Atividade antioxidante e antimicrobiana de extratos de atemoia (Annona cherimola Mill. x A. squamosa L.)

Antioxidant and antimicrobial activity of extracts from atemoia (Annona cherimola Mill. x A. squamosa L.)

ARTIGOS

PROCESSAMENTO / FITOQUÍMICA

Atividade antioxidante e antimicrobiana de extratos de atemoia (Annona cherimola Mill. x A. squamosa L.)¹

Antioxidant and antimicrobial activity of extracts from atemoia (Annona cherimola Mill. x A. squamosa L.)

Suzana Vieira Rabêlo^I; Mateus Matiuzzi da Costa^II; Rafael Cunha Libório^III; Jackson Roberto Guedes da Silva Almeida^IV

^IMestranda em Recursos Naturais do Semiárido, Universidade Federal do Vale do São Francisco, 56.304-205, Petrolina-PE, Brasil. E-mail: [e-mail], Bolsista FACEPE

^IIPh.D., Universidade Federal do Vale do São Francisco, Petrolina-PE, Brasil. E-mail: [e-mail]

^IIIMestrando em Recursos Naturais do Semiárido, Universidade Federal do Vale do São Francisco, Petrolina-PE, Brasil. E-mail: [e-mail], Bolsista CAPES

^IVPh.D., Núcleo de Estudos e Pesquisas de Plantas Medicinais, Universidade Federal do Vale do São Francisco, Petrolina-PE, Brasil. E-mail: [e-mail]

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi quantificar os teores de fenóis e flavonoides totais, bem como avaliar as atividades antioxidante e antimicrobiana de extratos obtidos dos talos e folhas de atemoia (A. cherimola Mill. x A. squamosa L.), que pertence à família Annonaceae. A atividade antioxidante foi avaliada pelos métodos de sequestro dos radicais 2,2-difenil-1-picrilhidrazil (DPPH) e 2,2'-azinobis-3-etilbenzotiazolina-6-ácido sulfônico (ABTS), bem como pelo método da cooxidação do β-caroteno/ácido linoleico. A avaliação da atividade antimicrobiana dos extratos foi analisada contra 10 cepas de bactérias. Os resultados da atividade antioxidante dos extratos mostraram que o extrato etanólico dos talos (EEt) foi o antioxidante mais efetivo (IC₅₀ = 10,44 ± 1,25 µg/mL) no método do sequestro do DPPH, bem como no sequestro do radical ABTS (24,81 ± 0,49%). O extrato hexânico das folhas apresentou o melhor percentual de atividade antioxidante no ensaio do β-caroteno/ácido linoleico (41,12 ± 4,35%). Os extratos etanólico dos talos e metanólico das folhas mostraram-se ativos contra cepas de Bacillus cereus, Klebsiella pneumoniae, Staphylococcus aureus resistente à meticilina (MRSA), Staphylococcus aureus e Staphylococcus epidermidis.

Termos para indexação: plantas medicinais, atemoia, atividade antibacteriana, radicais livres.

ABSTRACT

The aim of this study was to quantify the levels of total phenols and flavonoids as well as to evaluate the antioxidant and antimicrobial activities of extracts obtained from stems and leaves of atemoia (A. cherimola Mill. x A. squamosa L.), which belongs to the Annonaceae family. The antioxidant activity was evaluated by using 2,2-diphenyl-1-picrylhydrazyl (DPPH) and 2,2'-azinobis-3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid (ABTS) scavengers methods, as well as the method of co-oxidation of β-carotene/linoleic acid. The antimicrobial activity of the extracts was assessed against 10 strains of bacteria. The results showed that the antioxidant activity of the ethanolic extract from the stems (EEt) was the most effective antioxidant (IC₅₀ = 10.44 ± 1.25 mg/ml) by the DPPH method, as well as in the ABTS radical scavenger (24.81 ± 0.49%). The hexane extract of the leaves showed the best percentage of antioxidant activity by β-carotene/linoleic acid test (41.12 ± 4.35%). The ethanolic and metabolic extracts were active against strains of Bacillus cereus, Klebsiella pneumoniae, Methicillin-resistant Staphylococcus aureus (MRSA), Staphylococcus aureus and Staphylococcus epidermidis.

