Fitonematoides associados a frutíferas na região Noroeste do Paraná, Brasil

Plant parasitic nematodes associated with fruit crops in the Northwest of Paraná, Brazil

Fitonematoides associados a frutíferas na região Noroeste do Paraná, Brasil¹

Plant parasitic nematodes associated with fruit crops in the Northwest of Paraná, Brazil

Cláudia Regina Dias-Arieira^I; Cleber Furlanetto^II; Simone de Melo Santana^III; Davi Antonio Oliveira Barizão^IV; Regina Cássia Ferreira Ribeiro^V; Heloísa Maria Formentini^VI

^IProfessora Doutora da Universidade Estadual de Maringá, Departamento de Agronomia, Campus Regional de Umuarama, CxP. 65, 87501-970, Umuarama-PR - [e-mail]

^IIProfessor Doutor da Universidade de Brasília, Departamento de Fitopatologia, Campus Darcy Ribeiro, Instituto de Ciências Biológicas, Asa Norte, 70910-900, Brasília-DF - [e-mail]

^IIIMestranda em Proteção de Plantas do Curso de Pós Graduação em Agronomia da Universidade Estadual de Maringá, CxP. 65, 87501-970, Umuarama-PR - [e-mail]

^IVGraduando em Agronomia da Universidade Estadual de Maringá, Bolsista PIBIC UEM/CNPq/Fundação Araucária, Departamento de Agronomia, Campus Regional de Umuarama, CxP. 65, 87501-970, Umuarama-PR - [e-mail]

^VProfessora Doutora em Fitopatologia da Universidade Estadual de Montes Claros, Campus de Janaúba, CxP. 91, 39440-000, Janaúba-MG - [e-mail]

^VIDoutoranda da Universidade Estadual do Oeste do Paraná, Pós Graduação em Agronomia, Rua Pernambuco, 1777, 85960-000, Marechal Candido Rondon-PR - [e-mail]

RESUMO

Com o objetivo de estudar a ocorrência de nematoides fitoparasitos em frutíferas cultivadas na região noroeste do Paraná, realizou-se um levantamento, envolvendo 124 amostras de solo e raízes coletadas de 19 espécies de frutíferas, em 15 municípios, no período de dezembro/2007 a fevereiro/2009. As amostras foram submetidas a extrações e avaliadas sob microscópio óptico. Foram constatados nove diferentes gêneros de nematoides. Em citros, a espécie mais frequente e abundante foi Tylenchulus semipenetrans, sendo também recuperados das amostras os gêneros Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus, Xiphinema, Trichodorus, Mesocriconema e Dolichodorus. Nas demais frutíferas, os gêneros observados foram Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus e Hemicycliophora. A maior abundância de Pratylenchus brachyurus ocorreu em abacaxizeiro, Meloidogyne incognita em figueira e caquizeiro, e Helicotylenchus dihystera e H. multicinctus em bananeira. Os principais gêneros de fitonematoides foram constatados em aproximadamente 50% das amostras, podendo representar risco para fruteiras da região se não manejados adequadamente.

Termos para indexação:Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus, Tylenchulus semipenetrans, Ananas comosus, Citrus spp., Musa spp., Psidium guajava.

ABSTRACT

A survey was carried out in order to study the occurrence of plant parasitic nematodes in fruit crops in the Northwest of Paraná, from December 2007 to February 2009. A hundred and twenty four soil and roots samples were collected from 19 species of fruit crops in 15 different municipalities. Nematodes were extracted from the samples and identified under an optical microscope. Nine genera of plant parasitic nematodes were found. In citrus, the most abundant species was Tylenchulus semipenetrans, but it was also recovered Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus, Xiphinema, Trichodorus, Mesocriconema and Dolichodorus. In the other fruit crops, Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus and Hemicycliophora were recovered. Pratylenchus brachyurus was most abundant in pineapple crops, Meloidogyne incognita in fig and persimmon, and Helicotylenchus dihystera and H. multicinctus in banana. The main plant parasitic nematode genera were found in approximately 50% of the samples collected, which may represent a possible threat to regional fruit production if not managed adequately.

Index Terms:Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus, Tylenchulus semipenetrans, Ananas comosus, Citrus spp., Musa spp., Psidium guajava.

