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Linfonodos cervicais: um dilema para o ultra-sonografista

Neck lymph nodes: a challenge to ultrasonographists

Resumos

A análise dos linfonodos cervicais é um assunto complexo, na medida em que obtemos, por vezes, padrões de imagens superponíveis para os processos benignos - reacionais (infecciosos específicos e inespecíficos) - e para os malignos - doenças neoplásicas (linfoproliferativas e metastáticas). O seguimento adequado das linfadenopatias também requer do examinador detalhamento topográfico e descrição dos aspectos ecográficos relevantes. Realizamos revisão literária com os objetivos de ressaltar os critérios ultra-sonográficos mais significantes (modo-B e dúplex-Doppler colorido) e fazer analogia aos reparos anatômicos utilizados na tomografia computadorizada, para uniformizar a descrição topográfica dos níveis linfonodais por meio da ultra-sonografia. Os aspectos avaliados ao modo-B foram: número (se agrupados ou isolado), forma, hilo ecogênico central, ecotextura/ecogenicidade, presença de calcificações, necrose e/ou hemorragia interna, dimensões, contornos (disseminação extracapsular). Ao dúplex-Doppler colorido os aspectos avaliados foram: padrão de vascularização e análise espectral - índice de resistividade e índice de pulsatilidade. Existem padrões ultra-sonográficos freqüentemente descritos nos linfonodos malignos como morfologia globosa, hipoecogenicidade marcada, vascularização predominantemente periférica e índice de resistividade elevado, porém a análise deve ser multifatorial, levando-se em conta os parâmetros ao modo-B e ao dúplex-Doppler colorido.

Linfonodo; Linfonodo cervical; Ultra-sonografia; Dúplex-Doppler colorido


Ultrasound assessment of neck lymphadenopathy can be difficult as sometimes the same pattern is seen both in inflammatory (specific or not) and neoplastic diseases (lymphoproliferative or metastatic). An adequate follow-up of these lymphadenopathies requires evaluation of some important ultrasound features, and relies on the ability of localizing these nodes. We reviewed the literature with the aim of establishing the most significant ultrasonographic features on gray-scale ultrasound and Doppler ultrasound that can help in the study of the lymph nodes of the neck. We also describe the localization of lymph nodes based on computed tomography anatomic landmarks. The aspects analyzed on B-mode were: number (isolated nodule or conglomeration), shape, echotexture/echogenicity, calcification, cystic necrosis and/or hemorrhagic necrosis, size, contours and extra nodal extension. Doppler aspects reviewed were color mapping and spectral analysis (pulsatility index and resistive index). Some patterns usually described for malignant nodes are round morphology, marked hypoechoic, peripheral vascularization and high pulsatility index and resistive index. We concluded that an accurate diagnosis requires the evaluation of multiple aspects seen on B-mode and Doppler ultrasound.

Lymph nodes; Neck; Ultrasound; Color duplex-Doppler ultrasound


ARTIGO DE REVISÃO

Linfonodos cervicais: um dilema para o ultra-sonografista** Trabalho realizado no Serviço de Ultra-Sonografia do Instituto de Radiologia do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (InRad/HC-FMUSP), São Paulo, SP.

Neck lymph nodes: a challenge to ultrasonographists

Maria Cristina ChammasI; Jan Stefan LundbergII; Adriana Gonçalves JulianoIII; Osmar de Cássio SaitoIV; Antonio Sergio Zafred MarcelinoIII; Giovanni Guido CerriV

IDoutora em Medicina, Diretora do Serviço de Ultra-Sonografia do InRad/HC-FMUSP

IIMédico Residente (R4) do Departamento de Radiologia da FMUSP

IIIMédicos Assistentes do Serviço de Ultra-Sonografia do InRad/HC-FMUSP

IVDoutor em Medicina, Médico Assistente do Serviço de Ultra-Sonografia do InRad/HC-FMUSP

VProfessor Titular do Departamento de Radiologia, Diretor da FMUSP

Endereço para correspondência Endereço para correspondência Dra. Maria Cristina Chammas Avenida Manoel dos Reis Araújo, 453, Jardim Marajoara São Paulo, SP, 04664-000 E-mail: mcchammas@hotmail.com

