Peronosclerospora sorghi, o agente etiológico do míldio do sorgo

Peronosclerospora sorghi, the causal agent of sorghum downy mildew

REVISÃO REVIEW

Peronosclerospora sorghi, o agente etiológico do míldio do sorgo

Peronosclerospora sorghi, the causal agent of sorghum downy mildew

Flávia C. Rufini Barbosa^I; Ludwig H. Pfenning^I; Carlos R. Casela^II

^IDepartamento de Fitopatologia, Universidade Federal de Lavras, Cx. Postal 3037, CEP 37200-000, Lavras, MG, e-mail: [e-mail]

^IIEMBRAPA Milho e Sorgo, Laboratório de Fitopatologia, CEP 35701-970, Sete Lagoas, MG, e-mail: [e-mail]

RESUMO

O agente etiológico do míldio do sorgo, Peronosclerospora sorghi, infecta as culturas do sorgo (Sorghum spp.) e do milho (Zea mays). Esse patógeno encontra-se disseminado em muitas regiões tropicais e subtropicais do mundo e pode ocasionar danos significativos na produção de sorgo quando as condições climáticas são favoráveis à sua ocorrência e em cultivares de alta susceptibilidade. No Brasil, antes restrito aos estados da região Sul, o míldio foi registrado também nos estados da região Sudeste e Centro-Oeste, causando prejuízos principalmente em áreas de produção de sementes. O cultivo de genótipos resistentes é o método mais eficiente para o controle da doença. Entretanto, essa estratégia é dificultada pela alta variabilidade genética apresentada pelo patógeno. Essa revisão aborda aspectos da taxonomia, biologia e distribuição geográfica do míldio do sorgo e discute questões relacionadas com a sua epidemiologia e controle, enfatizando estratégias que utilizam resistência genética.

Palavras-chave adicionais: Straminipila, Sclerosporales, oomiceto, fitodoença, epidemiologia, controle, resistência.

ABSTRACT

The causal agent of sorghum downy mildew, Peronosclerospora sorghi, is a pathogen of sorghum species (Sorghum spp.) and corn (Zea mays). The pathogen is disseminated in many tropical and subtropical regions all around the world, causing considerable losses when conditions are favorable for its development or susceptible cultivars are used. Within Brazil it was initially restricted to the Southern region but has now also spread to the Southeast and Middle-West, causing significant losses specifically in areas of seed production. The use of resistant genotypes is the most efficient method to control the disease. Nevertheless, a high genetic variability of the pathogen makes it difficult to use resistant cultivars. This revision considers aspects of taxonomy and biology of sorghum downy mildew and discusses questions related to geographic distribution, epidemiology and control, focusing on strategies that use genetic resistance.

Additional keywords: Straminipila, Sclerosporales, oomycete, plant disease control, epidemiology, resistance.

INTRODUÇÃO

O agente etiológico do míldio do sorgo, Peronosclerospora sorghi (W. Weston & Uppal) C.G. Shaw infecta culturas do sorgo (Sorghum spp.) e milho (Zea mays L.), ambas utilizadas para consumo humano e animal. O patógeno encontra-se disseminado em muitas regiões tropicais e subtropicais do mundo, onde tem causado severas epidemias nas culturas (Pande et al., 1997; Williams, 1984). Considerando que plantas infectadas com P. sorghi nos primeiros estádios de desenvolvimento são estéreis, é fácil imaginar os danos que poderão ocorrer nestas culturas quando as condições forem favoráveis ao aparecimento da doença (Fernandes, 1980). No Texas, uma epidemia de míldio causou grandes danos, com incidência de 90% em alguns campos de sorgo (Frederiksen et al., 1969). No Brasil, a doença foi observada recentemente com alta incidência e severidade na região Sudeste do país, causando danos significativos em lavouras de produção de sementes de sorgo. Esses danos podem chegar a 80%, principalmente quando se usa cultivares altamente susceptíveis. Estudos sobre o efeito do míldio em sorgo granífero têm indicado relação linear significativa entre incidência de infecção sistêmica e perdas no rendimento em densidades normais de plantio (Craig et al., 1989; Frederiksen et al., 1973; Tuleen & Frederiksen, 1981).

Como o patógeno apresenta ciclo de reprodução sexuada e assexuada, pode ser disseminado por oósporos em sementes ou em restos culturais, dispersos pelo vento, ou por conídios produzidos numa mesma estação de cultivo ou, ainda, por micélio existente em sementes e plantas (Frederiksen, 1980). Entre as medidas adotadas para o controle do míldio do sorgo estão a utilização de fungicidas no tratamento de sementes, de cultivares resistentes e a adoção de práticas culturais. Fungicidas com princípio ativo metalaxil controlaram efetivamente a doença no México, Estados Unidos e África (Craig & Odvody, 1992; Bock et al., 2000b). Como no Brasil não há, até o momento, produto registrado pelo Ministério da Agricultura para o controle da doença, o uso de hospedeiros resistentes representa o método mais eficiente e freqüentemente usado para o controle da doença (Gimenes-Fernandes et al., 1984; Frederiksen & Renfro, 1977). O desenvolvimento de resistência ao míldio em programas de melhoramento de sorgo deve levar em consideração a possibilidade de ocorrência de "quebra" da resistência, determinada pela variabilidade patogênica encontrada nas populações de P. sorghi (Craig & Odvody, 1992). O uso contínuo e prolongado do mesmo genótipo na mesma área é desaconselhado, pois favorece a população do patógeno com o surgimento de novas raças, as quais superam a resistência da planta o que torna o material utilizado susceptível (Williams et al., 1982).