INTRODUÇÃO

Fitonematoides são parasitos que se encontram amplamente disseminados nas áreas de produção agrícola do Brasil e, apesar dos prejuízos que podem ocasionar, muitas vezes, a importância destes patógenos é negligenciada ou conferida a algum outro fator, como deficiência nutricional, tratos culturais inadequados ou déficit hídrico (TIMMER et al., 2003). Este problema ocorre principalmente devido à falta de informações a respeito do nível de dano e da quantificação das populações de nematoides presentes no solo (MAI, 1983). Em frutíferas, o atraso no diagnóstico pode agravar os problemas ocasionados pelos nematoides, devido ao período de permanência das culturas na área, ou seja, por serem culturas perenes, o aumento na população é contínuo, e o manejo, limitado.

Até 2002, foram descritos na literatura 26 gêneros e 70 espécies de nematoides que parasitam frutíferas (CAMPOS et al., 2002). Espécies pertencentes ao gênero Meloidogyne (Goeldi) têm sido comumente associadas a prejuízos em aceroleira (Malpighia glabra L.), abacaxizeiro (Ananas comosus (L.) Merr.), bananeira (Musa spp.), goiabeira (Psidium guajava L.), figueira (Ficus carica L.), mamoeiro (Carica papaya L.), mangueira (Mangifera indica L.), maracujazeiro (Passiflora edulis f. flavicarpa Deg.), quivi (Actinidia chinensis Planch.), romãzeira (Punica granatum L.), tamareira (Phoenix dactylifera L.) e videira (Vitis vinifera L.) (McSORLEY, 1992; JUNQUEIRA et al., 1999; SOUZA et al., 1999; CAMPOS et al., 2002).

Espécies de Pratylenchus (Filipjev) também são associadas a prejuízos em frutíferas, principalmente na cultura da gravioleira (Annona muricata L.), na qual a espécie P. coffeae (Zimmermann) Filipjev e Schuurmans Stekhoven causa o sintoma conhecido como morte súbita, caracterizado por lesões escuras na região do colo da planta, logo abaixo do nível do solo (CAMPOS et al., 2002). No Estado do Pernambuco, essa doença leva a prejuízos de até 50% (MOURA et al., 1999). Outra cultura bastante suscetível aos nematoides de lesões radiculares é o abacaxizeiro, especialmente a P. brachyurus (DINARDO-MIRANDA et al., 1996). Em citros, além de P. coffeae e P. brachyurus, as espécies P. vulnus Allen & Jensen e P. jaehni Inserra, Duncan, Troccoli, Dunn, Santos & Vovlas são consideradas de grande importância para a cultura (FERRAZ, 1999; CALZAVARA et al., 2007).

Alguns nematoides possuem gama de hospedeiro mais restrita, como é o caso de Tylenchulus semipenetrans Cobb, causador do declínio lento dos citros (Citrus spp.); Radopholus similis (Cobb) Thorne, o nematoide cavernícola, que pode causar perdas de 100% em bananeiras do grupo Cavendish (Cordeiro et al., 2005); Mesocriconema xenoplax (Raski) Loof & De Grisse, frequentemente associado à morte súbita do pessegueiro (CAMPOS et al., 2002) e, Bursaphelenchus cocophilus Cobb, agente causal do anel vermelho do coqueiro (Cocos nucifera L.), que causa reduções de 20 a 98% na produção de coco, nos países da América Latina (CAMPOS et al., 2002; MARIANO; SILVEIRA, 2005).