RESUMO

A análise dos linfonodos cervicais é um assunto complexo, na medida em que obtemos, por vezes, padrões de imagens superponíveis para os processos benignos — reacionais (infecciosos específicos e inespecíficos) — e para os malignos — doenças neoplásicas (linfoproliferativas e metastáticas). O seguimento adequado das linfadenopatias também requer do examinador detalhamento topográfico e descrição dos aspectos ecográficos relevantes. Realizamos revisão literária com os objetivos de ressaltar os critérios ultra-sonográficos mais significantes (modo-B e dúplex-Doppler colorido) e fazer analogia aos reparos anatômicos utilizados na tomografia computadorizada, para uniformizar a descrição topográfica dos níveis linfonodais por meio da ultra-sonografia. Os aspectos avaliados ao modo-B foram: número (se agrupados ou isolado), forma, hilo ecogênico central, ecotextura/ecogenicidade, presença de calcificações, necrose e/ou hemorragia interna, dimensões, contornos (disseminação extracapsular). Ao dúplex-Doppler colorido os aspectos avaliados foram: padrão de vascularização e análise espectral — índice de resistividade e índice de pulsatilidade. Existem padrões ultra-sonográficos freqüentemente descritos nos linfonodos malignos como morfologia globosa, hipoecogenicidade marcada, vascularização predominantemente periférica e índice de resistividade elevado, porém a análise deve ser multifatorial, levando-se em conta os parâmetros ao modo-B e ao dúplex-Doppler colorido.

Unitermos: Linfonodo; Linfonodo cervical; Ultra-sonografia; Dúplex-Doppler colorido.

ABSTRACT

Ultrasound assessment of neck lymphadenopathy can be difficult as sometimes the same pattern is seen both in inflammatory (specific or not) and neoplastic diseases (lymphoproliferative or metastatic). An adequate follow-up of these lymphadenopathies requires evaluation of some important ultrasound features, and relies on the ability of localizing these nodes. We reviewed the literature with the aim of establishing the most significant ultrasonographic features on gray-scale ultrasound and Doppler ultrasound that can help in the study of the lymph nodes of the neck. We also describe the localization of lymph nodes based on computed tomography anatomic landmarks. The aspects analyzed on B-mode were: number (isolated nodule or conglomeration), shape, echotexture/echogenicity, calcification, cystic necrosis and/or hemorrhagic necrosis, size, contours and extra nodal extension. Doppler aspects reviewed were color mapping and spectral analysis (pulsatility index and resistive index). Some patterns usually described for malignant nodes are round morphology, marked hypoechoic, peripheral vascularization and high pulsatility index and resistive index. We concluded that an accurate diagnosis requires the evaluation of multiple aspects seen on B-mode and Doppler ultrasound.

Key words: Lymph nodes; Neck; Ultrasound; Color duplex-Doppler ultrasound.

ANATOMIA

Os linfonodos são pequenas estruturas ovais ou riniformes, e geralmente medem de 0,1 a 2,5 cm de comprimento. São esquematicamente divididos em: córtex (situado na região periférica) e medula (região central). Na região cortical estão presentes os folículos linfóides, com seu centro germinativo, no qual se encontram os linfócitos-B. Na região cortical extrafolicular e nas regiões paracortical e medular localizam-se os linfócitos-T. O córtex é interrompido por uma pequena chanfradura num dos lados, o hilo, por onde passam os vasos sanguíneos (artéria e a veia) do linfonodo e o vaso linfático eferente(1,2). A região hilar se prolonga para o centro do linfonodo, onde se situam os vasos linfáticos e hemáticos, responsáveis pela ecotextura ecogênica desta área, antes atribuída à abundância de tecido adiposo central(3).

Os vasos linfáticos aferentes drenam para o córtex do linfonodo, onde a linfa circula por inúmeros canais linfáticos. Dessa forma, a linfa é exposta à ação dos macrófagos e linfócitos-T e B(2). Esses vasos formam um denso plexo subcapsular, que inicialmente drena para o seio subcapsular. Dos seios subcapsulares, múltiplos seios corticais radiais levam a linfa para a medula, coalescendo num grande seio medular. Os seios medulares (ou cordões linfáticos) apresentam um arranjo paralelo ao da medula, convergindo para um vaso eferente que parte do linfonodo(2).