Pesquisas realizadas na Embrapa Milho e Sorgo com isolados de P. sorghi obtidos de diferentes regiões brasileiras evidenciaram que o patógeno apresenta variabilidade maior do que a já relatada até o momento. Testes de resistência também foram feitos e novas fontes de resistência à doença foram identificadas (Barbosa et al., 2005). Neste contexto, novos estudos devem ser realizados visando a obtenção de material genético vegetal com maior durabilidade da resistência ao míldio.

TAXONOMIA

Os míldios de gramíneas (Ordem Sclerosporales) constituem um grupo de parasitas obrigatórios bem definido por características morfológicas e pelo leque de plantas hospedeiras. O grupo foi classificado em trabalhos mais antigos ao lado de míldios de plantas dicotiledôneas da Ordem Peronosporales (Shaw 1978, 1981). Entretanto, características morfológicas, ultraestruturais e epidemiológicas bem como observações sobre a distribuição geográfica provêm evidências de que os míldios de gramíneas têm relação mais próxima com outros representantes de Saprolegniomycetidae do que mesmo com os Peronosporales (Tabela 1). Essas observações são confirmadas ainda por análises de rDNA (Riethmüller et al., 1999; Spencer & Dick, 2002).

O primeiro relato do míldio em sorgo ocorreu em 1907 na Índia. Devido à similaridade de seus oósporos com os do míldio do milheto, o patógeno foi descrito como Sclerospora graminicola (Butler, 1907). Alguns anos depois, a fase assexuada do patógeno foi observada em sorgo. A demonstração de que os esporos assexuais do fungo germinavam formando um tubo germinativo não ramificado, e que não havia liberação de zoósporos do esporângio como ocorre no gênero Sclerospora, levou à denominação do patógeno como Sclerospora graminicola var. andropogonis-sorghi (Kulkarni, 1913). Mais tarde, baseado em estudos relativos às características morfológicas e à gama de hospedeiros, o patógeno do sorgo foi classificado como Sclerospora sorghi (Weston & Uppal, 1932). Em 1976, os míldios de gramíneas, caracterizados pela germinação direta do esporângio com um tubo germinativo, foram transferidos para um novo gênero, Peronosclerospora, uma vez que o gênero Sclerospora foi retido para abrigar espécies que liberam zoósporos de esporângios (Figura 1A) (Shaw, 1976; 1978; Shaw & Waterhouse, 1980). Portanto, o nome atual e válido do míldio do sorgo é Peronosclerospora sorghi (Weston & Uppal) C.G. Shaw 1976.

MORFOLOGIA DE Peronosclerospora sorghi

O fungo P. sorghi apresenta as fases assexuada e sexuada no seu ciclo de vida. A fase assexuada é caracterizada pela produção de esporângios em esporangióforos eretos, hialinos, que emergem dos estômatos das folhas. Como os esporângios germinam diretamente, formando um tubo germinativo, sem liberação de zoósporos, devem ser corretamente denominados de conídios e os esporangióforos, conidióforos. O conidióforo consiste de uma célula basal bem desenvolvida e um eixo principal, com ramificações dicotômicas no ápice (Figura 1B).

A célula basal apresenta diâmetro de 7-9 µm e 100–150 µm de comprimento. Normalmente há um septo completo entre o eixo principal e o ápice da célula basal. O eixo principal tem 15-20 µm de diâmetro, e comprimento menor ou igual ao da célula basal, normalmente 80-150 µm do septo até o ponto de ramificação. As ramificações são curtas e podem ser primárias, secundárias e terciárias, que terminam em um esterigma, com aproximadamente 13 µm de comprimento. Os conídios são produzidos nos esterigmas e têm formato ovalado, são desprovidos de papilas e poros e medem 15-29 x 15-27 µm (Figura 1C, D, E). Isolados de P. sorghi provenientes do Texas e da Tailândia apresentaram medidas compreendidas na faixa estabelecida por Weston & Uppal (1932), apesar de apresentarem algumas diferenças entre si em relação ao comprimento do conídio. No entanto, as diferenças morfológicas apresentadas por estes isolados não foram suficientes para separá-los em espécies diferentes de Peronosclerospora (Schmitt et al., 1979). De modo geral, a morfologia de isolados africanos foi típica de P. sorghi, embora com algumas diferenças entre si. Os conídios mediram 21-23 x 17-19 µm e o conidióforo apresentou comprimento de 117-136 µm, da célula basal ao ponto de ramificação (Bock et al., 2000b).