O manejo dos nematoides em frutíferas, após o estabelecimento do pomar, torna-se muito difícil. Recomenda-se efetuar o monitoramento das populações e adequar práticas culturais de forma a reduzir o estresse nutricional e hídrico, bem como eliminar os hospedeiros alternativos e adotar práticas que reduzam a população das espécies, como adubação verde, rotação de culturas, aplicação de matéria orgânica e manejo adequado do solo e da cultura (CAMPOS et al., 2002; RITZINGER; FANCELLI, 2006). O uso de variedades resistentes, apesar de ser o método mais indicado, é limitado pela dificuldade de encontrar fontes de resistência e pela variabilidade fitopatogênica dos nematoides (RITZINGER; FANCELLI, 2006). Em alguns países, o controle químico tem sido utilizado para reduzir os prejuízos causados por estes parasitos e aumentar a produtividade (WESTERDAHL, 2000; LE ROUX et al., 2000). Contudo, de acordo com Campos et al. (2002), o controle requer um planejamento, que se inicia com identificação dos nematoides. Neste contexto, o desconhecimento de espécies de nematoides patogênicos presentes em fruteiras no Noroeste do Paraná pode dificultar o manejo correto. Desta forma, objetivou-se realizar um levantamento e a identificação de fitonematóides presentes em diferentes áreas de cultivo de frutíferas na região noroeste do Paraná.

MATERIAL E MÉTODOS

No período de dezembro/2007 a fevereiro/2009, foram coletadas 124 amostras em 15 municípios, em áreas de produção de frutíferas da região do Arenito Caiuá, noroeste do Paraná, incluindo as espécies abacateiro (Persea americana Mill.), abacaxizeiro, aceroleira, bananeira, caquizeiro (Diospyros kaki L.), citros, coqueiro, figueira, goiabeira, macieira (Malus domestica Borkh.), mangueira, maracujazeiro, ateira ou pinha (Annona squamosa L.) e videira. Dentro das espécies de citros foram amostradas Citrus sinensis (L.) Osbeck (laranjas pera, valência, folha-murcha e lima), Citrus reticulata Blanco (Tangerina Poncã, Cleópatra), Citrus latifolia Tanaka (limão), Citrus deliciosa Tenore (mexerica, monte negrina) e Champagne (C. reticulata x C. sinensis).

Em cada 0,5 ha, para cada frutífera, coletou-se uma amostra composta por duas subamostras retiradas de diferentes plantas, contendo 500 g de solo e 50 g de raiz. As coletas foram realizadas na região de projeção da copa, em uma profundidade de aproximadamente 30 cm, descartando-se os primeiros cinco centímetros superficiais.

As amostras, acondicionadas em sacos plásticos e devidamente identificadas, foram encaminhadas ao Laboratório de Fitopatologia da Universidade Estadual de Maringá, Câmpus Regional de Umuarama. Para a extração dos nematoides do solo, 100 cm³ foram processados segundo a metodologia proposta por Jenkins (1964). Enquanto para as raízes, 10 g foram submetidas à metodologia de extração descrita por Hussey e Barker (1973) e clarificadas de acordo com Coolen e D'Herde (1972). Os nematoides extraídos foram recolhidos em béqueres e mortos em banho-maria, por cinco minutos a 60 ºC. Posteriormente, foram armazenados em geladeira, em recipientes identificados, até o momento das avaliações.

A contagem e a identificação foram realizadas sob microscópio óptico. Lâminas temporárias foram confeccionadas para a identificação dos nematoides, sendo as chaves de Nickle (1991), Mai e Mullin (1996) e Tihohod (1997) utilizadas nesta etapa.

De cada amostra de solo trazida do campo, uma parte foi depositada em vasos de plástico com capacidade para 750 g, o qual recebeu uma muda de tomateiro (Solanum esculentum L.) cv. Santa Cruz Kada, para possibilitar a multiplicação de nematoides do gênero Meloidogyne. Decorridos, aproximadamente, 90 dias, as raízes foram coletadas e avaliadas quanto à presença de galhas no sistema radicular. As amostras que não apresentaram galhas foram descartadas, e as raízes que apresentaram, foram dissecadas com uma agulha de ponta fina, sob microscópio estereoscópio, retirando-se as fêmeas em fase de oviposição.

A identificação de Meloidogyne foi feita em gel de poliacrilamida 8% (ALFENAS, 2006), com uma fêmea por cavidade, usando cinco fêmeas de cada amostra, sendo M. javanica (Treub) Chitwood utilizado na última cavidade como amostra-padrão. A corrida foi realizada em dez horas, sob temperatura de aproximadamente 6 ºC e 90 volts, de acordo com Carneiro e Almeida (2001). O método utilizado para o preparo das soluções e para a revelação das enzimas e fixação foi o descrito por Alfenas (2006). Bastidores foram utilizados para a secagem dos géis, os quais foram posteriormente recortados e fotografados. A identificação das espécies de Meloidogyne baseou-se no padrão isoenzimático para esterase, conforme proposto por Esbenshade e Triantaphyllou (1990) e Carneiro et al. (2000).