ULTRA-SONOGRAFIA

O exame ultra-sonográfico da região cervical realizado com equipamento de freqüência elevada (10 MHz) e por operador experiente é capaz de identificar facilmente os linfonodos superficiais, que na região cervical são numerosos. Após evidenciá-los, o principal objetivo consiste em distinguir sua natureza, se benigna ou maligna.

Existem alguns critérios para se tentar fazer esta distinção, sendo que alguns devem ser mais valorizados que outros. A ultra-sonografia possibilita o estudo dos linfonodos quanto ao número, dimensões, forma, hilo e córtex, presença de necrose, calcificação, disseminação extracapsular e padrão de vascularização.

Número

A presença de três ou mais linfonodos, medindo 10 mm ou mais no eixo transversal, numa determinada região deve ser considerada suspeita. Porém, não é rara a presença de múltiplos e pequenos linfonodos agrupados, de aspecto normal, principalmente na região cervical(2) (Figuras 1 e 4).



Dimensões

Os linfonodos comprometidos demonstram tamanhos maiores, contudo, linfonodos de 3 a 4 cm são comumente encontrados em indivíduos normais, sobretudo em crianças. Quando este critério é utilizado isoladamente, ele se mostra pobre na distinção entre maligno e benigno(2,3), sendo que alguns autores não preconizam este critério na avaliação da natureza do linfonodo(4) (Figuras 2 e 9).

Forma

É um parâmetro bom para distinguir a natureza do linfonodo. Os linfonodos benignos tendem a ser fusiformes ou alongados, e os malignos tendem a ser arredondados. Usando-se a fórmula maior eixo (L)/menor eixo (T), pode-se determinar se o linfonodo é fusiforme (L/T &gt 2) ou arredondado (L/T < 2). (Figuras 1 a 3). Cerca de 85% dos linfonodos benignos apresentam L/T &gt 2, ou seja, são alongados, e 86% dos malignos apresentam L/T < 2, mostrando morfologia arredondada(3). Entretanto, os linfonodos habituais das regiões submandibular e submentoniana podem ser arredondados, devendo-se estudá-los com cautela quando o parâmetro forma estiver sendo considerado(2) (Figuras 1 e 2).

Hilo

Deve ser avaliado quanto à presença, espessura e localização. O hilo central e espessado é caracterizado em 60% dos linfonodos reativos e em 9% dos malignos. O hilo estreito é evidenciado em cerca de 50% dos linfonodos malignos (comprometimento primário ou secundário) e em 35% dos benignos. A ausência do hilo é observada em aproximadamente 50% dos linfonodos malignos e em 8% dos linfonodos benignos(3) (Figuras 1, 3 e 15).

Córtex

O alargamento do córtex associado ao hilo estreito é observado em 55% dos linfonodos benignos e em 90% dos linfonodos malignos (Figura 15). Este aumento cortical pode ser concêntrico ou excêntrico. Nas doenças inflamatórias ocorre aumento global do linfonodo nos estágios precoces, induzindo a alterações reacionais presentes simultaneamente em todas as partes do linfonodo

Contrariamente, nas doenças malignas (primária e secundária) pode haver origem do processo em apenas parte do linfonodo, com conseqüente bloqueio da drenagem linfática e desenvolvimento focal do córtex(3) (Figuras 3 e 15).

O alargamento excêntrico do córtex ocorre em aproximadamente 56% dos linfonodos malignos e praticamente não é observado nos linfonodos benignos(3).

Ecogenicidade, necrose e calcificação

Os linfonodos habituais (normais ou reacionais) tendem a ter a cortical hipoecogênica com hilo central hiperecogênico.

A hipoecogenicidade difusa com reforço acústico posterior (imagem pseudocística) foi descrita como sendo característica de linfonodos linfomatosos, particularmente no linfoma não-Hodgkin. A ecogenicidade destes linfonodos tende a aumentar após a quimioterapia, devido a alterações fibróticas(2,4) (Figura 15B).