Durante o processo da reprodução sexuada, oósporos são produzidos em fileiras, dentro do mesófilo foliar, entre os feixes fibrovasculares das folhas (Figura 1F). Estas estruturas são esféricas com diâmetro de 31-37 µm, embora alguns extremos possam ocorrer entre 25 e 43 µm. A parede do oósporo apresenta cor amarelo-alaranjada e possui espessura de 1-3 µm. Os oósporos germinam por um tubo germinativo ramificado e não septado e contém material granular com massa de glóbulos oleosos (Figura 1G). Essas descrições são feitas de acordo com relatos de Weston & Uppal (1932).

Medições realizadas em conídios de isolados brasileiros, obtidos da coleção de P. sorghi existente na Embrapa Milho e Sorgo, revelaram comprimento de 18-24 µm e largura de 15-20 µm, enquanto os oósporos apresentaram diâmetro de 37,5-40 µm.

SINTOMATOLOGIA

Os sintomas da doença podem ser sistêmicos ou localizados. Os sintomas sistêmicos se caracterizam por estrias verdes e cloróticas paralelas (Figura 1H), indicando a presença dos oósporos formados entre os feixes fibrovasculares das folhas (Jeger et al., 1998). Em condições de temperatura amena e ambiente úmido, a superfície abaxial da área clorótica foliar é coberta por uma camada branca (Figura 1I), que consiste de conídios e conidióforos de P. sorghi (Figura 1J). A infecção localizada se caracteriza por manchas cloróticas, retangulares, limitadas pelas nervuras laterais que também podem apresentar crescimento pulverulento branco na superfície abaxial das folhas, em condições úmidas e frias (Craig, 1986) (Figura 1K). Em estádios avançados de infecção sistêmica, as folhas se rasgam pela ação do vento (Figura 1L, M) e os oósporos são liberados infestando o solo, onde sobrevivem na ausência do hospedeiro.

A produção de oósporos em algumas variedades de milho é ocasional (Frederiksen et al., 1969; Gimenes-Fernandes, 1981). Algumas diferenças sintomatológicas observadas em milho, como grau de esporulação assexual e habilidade em produzir oósporos (Payak, 1975; Williams, 1984), evidenciaram a existência de dois tipos de P. sorghi: "patótipo do milho" e "patótipo do sorgo" (Payak, 1975). O primeiro não infecta sorgo, mas é capaz de infectar o milho e não formar oósporos. Os sintomas são caracterizados por amarelecimento pronunciado das folhas, nanismo, podendo ou não apresentar malformação/deformação de espigas e pendões. A ocorrência deste patótipo está restrita as regiões de Rajasthan e Tailândia. O patótipo do sorgo, além de infectar esta cultura, infecta e produz oósporos em milho, causando mal formação das espigas e pendões (Payak, 1975). No Brasil, até o momento, não há relatos na literatura de isolados obtidos de milho que não sejam virulentos também a sorgo. Ensaios nacionais com híbridos de milho comerciais serão realizados pela Embrapa Milho e Sorgo com o objetivo de esclarecer questões relativas aos sintomas e comportamento da cultura ao míldio do sorgo.

Não há, formalmente, distinção taxonômica que permita a separação de tais isolados em formae speciales (Williams, 1984). No entanto, já foi sugerido que o patótipo do milho de ocorrência na Tailândia deva ser considerado Peronosclerospora zeae, uma espécie diferente (Micales et al., 1988; Bonde et al., 1992; Yao, 1991). Assim também, o isolado de milho de ocorrência em Rajasthan foi designado P. heteropogoni (Dange et al., 1974; Siradhana et al., 1980). O patógeno infecta e forma oósporos em Heteropogon contortus (L.) Roem. & Schult., capim selvagem e fonte de inóculo para infecção em milho (Dange et al., 1973).

De maneira geral, sob condições ambientais favoráveis, a esporulação do patógeno (patótipo milho/sorgo) em milho pode ser abundante, embora menos densa do que a encontrada em sorgo. Rasgamento foliar raramente ocorre em milho. Lesões locais são alongadas, cloróticas e ocorrem principalmente nas folhas baixeiras (Frederiksen et al., 1973).

ORIGEM E DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA

Peronosclerospora sorghi tem sido relatado infectando sorgo, milho e hospedeiros selvagens (Bock et al., 1996) em 44 países (Tabela 2). Considerado um patógeno do "Velho Mundo", com origem na África ou Ásia, estudos com isolados de P. sorghi obtidos de sete países evidenciaram que isolados africanos apresentaram gama de virulência maior em relação a isolados americanos (Pawar, 1986). Esse fato gerou a hipótese da origem africana de P. sorghi e da introdução na Índia por meio de oósporos transportados por sementes ou outras partes vegetais. Entretanto, como isolados indianos também apresentaram ampla gama de virulência, é possível ainda que P. sorghi tenha sido originado em gramíneas indianas, passando a infectar sorgo e milho quando estes foram introduzidos na Índia, vindos da África e do "Novo Mundo", respectivamente. Considerando a hipótese de P. sorghi ter sido originado na Índia, a disseminação para a África pode ser explicada pela introdução de produtos da Índia neste país (Pawar, 1986).