Index terms: medicinal plants, atemoia, antibacterial activity, free radicals.

INTRODUÇÃO

A família Annonaceae compreende um grande número de gêneros e espécies, cuja maioria é nativa das regiões tropicais, com cerca de 2.500 espécies distribuídas em aproximadamente 135 gêneros (ALMEIDA et al., 2012). No Brasil, foram registrados 29 gêneros, compreendendo cerca de 260 espécies (PONTES et al., 2004).

Dados quimiotaxonômicos caracterizam esta família pela presença de alcaloides, flavonoides e terpenoides, principalmente diterpenos (SILVA et al., 2009). Recentemente, os estudos sobre fitoquímica e atividade biológica das anonáceas estão sendo intensificados devido à presença das acetogeninas, que são uma classe de compostos com ampla atividade biológica (MATSUMOTO et al., 2010), tais como citotóxica, imunossupressora, pesticida, antiparasitária e antimicrobiana (LIMA et al., 2010).

A atemoia (Annona cherimola Mill. x Annona squamosa L.) é um híbrido interespecífico entre a cherimólia (A. cherimola Mill.) e a pinha ou fruta-do-conde (A. squamosa L.) (OLIVEIRA et al., 2010). Apesar de o cruzamento entre espécies ocorrer naturalmente, o híbrido atemoia foi resultado de um cruzamento intencional, com o objetivo de se obter um fruto de tão boa qualidade quanto a cherimólia, e que se adaptasse melhor ao clima tropical. A atemoia é de cultivo recente no Nordeste, tendo sido inserida pela primeira vez na região, nos projetos de irrigação do Vale do São Francisco, em 1997. Alguns estudos sobre fisiologia e qualidade pós-colheita foram realizados com esta planta (SCALOPPI-JUNIOR; MARTINS, 2003; OLIVEIRA et al., 2010; PEREIRA; KAVATI, 2011). Já os estudos sobre fitoquímica e atividade biológica ainda são escassos no Brasil.

O presente trabalho teve como objetivo determinar os teores de fenóis e flavonoides totais, assim como avaliar as atividades antioxidante e antimicrobiana de extratos de atemoia (Annona cherimola Mill. x A. squamosa L.).

MATERIAL E MÉTODOS

Coleta do material vegetal: Folhas e caules de atemoia foram coletados em Petrolina (Coordenadas: 9º23'19" S e 40º29'3" W), Estado de Pernambuco, Brasil, no mês de maio de 2012. A identidade botânica da planta foi confirmada pelo professor José Alves de Siqueira Filho, e uma exsicata (16310) encontra-se depositada no Herbário Vale do São Francisco (HVASF) da Universidade Federal do Vale do São Francisco (UNIVASF).

Processamento do material vegetal e obtenção dos extratos-As partes coletadas da espécie foram submetidas, separadamente, à secagem em estufa com circulação de ar a 45 ºC, por sete dias consecutivos. Ao final, as partes foram trituradas em moinho mecânico, fornecendo 881 g de folhas e 371 g de talos. As folhas secas e pulverizadas foram maceradas com hexano (440 g do pó seco em 2 L de solvente) e metanol (440 g de pó seco em 1,5 L de solvente) à temperatura ambiente. Os talos foram submetidos à maceração com álcool etílico (371 g de pó seco em 2 L de solvente). Para cada procedimento, foram realizadas 3 extrações num intervalo de 72 horas entre cada extração. As soluções extrativas obtidas foram concentradas em evaporador rotativo sob pressão reduzida, e após evaporação do solvente, obtiveram-se os extratos hexânico (EHf - 63 g) e metanólico (EMf - 169 g) das folhas e o extrato etanólico dos talos (EEt - 33 g).