A ecotextura heterogênea, observada nos linfonodos malignos, se deve ao tecido normal do linfonodo entremeado por áreas de envolvimento tumoral(2).

A presença de necrose num linfonodo é sinal forte de malignidade. Ela pode corresponder a área anecogênica, de liquefação, dentro do linfonodo (necrose cística - Figuras 4 e 10) ou a área hiperecogênica no seu interior (necrose hemorrágica). A necrose hemorrágica é hiperecogênica em relação ao córtex e é menos ecogênica que a imagem do hilo, além de não ser contígua com a gordura adjacente (Figura 5). Em contrapartida, o hilo central é mais ecogênico e contíguo com a gordura ao redor.


A necrose cística ocorre principalmente na tuberculose, nos linfomas não-Hodgkin, nos carcinomas de rinofaringe, nas metástases dos carcinomas espinocelulares e dos carcinomas papilíferos da tireóide(5).

A necrose hemorrágica ocorre principalmente em carcinomas espinocelulares queratinizantes(2,4) (Figura 5).

As microcalcificações são sinal de alerta ao radiologista. Quando ocorrem nos linfonodos, podem representar metástases de carcinoma papilífero ou medular da tireóide (Figura 6). Também podem ser observadas em outros tipos de metástases, como nos carcinomas espinocelulares.


As calcificações grosseiras podem estar presentes no comprometimento tuberculoso. Elas também podem surgir após radioterapia ou quimioterapia na região cortical dos linfonodos(2-4) (Figura 7).


Disseminação extracapsular

O linfonodo que sofre transformação maligna tende, no início, a apresentar morfologia arredondada, mantendo seus limites com os planos adjacentes. Com a evolução da doença, pode passar a ter bordas boceladas ou espiculadas, perdendo seus limites com os tecidos ao redor. Dessa forma, para pesquisa da disseminação extracapsular é necessária a avaliação dos segmentos vasculares regionais, dos planos musculares e órgãos vizinhos(2,6) (Figura 8).


Vascularização (Doppler colorido e pulsado)

Podemos complementar o exame ultra-sonográfico (modo-B) dos linfonodos por meio do mapeamento dúplex-Doppler colorido. Este método é capaz de caracterizar a presença de vascularização, bem como o seu padrão (arterial ou venoso, de baixa ou alta resistividade), tipo de vaso (regular ou tortuoso), auxiliando na determinação da natureza do linfonodo.

Muitos autores foram capazes de discernir entre linfonodo benigno e maligno utilizando os transdutores de alta resolução com Doppler colorido, determinando algumas características. A principal característica do linfonodo reacional (inflamatório) ao mapeamento colorido é a presença de vascularização na região central (hilar) do linfonodo. Por outro lado, os linfonodos malignos apresentam vascularização desorganizada, distribuída na região periférica (subcapsular), com vasos tortuosos e irregulares(2,6-8).

Alguns autores descreveram variações dos padrões ao mapeamento colorido(9). No linfonodo normal ou reativo a vascularização é central, podendo haver as seguintes variações: a) um vaso presente num dos pólos do linfonodo; b) um vaso paralelo ao eixo longitudinal do linfonodo ou paralelo à superfície da pele; c) ramos vasculares periféricos partindo de um vaso central (no eixo longitudinal); d) pequenos segmentos de vasos centrais, esparsos no linfonodo (Figura 9).

Dessa forma, podemos observar no linfonodo reativo aumento de tamanho com vascularização no hilo ou vascularização simétrica central e radial. Contudo, nestes linfonodos não são observados vasos periféricos. A análise espectral das artérias destes linfonodos revelou índice de resistividade (IR) menor que 0,8 e índice de pulsatilidade (IP) menor que 1,6(7,8,10-12).