O primeiro relato da ocorrência de P. sorghi no continente americano foi em 1961 no Texas, Estados Unidos (Frederiksen, 1980). A partir da mesma data, a doença foi verificada no Brasil, mas sem registros e com pequena incidência. Somente a partir de 1974/75 a doença apresentou-se com incidência maior nos estados São Paulo e Rio Grande do Sul. Atualmente, além destes estados, a doença também tem causado severas epidemias no Paraná e em Minas Gerais e, ainda mais recentemente, nos estados da região Centro Oeste (Casela, comunicação pessoal).

Devido a disseminação do patógeno para áreas de cultivo do sorgo torna-se necessário o entendimento da variabilidade patogênica de P. sorghi e, posteriormente, o desenvolvimento de híbridos resistentes para o manejo da doença (Casela et al., 2002).

HOSPEDEIROS SECUNDÁRIOS

Como parasita obrigatório, os patógenos causadores de míldios, incluindo P. sorghi, são dependentes do hospedeiro. Coevolução com as plantas hospedeiras sobre um longo período de tempo tem conduzido a formas divergentes de adaptação do patógeno a diferentes taxas do hospedeiro (Thakur & Mathur, 2002). Diferenças na gama de hospedeiros entre Sclerosporales e Peronosporales indicam a profunda divergência filogenética entre as ordens (contra Shaw, 1981; Spencer & Dick, 2002).

Hospedeiros secundários de P. sorghi são importantes na sobrevivência do patógeno entre as estações de cultivo do sorgo nas Américas (Malaguti, 1977). Estes hospedeiros, comuns em muitas áreas onde as culturas do sorgo e milho são cultivadas, agem como reservatório para infecção (Pande & Singh, 1992) devido aos conídios produzidos na estação de cultivo ou aos oósporos, que infestam o solo (Jeger et al., 1998). Apenas espécies das tribos Andropogonae, Panicae e Maydae são relatadas como susceptíveis e potenciais hospedeiros secundários de P. sorghi (Bonde & Freytag, 1979; Karunakar et al., 1994). A gama de hospedeiros de um isolado de P. sorghi de Zimbabwe foi estudada em 25 espécies vegetais. Como resultado, apenas espécies das tribos Maydae e Andropogonae desenvolveram infecção sistêmica, sendo elas milho, sorgo e Sorghum arundinaceum (Desv.) Stapf (Bock et al., 1996). Outras espécies de sorgo selvagem, além de S. arundinaceum, também disseminados na África, têm sido susceptíveis a P. sorghi (Bonde & Freytag, 1979; Karunakar et al., 1994).

BIOLOGIA E EPIDEMIOLOGIA

O processo de infecção por P. sorghi se dá quando o patógeno estabelece contato e se nutre dos tecidos susceptíveis do hospedeiro. A susceptibilidade do hospedeiro, a virulência do patógeno e as condições ambientais favoráveis são necessárias para que o processo de infecção ocorra (Safeeula, 1975). O ciclo de vida de P. sorghi está ilustrado na Figura 2. A produção de oósporos segue um padrão monocíclico, enquanto a produção de conídios pode seguir padrão policíclico. Ambas estruturas de reprodução podem causar infecção sistêmica. Os conídios de P. sorghi são produzidos em grandes quantidades e podem iniciar epidemias (Ramalingam & Rajasab, 1981). Os oósporos se constituem num estágio de resistência do patógeno e também um mecanismo para transporte a longa distância (Bock & Jeger, 1996).

Produção de conídios, dispersão e infecção

Reprodução assexuada e infecção de P. sorghi ocorrem apenas se houver condições ambientais favoráveis. Em condições de experimento, o patógeno requer um período de no mínimo 4 h de alta intensidade luminosa para esporular e, a seguir, deve ser submetido à condição de escuro (Schmitt & Freytag, 1974; Safeeulla & Shetty, 1978). A alta umidade relativa também é fator importante. Quando submetidas ao escuro a 20ºC, folhas de sorgo infectadas sistemicamente produziram um máximo de 10.800 conídios/cm² a 100% de UR, e apenas 3600 conídios/cm² a 85% de UR. Não houve produção de conídios a 80% de UR (Shetty & Safeeulla, 1981).

A temperatura ótima para esporulação está entre 21 e 23ºC (Safeeulla & Shetty, 1978). No entanto, isolados do patógeno coletados em milho de diferentes áreas geográficas esporularam em temperaturas de 15 a 23ºC, por 5-6 h. Um dos isolados, proveniente da Tailândia, produziu conídios à 26ºC (Bonde et al., 1985). Isolados africanos esporularam entre 14 e 24ºC (Bock et al., 2000a).