Avaliação da atividade antioxidante in vitro- A atividade antioxidante usando o método do sequestro do radical livre estável 2,2-difenil-1-picrilhidrazil (DPPH) foi realizada usando metodologia descrita por Falcão et al. (2006). Os resultados obtidos foram comparados com os antioxidantes comerciais ácido ascórbico, butilhidroxianisol (BHA) e butilhidroxitolueno (BHT). A capacidade para sequestrar o cátion radical 2,2'-azinobis-3-etilbenzotiazolina-6-ácido sulfônico (ABTS⁺) foi determinada de acordo com metodologia descrita por Chen et al. (2011). A solução de ABTS⁺ foi preparada pela reação de ABTS 7 mM (5 mL) e 2,45 mM (88 µL) de persulfato de potássio, após incubação à temperatura ambiente no escuro, durante 16 h. Foi então diluída com etanol a 80% para se obter uma absorbância de 0,700 ± 0,005 a 734 nm. A solução ABTS⁺ (2,7 mL) foi cuidadosamente misturada com 0,3 mL das amostras do teste. A mistura de reação foi deixada em repouso a 30 ºC, durante 30 min, e a absorbância a 734 nm foi medida em espectrofotômetro (Marca QUIMIS, modelo Q798U2M). Amostras de Trolox com as mesmas concentrações foram usadas como padrões. No método da cooxidação do β-caroteno frente ao ácido linoleico foi utilizada a metodologia descrita por Chen et al. (2011).

Determinação de fenóis totais- O conteúdo de compostos fenólicos totais foi medido em triplicata para cada extrato, conforme o método de Slinkard e Singleton (1977), com adaptações propostas por Almeida et al. (2011), usando o reagente de Folin-Ciocalteu e soluções-padrão de ácido gálico na faixa de concentração de 50-1000 mg/L. O teor de fenóis totais, expresso em mg de equivalentes de ácido gálico por grama de amostra (mg EqAG/g), foi calculado a partir da equação da reta obtida para a curva de calibração. Todas as análises foram realizadas em triplicata.

Determinação do teor de flavonoides totais- O teor de flavonoides totais foi determinado pelo método colorimétrico descrito por Dewanto et al. (2002), usando soluções-padrão de catequina na faixa de concentração de 50-1.000 mg/L. O teor de flavonoides totais, expresso em mg de equivalentes de catequina por grama de amostra (mg EqC/g), foi calculado a partir da equação da reta obtida para a curva de calibração. Todas as análises foram realizadas em triplicata.

Avaliação da atividade antimicrobiana- A avaliação da atividade antimicrobiana dos extratos foi realizada frente às cepas de Bacillus cereus, Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Klebisiella pneumoniae, Salmonella choleraesuis, Serratia marcescens, Shigella flexneri, Staphylococcus aureus, Staphylococcus epidermidis [ATCC 12228] e um isolado clínico de Staphylococcus aureus resistente à meticilina (MRSA). A atividade foi determinada por meio do protocolo de microdiluição, baseando-se no documento M7-A7 do Clinical and Laboratory Standard Institute (CLSI), com modificações propostas por Oliveira-Júnior et al. (2012). Os três extratos (EEt, EHf e EMf) foram ajustados à concentração de 25.000 µg/mL e submetidos a diluições em série, obtendo-se as concentrações de 12.500; 6.250; 3.125; 1.562,5; 781,2; 390,6; 195,3 e 97,6 µg/mL. No preparo do inóculo, colônias foram desenvolvidas em ágar Muller-Hinton (MH) e então suspensas em solução com turbidez equivalente à escala 0,5 de McFarland. Desta suspensão, 10 µL foram inoculados nos poços de microplacas contendo as diluições seriadas dos extratos. As placas foram incubadas a 37 ºC, por 24 h. Com auxílio de um replicador, alíquotas foram retiradas das microplacas e semeadas na superfície de placas de Petri contendo ágar MH, sendo incubadas a 37 ºC, por 24 h. A concentração bactericida mínima (CBM) foi definida como sendo a menor concentração do extrato capaz de causar a morte do inóculo bacteriano. Os testes foram realizados em triplicata.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Análises de atividade antioxidante, utilizando os radicais DPPH, ABTS, e ensaio usando a cooxidação do β-caroteno frente ao ácido linoleico têm sido muito utilizados para verificar a capacidade sequestradora de radicais livres de muitos produtos naturais (LI et al., 2011; ALVES et al., 2010).