No linfonodo patológico ou metastático um dos seguintes padrões pode ser encontrado: a) vasos internos tortuosos (encurvados); b) vasos aberrantes, observando-se um ou mais vasos centrais, formando ângulo de 30° com a superfície da pele ou com o eixo longitudinal do linfonodo, porém, não partindo de um vaso central (longitudinal); c) foco avascular, caracterizando-se ausência de vascularização numa região do linfonodo, sendo que o outro pólo se apresenta hipervascularizado; d) vasos subcapsulares: dois ou mais vasos segmentares na periferia do linfonodo, os quais não se originam do hilo ou de um vaso central longitudinal(9) (Figuras 10 e 11).


Nos processos malignos, os linfonodos assumem diferentes padrões, conforme a doença. A vascularização pode aumentar como resultado do fator angiogênico das células tumorais, ou pode diminuir em conseqüência do envolvimento ou compressão por tecido tumoral. Dessa forma, os vasos capsulares do linfonodo são recrutados para suprimento vascular do tumor, originando-se os padrões observados: segmentos de vasos distribuídos no linfonodo, vascularização periférica, ou mesmo a associação dos dois padrões.

Nos linfonodos metastáticos maiores os vasos são tortuosos e assumem padrão aberrante, devido ao envolvimento e deslocamento que sofrem. Nos linfonodos acometidos secundariamente por carcinoma espinocelular, os vasos se localizam principalmente na periferia, em decorrência da necrose central (por crescimento rápido) e queratinização. Estas também podem ser a causa da ausência de vascularização em alguns linfonodos metastáticos(10) (Figura 11).

Após a radioterapia e/ou quimioterapia o linfonodo pode continuar de dimensões aumentadas, porém sem vascularização ao Doppler colorido.

Quanto ao Doppler pulsado, os linfonodos malignos, principalmente na região cervical, apresentam IR > 0,8 e IP > 1,6(7,8, 10,11). Exceção à regra, as metástases dos carcinomas papilíferos da tireóide podem apresentar tanto IR e IP elevados quanto baixos(7,8) (Figuras 12 a 14).


Desse modo, podemos sinalizar as principais características ultra-sonográficas encontradas no linfonodo maligno: forma globosa, ausência do hilo central, hilo afilado ou deslocado (hilo excêntrico) por aumento assimétrico do córtex, contorno bocelado (irregular) ou espiculado, presença de áreas de necrose central, vascularização desorganizada e periférica, e presença de microcalcificações em alguns tipos de tumores(2) (Tabela 1).

Para que os resultados desejáveis sejam obtidos são necessários alguns cuidados técnicos como: atenção aos ajustes dos equipamentos ("presets"); utilizar preferencialmente o Doppler de amplitude em vez do Doppler colorido convencional; exercer pressão mínima do transdutor sobre a pele, colocando uma camada espessa de gel(12).

CLASSIFICAÇÃO DOS LINFONODOS CERVICAIS POR NÍVEIS – PARÂMETROS ANATÔMICOS PARA O ULTRA-SONOGRAFISTA(13) (Esquema 1)


Os linfonodos cervicais são numerosos, superficiais e, por isso, muitas vezes, palpáveis, sendo geralmente descobertos como "nódulo palpável". Para definir sua localização, Som et al.(13) propuseram um esquema de classificação dos linfonodos por níveis, com o intuito de padronizar e facilitar a linguagem utilizada pelos médicos envolvidos nesta área, como cirurgiões de cabeça e pescoço, otorrinolaringologistas, radiologistas e patologistas.

Contudo, esses níveis foram determinados pelos cortes da tomografia computadorizada e da ressonância magnética.

No intuito de transferir esta classificação para o uso prático durante o exame ultra-sonográfico da região cervical, propomos, em primeira instância, que se faça a localização do osso hióide, da cartilagem cricóide, dos ventres anteriores do músculo digástrico, do músculo esternocleidomastóideo e do músculo milo-hióideo. Em segundo lugar, verificar, em cada paciente, se o nível do osso hióide coincide com a região do bulbo carotídeo (isto ocorre na maioria dos casos; assim, o bulbo poderá ser usado como referência anatômica no lugar do osso hióide). Da mesma forma, se o istmo da tireóide coincide com a cartilagem cricóide (geralmente, o início do istmo coincide com o final da cartilagem cricóide). Na vigência destas condições, podemos deixar o exame mais ágil, nos guiando por estruturas próximas aos linfonodos estudados.