Temperatura ótima para germinação conidial é de 23 ºC. Não ocorre a germinação em temperaturas abaixo de 10 ºC ou acima de 32ºC (Safeeulla & Shetty, 1978). Temperaturas ótimas para germinação dos conídios e crescimento dos tubos germinativos de um isolado do Texas foram 15ºC e 22 ºC, respectivamente (Bonde et al., 1978). Outros estudos com isolados do Texas, Índia e Brasil, relataram temperatura ótima para germinação conidial entre 12-20 ºC e para isolado da Tailândia, 12-32 ºC, por pelo menos 2 h (Bonde et al., 1985). Para isolados de Zimbabwe, temperaturas ótimas para germinação conidial e infecção foram 10-34 ºC e 14-30 ºC, respectivamente (Bock et al., 1999). Isolados africanos germinaram e produziram tubo germinativo entre 10 e 34 ºC (Bock et al., 2000a).

Para a infecção ocorrer, são necessários um período de molhamento e temperatura entre 10 e 33 ºC, por 4 h (Bonde et al., 1978). A produção de conídios no campo também está relacionada com temperatura e umidade relativa do ar. Em Mysore (EUA), a incidência de míldio em lavouras de milho foi correlacionada com fatores meteorológicos, tais como temperatura, umidade relativa máxima, mínima e precipitação pluvial. A temperatura não foi fator tão decisivo, mas a chuva e a umidade relativa tiveram um efeito altamente positivo na incidência da doença (Setty et al., 2001). A distribuição temporal e regional de epidemias de míldio em sorgo na Austrália foi relacionada não só à umidade relativa e temperatura, mas também ao comprimento da noite (Wang et al., 2000). Na Índia, conídios de P. sorghi foram produzidos entre meia noite e 05:00 h, a 20 ºC e UR acima de 85% (Shenoi & Ramalingam, 1979). Em Zimbabwe e outras regiões semi-áridas do Sul da África, conídios foram produzidos durante a estação de cultivo, sob condições similares (Bock et al., 1998).

Os conídios são efêmeros e morrem dentro de 4 h após a maturidade, mesmo sob condições de alta umidade relativa do ar e frio. Portanto, uma rápida disseminação é necessária para garantir o sucesso da infecção (Jeger et al., 1998). Germinação ocorre quando os conídios estão maduros. O tubo germinativo cresce sobre a superfície foliar e um apressório se forma sobre a abertura estomatal (Jones, 1971). A estrutura de penetração aumenta para formar uma vesícula oval, sub-estomatal, dando origem a uma ou mais hifas de infecção. As hifas crescem nos espaços intercelulares do mesófilo (Maunch-Mani et al., 1989) e, em cultivares susceptíveis, a colonização sistêmica progride com o desenvolvimento de haustórios (Yeh & Frederiksen, 1980). As hifas atingem o meristema apical da planta e invadem as folhas e flores em desenvolvimento. Os sintomas se manifestam sete dias após a infecção. Em cultivares resistentes, necroses ocorrem nos lugares de penetração (Maunch-Mani et al., 1989). Lesões locais desenvolvem-se aproximadamente sete dias após a infecção (Cohen & Sherman, 1977) e constituem importante fonte de inóculo conidial para infecções sistêmicas e locais durante a estação de cultivo (Bock & Jeger, 2002). Estudos recentes indicam que os conídios de P. sorghi podem causar infecção sistêmica não apenas nos estádios iniciais do desenvolvimento da cultura, mas também em fases mais avançadas, e podem ser também responsáveis, juntamente com os oósporos, por infecções sistêmicas em condições de campo (Narayana et al., 2002).

Produção de oósporos, dispersão e infecção

A produção de oósporos pelos agentes etiológicos dos míldios de gramíneas ocorre em plantas hospedeiras encontradas, normalmente, em locais onde há uma estação seca definida. A produção de oósporos por P. sorghi em sorgo é consistente com a natureza anual deste hospedeiro e com os ambientes secos nos quais ele é tradicionalmente cultivado. A disponibilidade de hospedeiros o ano inteiro faz com que o sucesso do patógeno não dependa da produção de estruturas de resistência e assim os esforços podem ser investidos na reprodução assexuada (Williams, 1984).

Oósporos se desenvolvem após a fusão do oôgonio com o anterídio e são produzidos no mesófilo das folhas de sorgo (Safeeulla & Thirumalachar, 1955). Folhas infectadas senescentes se rasgam pela ação do vento, os oósporos caem no solo e constituem fonte de inóculo para a próxima estação de cultivo. Nos EUA, os oósporos agem como fonte primária e principal de inóculo para infecções sistêmicas, resultando em reboleiras de plantas doentes (Frederiksen, 1980; Tuleen et al., 1980; Schuh et al., 1986; 1988). Na Índia (Ramalingam & Rajasab, 1981) e em Israel (Cohen & Sherman, 1977), entretanto, os conídios são a principal causa de infecção secundária. Oósporos são produzidos em grande quantidade por isolados que infectam sorgo e milho (Bock et al., 1997) e raramente por isolados que infectam apenas o milho (Adenle & Cardwell, 2000). Os oósporos podem permanecer viáveis no solo e em laboratório por vários anos (Safeeulla & Shetty, 1978).