Na Tabela 1, são apresentados os resultados das avaliações da atividade antioxidante, bem como da quantificação estimada da concentração de fenóis e flavonoides totais dos extratos obtidos das partes aéreas da atemoia.

O EEt foi o antioxidante mais efetivo no ensaio do sequestro do DPPH (IC₅₀= 10,44 ± 1,25 µg/mL), obtendo melhor atividade que a do padrão sintético BHT (IC₅₀= 17,67 ± 3,66 µg/mL). Esta alta atividade sequestradora de radicais livres para o EEt pode ser explicada pela presença de compostos fenólicos (207,80 ± 7,21 mg EqAG/g) e de flavonoides (151,96 ± 7,30 mg EqC/g) em maior concentração quando comparados aos outros extratos. Os compostos fenólicos impedem a ação de radicais livres no organismo e, uma vez que protegem moléculas como o DNA, podem vir a abortar alguns processos carcinogênicos (SILVA et al., 2010). O teor de compostos fenólicos no extrato etanólico dos talos está diretamente ligado ao resultado da atividade antioxidante pelo método do sequestro do radical DPPH, uma vez que estas substâncias podem reduzir este radical à sua forma menos reativa, a hidrazina, por meio da fixação de um hidrogênio que é removido das substâncias fenólicas (SOUSA et al., 2007).

No método do ABTS, o EEt também apresentou melhor atividade antioxidante (24,81 ± 0,49%) quando comparado aos demais extratos. Essa atividade foi inferior ao padrão Trolox, que apresentou 52,98 ± 0,69% de atividade sequestradora do radical, seguida em ordem decrescente de percentual de atividade antioxidante, pelo EMf e EHf, com 10,07 ± 0,72 e -7,15 ± 11,08%, respectivamente. Acredita-se que este valor negativo de porcentagem de atividade antioxidante (%AA) esteja relacionado às substâncias presentes no extrato, que ao invés de atuarem como bons doadores de elétrons ou hidrogênio, reduzindo consequentemente o radical ABTS, promoveram efeito contrário, agindo então como agente pró-oxidante. Estudos estão sendo desenvolvidos para o isolamento dos constituintes químicos dos extratos.

De acordo com Kuskoski et al. (2005), as metodologias utilizando o sequestro dos radicais DPPH e ABTS medem a atividade de compostos de natureza hidrofílica. A metodologia utilizando a cooxidação do β-caroteno, por sua vez, mede a atividade de compostos de natureza lipofílica. Nesta metodologia, é medida a capacidade que os extratos têm de inibir a oxidação do β-caroteno, frente ao ácido linoleico. Nesta análise, o EHf obteve o melhor resultado para a atividade antioxidante, com percentual de 41,12 ± 4,35%. O EMf obteve 20,46 ± 5,50% e o EEt 16,21 ± 1,97% de atividade antioxidante. As atividades antioxidantes observadas estão diretamente ligadas aos teores de fenóis e de flavonoides totais nos extratos. Os antioxidantes comerciais BHA e BHT foram mais efetivos neste modelo, apresentando percentuais de atividade antioxidante de 83,11 ± 1,94 e 85,92 ± 5,90, respectivamente.