Após a identificação das populações em cada fruteira, calculou-se a abundância média de nematoides no solo (AS) e nas raízes (AR), sendo estes determinados pelo número médio de determinado táxon nas amostras obtidas de cada frutífera. De acordo com Norton (1978), citado por Silva et al. (2008), foram calculados também a abundância relativa (Ar%) no solo e nas raízes, pela fórmula Ar% = (A x 100)/N, na qual, A, corresponde ao número de indivíduos de um determinado táxon na amostra, e N, ao número total de nematoides fitoparasitos na amostra; e a frequência relativa (Fr%), pela fórmula Fr% = (na x 100)/Na, onde na representa o número de amostras em que determinado táxon de nematoides ocorreu, e Na é o número total de amostras coletadas para aquela frutífera.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram identificados nas amostras de solo e raízes de citros os gêneros Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus Steiner, Xiphinema Cobb, Trichodorus Cobb, Mesocriconema Andrássy e Dolichodorus Cobb, além da espécie T. semipenetrans. Nas demais frutíferas, foram identificados os gêneros Meloidogyne, Pratylenchus, Helicotylenchus e Hemicycliophora de Man (Tabela 1). Porém, Hemicycliophora spp. foi observado apenas nas amostras de solo de goiabeira, com frequência relativa de 75,6%.

Em geral, nas espécies de citros, as maiores frequências observadas foram para T. semipenetrans (Tabela 1). Meloidogyne incognita (KOFOID; WHITE) apresentou 100% de frequência nas amostras de raízes de acerola, caqui e figo. Para H. dihystera (Cobb) Sher, as maiores frequências foram para as amostras de solo obtidas de abacateiro, goiabeira e videira, enquanto H. multicinctus (Cobb) Golden foi para amostras de bananeira. Pratylenchus brachyurus, por sua vez, apresentou maior frequência nas amostras de solo e de raiz de abacaxizeiro.

Quanto ao número de nematoides, P. brachyurus foi mais abundante em abacaxizeiro, com 708 espécimes recuperados de 10 g de raízes (Tabela 1). A suscetibilidade de abacaxizeiro a P. brachyurus já foi comprovada por diversos pesquisadores. No trabalho realizado por Sarah et al. (1991), observou-se que a população deste nematoide nas raízes de abacaxizeiro tende a aumentar com a redução do pH do solo, o que pode explicar a alta abundância deste nematoide no presente levantamento, uma vez que os solos da região são predominantemente ácidos (SAMBATTI et al., 2003).

Apesar de P. brachyurus ter sido observado em outras frutíferas, como abacateiro, bananeira, goiabeira, macieira e mangueira, os números foram menores. Pratylenchus zeae Graham também foi relatado nas amostras de solo e raiz de abacaxizeiro e de solo de caquizeiro, no entanto em números reduzidos. Em citros, apenas P. brachyurus foi recuperado, ainda assim, somente nas amostras de solo de C. reticulata (Tabela 1).

Dentre os nematoides ectoparasitos identificados, as maiores freqüências foram para Helicotylenchus spp. Helicotylenchus dihystera foi observado nas amostras de raízes e solo de abacateiro, bananeira e goiabeira (Tabela 1). Também foi constatado nas amostras de solo de abacaxi e de uva e na amostra de raiz de mangueira. A maior abundância de H. dihystera foi de 191 espécimes em 10 g de raiz de bananeira, frutífera na qual H. multicinctus também foi observado, com número médio de 138 nematoides em 10 g de raízes. Esta espécie tem sido constantemente associada a prejuízos na cultura da bananeira (SOUZA et al., 1999; RIBEIRO et al., 2009), principalmente quando associada a outros nematoides, como Pratylenchus, Rotylenchulus Linford & Oliveira, Radopholus Thorne ou Meloidogyne (DIAZ-SILVEIRA; HERRERA, 1998). No Brasil, H. dihystera também merece destaque nesta cultura, principalmente pela frequência com que tem sido relatada em outros levantamentos (SOUZA et al., 1999).