A disseminação dos oósporos no solo pode ser feita por homens ou animais, aderido aos pés ou implementos (Williams, 1984). A transmissão por sementes é realizada pelos oósporos imersos nas glumas ou aderidos na superfície das sementes, bem como pelo micélio localizado no pericarpo, no endosperma ou no embrião (Chabrabarty et al., 1998; Pinto, 1999).

Vento e água também são importantes na disseminação dos oósporos (Jeger et al., 1998). Velocidades do vento maiores que 2m/s são capazes de rasgar folhas infectadas e dispersar estas estruturas. Os oósporos têm um pequeno diâmetro aerodinâmico (43 µm) e baixas velocidades do vento são suficientes para disseminá-los a longas distâncias (Bock et al., 1997).

A temperatura mínima do solo para infecção pelos oósporos é de 10 ºC. Infecção em sorgo é favorecida por baixa umidade do solo (Craig, 1986). Alta incidência de infecção foi encontrada em solos com 80% de areia, temperaturas entre 24-29 ºC e umidade a 0,2 bar (Schuh et al., 1987a, b). Raízes de hospedeiros e não hospedeiros podem estimular a germinação dos oósporos (Pratt, 1978).

VARIABILIDADE

Morfologia, exigências ambientais e especificidade ao hospedeiro

Há pouca variabilidade morfológica entre isolados de P. sorghi (Williams, 1984). Estudos iniciais sobre o efeito da temperatura na germinação do conídio sugeriram a existência de biótipos diferentes. Um isolado americano apresentou faixa de temperatura ótima para germinação menor do que a relatada para um isolado indiano (Bonde et al., 1978). No entanto, em estudos posteriores, um número maior de isolados de diversos locais foi utilizado. A exigência ambiental apresentada pelos isolados sugeriu pouca adaptação a ambientes específicos, o que limita a especialização em biótipos diferentes (Bonde et al., 1985). Estudos sobre a variabilidade de P. sorghi também foram conduzidos na África e a resposta a temperatura para esporulação, germinação e crescimento do tubo germinativo de todos isolados indicou pouca evidência para especialização biotípica (Bock et al., 2000a). O fungo P. sorghi mostra especialização para espécies de Sorghum, eventualmente ocorre em milho e poucas outras gramíneas (Jeger et al., 1998).

Variabilidade patogênica

Patógenos causadores de míldios em gramíneas produzem grande quantidade de esporos assexuados em plantas infectadas e, mesmo com uma taxa de mutação relativamente baixa, novos genótipos virulentos podem surgir durante a estação de cultivo. Além disso, a reprodução sexual fornece meios para recombinação. Onde há heterotalismo, há a capacidade para a formação de novos genótipos. De acordo com as bases teóricas da variabilidade patogênica, há evidência experimental para a ocorrência de raças fisiológicas em pelo menos alguns dos míldios de gramíneas (Williams, 1984).

Em P. sorghi, o primeiro relato de variabilidade patogênica em sorgo (patótipo do sorgo) foi feito nos EUA no fim da década de 70. A nova raça do patógeno foi diferenciada devido à pressão de seleção exercida pelo cultivo extensivo de um híbrido comercial de sorgo resistente à doença (Craig & Frederiksen, 1980). Atualmente, cinco raças de P. sorghi têm sido identificadas nas Américas, três no Texas (Craig & Frederiksen, 1983), uma no Brasil (Fernandes & Schaffert, 1983) e uma em Honduras (Fernández & Meckenstock, 1987; Craig & Odvody, 1992). Estudos com isolados de diferentes regiões geográficas têm indicado a possibilidade de uma variabilidade maior na população do patógeno (Pawar et al., 1985; Pawar et al., 1986). Variabilidade patogênica também foi relatada em estudos conduzidos na África entre populações de P. sorghi (raça sorgo/milho) geograficamente distintas (Bock et al., 2000a).