Das dez cepas bacterianas que foram submetidas ao teste de sensibilidade aos extratos de atemoia, as cepas de Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Salmonella choleraesuis, Serratia marcescens e Shigella flexneri mostraram-se resistentes aos três extratos testados, sendo a primeira um microrganismo Gram-positivo, e as demais, Gram-negativas. As cepas de Staphylococcus aureus, Staphylococcus epidermidis, Bacillus cereus, Staphylococcus aureus resistente à meticilina (MRSA) e Klebisiella pneumoniae (esta última, uma Gram-negativa) foram sensíveis à ação dos extratos etanólico e metanólico, gerando valores de CBM variando entre 781,2 e 6.250 µg/mL e de 3.125 a 12.500 µg/mL, respectivamente. Todas as cepas mostraram-se resistentes ao extrato hexânico. Na Figura 1, são apresentados os resultados obtidos. Destacamos a ação do extrato etanólico sobre a cepa de Staphylococcus aureus resistente à meticilina (MRSA). Além de representar um dos principais patógenos associados a infecções hospitalares, o S. aureus é também um dos principais agentes isolados de pacientes com infecções de pele, e essas cepas foram incluídas em nosso estudo porque são resistentes a todos os antimicrobianos betalactâmicos (GELATTI et al., 2009). Em nosso estudo, a cepa mostrou-se sensível à ação do extrato etanólico, o que nos motiva a dar continuidade ao estudo deste extrato em relação à atividade antibacteriana. Em estudo de atividade antimicrobiana, utilizando-se de folhas de Anonna squamosa, Chandrashekar e Kulkarni (2011) observaram atividade do extrato sobre cepas de Pseudomonas aeruginosa, Bacillus subtilis, S. aureus e Salmonella typhi, sem observar atividade sobre fungos do gênero Aspergillus. Aher et al. (2012) avaliaram o potencial antimicrobiano de extratos das sementes de A. squamosa, constatando que a fração metanólica apresentou maior atividade antimicrobiana contra cepas de B. subitilis, S. aureus, K. pneumoniae, E. coli e P. aeruginosa.

Notadamente, microrganismos Gram-negativos mostram-se mais resistentes à ação de antimicrobianos, uma vez que sua parede celular se encontra protegida por uma camada de lipopolissacarídeos (GOULD, 2009). Das dez cepas testadas, cinco (50%) são classificadas como microrganismos Gram-positivos, e outras cinco, como Gram-negativos. Observou-se que das cinco cepas suscetíveis a pelo menos uma fração do extrato, quatro pertencem ao grupo das Gram-positivas, e K. pneumoniae foi a única cepa Gram-negativa sensível.

Dos três extratos avaliados no estudo, apenas os extratos etanólico e metanólico produziram algum efeito antimicrobiano. Acredita-se que muito do efeito antimicrobiano dos extratos vegetais se deve, principalmente, à presença de flavonoides em sua composição (AHMAD; BEG 2001). Durante a obtenção dos extratos, baseando-se na polaridade de seus constituintes, o extrato hexânico conservou-se pobre em flavonoides e rico em terpenoides. Devido a esse fato, provavelmente, observa-se fraca ou nenhuma ação antimicrobiana do extrato hexânico das folhas.

Devido à maior suscetibilidade de microrganismos Gram-positivos, acredita-se que o mecanismo da ação antimicrobiana do extrato, provavelmente, decorra da interação do mesmo com o peptidoglicano presente na parede celular bacteriana, e que caracteriza uma barreira mais frágil do que a parede celular das bactérias Gram-negativas. No entanto, estudos posteriores, visando à elucidação desse mecanismo, devem ser conduzidos.

CONCLUSÕES

Os resultados apresentados neste estudo mostram que a atemoia possui atividades antioxidante e antimicrobiana. As atividades apresentadas podem estar relacionadas à presença de substâncias fenólicas nos extratos, principalmente os flavonoides. Estudos estão sendo realizados para o isolamento dos constituintes químicos desta espécie, para que os mesmos possam ser testados em modelos experimentais, e, assim, determinarmos os compostos responsáveis pelas atividades biológicas dos extratos.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem ao CNPq, pelo apoio financeiro para a realização da pesquisa, bem como à FACEPE e à CAPES, pelas bolsas de mestrado concedidas. Agradecemos também ao CRAD/UNIVASF, pela identificação botânica da planta.

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(Trabalho 119-13) - Recebido em: 14-03-2013. Aceito para publicação em: 12-11- 2013. V Congresso Internacional & Encontro Brasileiro sobre Annonaceae: do gene à exportação (19 a 23 de Agosto de 2013)-Botucatu-SP.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  14 Abr 2014
• Data do Fascículo
  2014

Histórico

• Aceito
  12 Nov 2013
• Recebido
  14 Mar 2013