Para as amostras de citros avaliadas, em geral, as maiores frequências observadas foram para T. semipenetrans (Tabela 1), especialmente nas áreas cultivadas com C. sinensis 'Valencia', nas quais esta espécie foi constatada em 90% das amostras de solo e raízes avaliadas, com populações de nematoides alcançando valores médios de 2.365,8 em 10 g de raízes. Na cultivar 'Folha-Murcha', apesar de a frequência não ser tão alta, o número médio foi de 1.489,4 espécimes em 10 g de raiz. Nas áreas cultivadas com laranja 'Pera', a média da população de T. semipenetrans foi menor, 212,5 espécimes/10g de raízes. Nas espécies C. latifolia, C. reticulata e C. deliciosa, este também foi o fitonematoide mais frequente, com números médios de 2.286,8; 808,9 e 292,5 espécimes em 10 g de raiz, respectivamente.

A alta frequência de T. semipenetrans associada aos pomares de citros foi anteriormente reportada por Souza et al. (1999) em um levantamento realizado nos estados de Minas Gerais e São Paulo. A ocorrência de T. semipenetrans em citros é muitas vezes negligenciada; no entanto, de acordo com Verdejo-Lucas e McKenry (2004), as perdas nesta cultura pelo ataque deste nematoide podem chegar a 30%. No trabalho realizado por Diaz-Silveira e Herrera (1998), a redução na produção variou de 9 a 11% quando a população de nematóides no solo estava em torno de 1.000 juvenis/100 cm³. Além disto, pesquisas apontam para maiores problemas ocasionados por estes nematoides em solos arenosos e com baixo teor de matéria orgânica (AL-QASEM; ABU-GHARBIEH, 1995), características estas predominantes na região de condução da pesquisa (EMBRAPA, 1984).

Duas espécies de nematoides de galhas foram detectadas no levantamento: M. incognita e M. javanica, sendo a primeira a mais frequente, encontrada nas amostras de abacaxizeiro, aceroleira, bananeira, caquizeiro, figueira e videira, além de C. sinensis 'Valência' e 'Folha-Murcha', C. latifolia, C. reticulata e C. deliciosa. Para esta espécie, as maiores abundâncias foram para caquizeiro e figueira, com 554,2 e 852,0 espécimes em 10 g de raiz. Meloidogyne incognita tem sido reportada como uma das principais espécies que ataca F. carica (McSORLEY, 1992). Meloidogyne javanica foi encontrado apenas nas amostras de bananeira e C. sinensis 'Valência' e 'Pera'.

Em aceroleira, a abundância de M. incognita foi de 113,5/10 grama de raiz, número relativamente baixo, se comparado aos dados obtidos em aceroleiras orgânicas do noroeste do Paraná (DIAS-ARIEIRA et al., 2006). No entanto, o método de cultivo e fatores edafoclimáticos podem influenciar sobre as populações de nematoides (NORTON, 1989).

Mesmo com a infinidade de espécies de nematoides descritas associadas a anonáceas e maracujazeiro (McSORLEY, 1992; SILVEIRA et al., 2008), algumas causando prejuízos consideráveis, inclusive no Brasil (PONTE, 1984), nenhum fitonematoide foi constatado nessas culturas (Tabela 1). Sugere-se efetuar outros levantamentos, em diferentes épocas, tendo em vista que a presença do nematoide pode ser ignorada sob baixas populações no método de extração de nematoides utilizado.

CONCLUSÕES

1 - Os principais gêneros de fitonematoides (Helicotylenchus, Pratylenchus e Meloidogyne) estão presentes em aproximadamente 50% das fruteiras cultivadas no noroeste do Paraná.

2- Os nematoides fitoparasitas mais frequentes representam risco às fruteiras na região noroeste do Paraná sob populações elevadas e/ou sob manejo inadequado.

Recebido em: 02-09-2009.

Aceito para publicação em: 03-09-2010.

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(Trabalho 207-09).

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  26 Nov 2010
• Data do Fascículo
  Dez 2010

Histórico

• Aceito
  03 Set 2010
• Recebido
  02 Set 2009