As três raças de P. sorghi encontradas no Texas (denominadas raças 1, 2 e 3) foram identificadas por reações diferenciais das cultivares de sorgo Tx412, Tx430 e CS3541. As raças 1 e 2 foram diferenciadas de acordo com a habilidade em induzir a fase sistêmica do míldio, respectivamente, nas cultivares de sorgo Tx412 e CS3541 (Craig & Frederiksen, 1980). No entanto, outros estudos demonstraram a possibilidade de identificar raças de P. sorghi por diferenças na habilidade de esporulação em plantas de sorgo diferenciadoras, de modo que a interação incompatível entre raças de P. sorghi e genótipos de sorgo é caracterizada pela incapacidade do patógeno de esporular nas folhas inoculadas. Este método de diferenciação parece ser tão preciso quanto os métodos baseados na habilidade do fungo de induzir a fase sistêmica da doença, além de requerer um tempo menor (Craig & Frederiksen, 1983; Sifuentes & Frederiksen, 1988). No Brasil, a raça de P. sorghi encontrada em 1982, foi diferenciada pela habilidade de induzir sintomas de infecção sistêmica na cultivar de sorgo BR501, antes resistente à doença (Fernandes & Schaffert, 1983). Apesar dos danos que a doença tem causado em muitas regiões brasileiras, este era o único relato sobre a variabilidade do patógeno no país. Após estudos conduzidos em conjunto pela Embrapa Milho e Sorgo e Universidade Federal de Lavras foi possível obter informações sobre o comportamento de isolados do patógeno de diferentes regiões brasileiras, mediante um grupo definido de genótipos de sorgo, em condições controladas de casa de vegetação. O que se pôde comprovar é que a variabilidade apresentada pelo patógeno é maior do que a já relatada até o momento (Barbosa, 2004). Esta condição realça a importância de programas de melhoramento bem administrados, realizando para isso, o monitoramento da população do patógeno e buscando identificar novas fontes de resistência a doença.

Os aspectos das interações patógeno–hospedeiro são as mudanças genéticas complementares que ocorrem em coevolução de populações de hospedeiros e patógenos. Entender os processos que dirigem as mudanças genéticas na população do patógeno é essencial para o desenvolvimento de métodos adequados e próprios para o controle da doença. O marcador genético de maior interesse para fitopatologistas e melhoristas e, conseqüentemente o mais estudado é a virulência. A variabilidade patogênica tem sido avaliada tradicionalmente por meio de estudos de virulência com hospedeiras diferenciadoras, contendo diferentes genes de resistência (McDonald et al., 1989). Para entender os processos que conduzem a quebra da resistência gênica, é necessário entender os processos que governam a evolução do patógeno (McDonald & Linde, 2002).

CONTROLE

Controle químico

Até o momento, não há produto fungicida registrado para o controle do míldio do sorgo no Brasil (Casela & Ferreira, 2001). Entretanto, em muitas regiões do mundo, o princípio ativo metalaxil é utilizado para o controle da doença (Frederiksen, 1980). O metalaxil é um fungicida sistêmico absorvido pelas folhas, caules e raízes que age inibindo a síntese de proteínas no fungo e pode ser aplicado de várias formas para o controle da doença (Williams, 1984). O método mais comum é a utilização do produto no tratamento de sementes a 0,35–2,0 g i.a./kg de semente (Odvody & Frederiksen, 1984a). O tratamento de sementes de sorgo ou milho com metalaxil é efetivo por 20-30 dias após o plantio (Anahosur & Patil, 1980). Pulverizações de folhas com metalaxil são também efetivas no controle (Odvody & Frederiksen, 1984b). Em áreas epidêmicas da África, o metalaxil foi efetivo para o controle da doença em campos de sorgo e milho (Bock et al., 2000b).

O metalaxil atua contra o patógeno após sua penetração no hospedeiro. O produto não afeta a germinação dos esporos ou a penetração do patógeno no hospedeiro, mas inibe o seu desenvolvimento. O estreito espectro de ação apresentado pelo metalaxil aumenta a probabilidade de desenvolvimento de patótipos resistentes na população do patógeno a ser controlado (Craig & Odovody, 1992). Esse fato tem sido observado com freqüência em espécies dos gêneros Peronospora, Phytophthora, Plasmopora, Pseudoperonospora e Pythium.

A alta variabilidade apresentada por P. sorghi pode afetar também a eficiência do controle químico da doença. Enquanto não houve relatos de desenvolvimento de resistência a metalaxil em P. sorghi até 1985 (Cohen & Coffey, 1986), recentemente, epidemias observadas em Texas foram atribuídas à ocorrência de resistência a metalaxyl. A análise das populações utilizando um AFLP modificado permitiu a caracterização e diferenciação de isolados resistentes ao produto. De acordo com os autores, a população deve representar um novo patotipo de P. sorghi (Perumal et al., 2006). Para garantir a vida util do metalaxil, deve-se combiná-lo com outros fungicidas e com outras estratégias de manejo da doença, inclusive o uso de práticas culturais e cultivares resistentes, que reduzam a população do patógeno (Jeger et al., 1998).

Controle cultural

Quatro alternativas podem ser consideradas como estratégia de controle cultural.

Rotação de cultura: Raízes de plantas hospedeiras e não hospedeiras estimulam a germinação dos oósporos (Pratt, 1978). A incidência de infecção sistêmica em culturas de sorgo susceptíveis pode ser reduzida pelo plantio de "plantas armadilhas" como Linum usitatissimum L. em solos infestados, antes do plantio de sorgo (Tuleen et al., 1980). Esta prática tem grande efeito onde oósporos são a principal fonte de infecção sistêmica e a infestação do solo é severa.