Apresentaremos a seguir, resumidamente, as referências anatômicas para a localização dos linfonodos cervicais:

Nível I - Entre o osso hióide e o m. milo-hióideo. Subdividido em IA (entre os ventres anteriores do m. digástrico) e IB (póstero-lateral ao IA).

Nível II - Da base do crânio à borda inferior do osso hióide, posteriormente à glândula submandibular, anteriormente ao m. esternocleidomastóideo e acima do bulbo carotídeo. Subdividido em IIA (anterior, lateral, medial ou posterior à veia jugular interna) e IIB (posterior à veia jugular interna, com plano gorduroso).

Nível III - Da margem inferior do osso hióide à margem inferior da cartilagem cricóide, anteriormente ao m. esternocleidomastóideo; ou seja, do bulbo carotídeo ao istmo da tireóide, e anterior ao m. esternocleidomastóideo.

Nível IV - Da margem inferior da cartilagem cricóide (istmo da tireóide) à clavícula, lateralmente às artérias carótidas.

Nível V - Posteriormente ao m. esternocleidomastóideo, da base do crânio à clavícula. Subdividido em VA (da base do crânio ao istmo da tireóide) e VB (do istmo da tireóide à clavícula).

Nível VI - Entre as artérias carótidas, do osso hióide ao manúbrio esternal (regiões pré e paratraqueais, do bulbo carotídeo à fúrcula esternal).

Nível VII - Entre as artérias carótidas, abaixo do topo do manúbrio (mediastinal – difícil acesso ultra-sonográfico).

Supraclavicular - Na altura ou caudal à clavícula, lateralmente à artéria carótida comum.

Retrofaríngeo - Supra-hióideo, medialmente às artérias carótidas internas (difícil acesso ultra-sonográfico).

O rastreamento dos linfonodos cervicais exige avaliação metódica desta região pelo ultra-sonografista. Para a realização dessa pesquisa propõe-se o sentido crânio-caudal do pescoço, iniciando-se pela região submandibular/submentoniana (níveis I e II), até a região supraclavicular e fúrcula esternal, passando o transdutor por todos os níveis, na ordem numérica descrita, inclusive os posteriores (nível V), evitando que se esqueça de examinar algum nível linfonodal.

CONCLUSÃO

Os critérios mais importantes para análise ao modo-B foram morfologia (forma, hilo-córtex), ecotextura/ecogenicidade, presença de calcificações, áreas de necrose, contornos (disseminação extracapsular). O critério dimensão não é relevante na avaliação dos linfonodos cervicais.

Ao mapeamento Doppler colorido os linfonodos malignos apresentam, geralmente, vascularização subcapsular.

Ao Doppler pulsado os linfonodos metastáticos apresentam IP e IR elevados.

Assim sendo, a avaliação ultra-sonográfica dos linfonodos cervicais deve ser multifatorial, levando-se em conta as características ao modo-B, ao Doppler colorido e ao Doppler pulsado.

A localização linfonodal pelo ultra-sonografista deve ser cuidadosa e metódica, utilizando-se a classificação por níveis, descrita por Som et al.(13), tendo como objetivo padronizar e facilitar a linguagem dos profissionais envolvidos nesta área.

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Recebido para publicação em 3/9/2003. Aceito, após revisão, em 30/9/2003

  • 1. Goss CM. Sistema linfático. In: Goss CM, ed. Gray Anatomia. 29ª ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 1988.
  • Endereço para correspondência
    Dra. Maria Cristina Chammas
    Avenida Manoel dos Reis Araújo, 453, Jardim Marajoara
    São Paulo, SP, 04664-000
    E-mail:
  • *
    Trabalho realizado no Serviço de Ultra-Sonografia do Instituto de Radiologia do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (InRad/HC-FMUSP), São Paulo, SP.
  • Datas de Publicação

    • Publicação nesta coleção
      17 Nov 2004
    • Data do Fascículo
      Out 2004

    Histórico

    • Aceito
      30 Set 2003
    • Recebido
      03 Set 2003
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