL na variedade 'Valência' e de 1,62 mL na 'Pêra', enquanto nas plantas doentes a excreção acumulada foi de 0,32 mL na 'Valência', e de apenas 0,02 mL na variedade 'Pêra' (Figura 3). Nas folhas das variedades 'Valência' e 'Pêra' sadias, a taxa de excreção acumulada chegou a 0,45 mL, sendo que nas folhas de plantas com CVC esta cigarrinha não apresentou nenhuma atividade alimentar (Figura 4).

Nos ramos das plantas sadias, a taxa de excreção acumulada de D. costalimai foi maior na 'Valencia', apesar de não apresentar diferença estatística, e, nas folhas, esta taxa foi semelhante nas duas variedades (Figura 5). Comparando-se o consumo em folhas e ramos constatou-se que, tanto na variedade 'Valência' como na 'Pêra', a taxa de excreção foi maior quando D. costalimai se alimentou no ramo, provavelmente devido à preferência desta espécie pelos ramos mais tenros (Gravena et al., 1997). Assim como para O. facialis, D. costalimai apresentou um consumo de seiva mais intenso no período diurno (Figura 6). Andersen et al. (1992) verificaram que, nas plantas hospedeiras, a concentração de amido, aminoácido, componentes orgânicos, etc., foram mais altas durante o dia do que à noite, o que pode explicar o motivo da maior alimentação no período diurno. Apesar de a tensão do fluido do xilema ser máxima durante o meio-dia, isso não impede a alimentação pelas cigarrinhas, pois estas apresentam uma câmara de sucção muito desenvolvida, que permite a ingestão de seiva mesmo em condições de pressão negativa do xilema muito forte (Purcell, 1989).

As preferências alimentares das espécies que consomem a seiva do xilema são largamente determinadas pelas diferenças no conteúdo de nutrientes na seiva entre as espécies de plantas (Brodbeck et al., 1990; Thompson, 1994) e entre partes da planta (Horsfield, 1977) ajustadas pelas mudanças diurnas na química da seiva do xilema (Brodbeck et al., 1993).

Com o presente experimento, pode-se observar que as cigarrinhas ingerem maior quantidade de seiva do xilema ao se alimentarem em plantas sadias do que nas plantas infectadas pela bactéria X. fastidiosa. Isso pode estar relacionado ao fato de alguns vasos do xilema estarem bloqueados nas plantas doentes e, com isso, pode haver dificuldade ou até mesmo incapacidade de alimentação pelas cigarrinhas, como verificado na variedade 'Pêra' infectada.

CONCLUSÕES

O consumo de seiva em árvores cítricas severamente infectadas pela bactéria X. fastidiosa é menor do que em laranjeiras sadias, sugerindo que estas possam ser menos importantes como fonte de inóculo que as plantas assintomáticas ou pouco afetadas pela CVC.

Recebido: 13-10-2005. Aceito para publicação: 30-05-2006.

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1

(Trabalho 165-2005).

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  25 Out 2006
• Data do Fascículo
  Ago 2006

Histórico

• Recebido
  13 Out 2005
• Aceito
  30 Maio 2006