Aração profunda: Esta técnica reduziu efetivamente a incidência de míldio e a quantidade de oósporos na camada superficial do solo (Tuleen et al., 1980; Janke et al., 1983). Entretanto, trata-se de uma operação cara.

Roguing de plantas doentes: a eliminação de plantas doentes reduz a população de oósporos e conseqüentemente, a incidência de infecção sistêmica nas culturas subseqüentes (Janke et al., 1983). Também pode reduzir a fonte de esporos assexuais na estação de cultivo.

Época de semeadura: A alteração da época de semeadura pode ser uma medida útil para reduzir a incidência de infecção (Cohen & Sherman, 1977). Em áreas onde o inóculo assexual aumenta rapidamente com o progresso da doença, é aconselhável realizar a semeadura antecipada (Pande et al., 1997). Quando houver liberação dos conídios pelas culturas vizinhas contaminadas, o risco de infecção será menor, pois as plantas estarão em estádios de desenvolvimento mais avançados, com chances maiores de escaparem da doença. Plântulas permanecem suscetíveis à infecção sistêmica por algumas poucas semanas após a germinação (Williams, 1984). Em Israel, onde os conídios são a principal causa de infecção, a antecipação de plantios de milho doce evita a doença (Cohen & Sherman, 1977). Epidemias do míldio do sorgo em regiões semi-áridas da África são freqüentemente localizadas (de Milliano, 1992). Embora oósporos possam ser responsáveis por algumas das infecções, é provável que os conídios sejam mais importantes. Nestas regiões, infecções podem ocorrer ao longo das primeiras cinco semanas de plantio. As condições durante este tempo variam e, se forem favoráveis à produção de esporos assexuais e infecção, uma epidemia pode ocorrer. Por isso, antecipar a época de plantio é aconselhável, particularmente onde outras opções para o controle do míldio do sorgo não estão disponíveis (Bock & Jeger, 1999). Entretanto, onde oósporos são a principal fonte de inóculo, plantios tardios podem reduzir a infecção. Menor incidência de infecção sistêmica foi encontrada em plantios tardios nos EUA (Tuleen et al., 1980).

Controle integrado

O controle integrado envolve o uso de dois ou mais métodos de controle para reduzir a incidência da doença. A escolha dos métodos depende das condições locais e a recomendação exige bom conhecimento dos aspectos epidemiológicos da doença e da aplicabilidade das opções de manejo nas condições prevalecentes (Jeger et al., 1998). A combinação de métodos de controle pode ser mutuamente benéfica. O uso conjunto de cultivares resistentes e tratamento de sementes pode prolongar a resistência do hospedeiro e impedir o desenvolvimento de populações de P. sorghi resistentes a fungicidas (Odvody & Frederiksen, 1984a).

RESISTÊNCIA DA PLANTA HOSPEDEIRA

Para a obtenção de híbridos de sorgo resistentes ao míldio, constantes avaliações no germoplasma de sorgo devem ser feitas, objetivando identificar fontes de resistência à doença. No Brasil, poucos foram os trabalhos já realizados para a identificação de fontes de resistência ao míldio (Gimenes-Fernandes, 1981; Gimenes-Fernandes et al., 1984). O sucesso de qualquer programa genético de melhoramento depende, em parte, da eficiência das técnicas de seleção, ou seja, metodologias precisas e confiáveis para avaliações e detecções de genótipos resistentes devem ser padronizadas.

A identificação de genótipos resistentes ao míldio tem sido um dos principais objetivos do Programa de Melhoramento Genético do Sorgo na Embrapa Milho e Sorgo. Híbridos experimentais e linhagens de sorgo são avaliados quanto às suas reações à doença através de testes realizados em campo e em casa de vegetação (Barbosa et al., 2005).

Identificação de fontes de resistência

Apesar da existência de algumas cultivares resistentes à doença no mercado, a variabilidade apresentada pelo patógeno obriga os melhoristas e fitopatologistas a estarem constantemente descobrindo novas fontes de resistência, com o fim de controlar a doença. Em testes para identificação de fontes de resistência ao míldio, a inoculação de P. sorghi pode ser efetuada com oósporos e/ou conídios, no campo ou em casa de vegetação. Na maioria das vezes, testes realizados em campo são feitos utilizando-se inoculação com oósporos, principalmente em áreas onde essas estruturas são os mais importantes componentes de epidemias. No Texas (EUA), avaliações são realizadas em áreas infestadas, nas quais cultivares susceptíveis são plantadas para manter altos níveis de inóculo no solo (Frederiksen, 1980). A inoculação de conídios em campo geralmente ocorre quando fileiras de material susceptível inoculado são plantadas dias antes do material a ser testado, como garantia de inóculo (Pande & Singh, 1992). Na Índia, o International Crops Research Institute for the Semi-Arid Tropics (ICRISAT), realiza avaliações em genótipos de sorgo usando combinação de fileiras disseminadoras e parcelas infestadas por oósporos (Pande et al., 1997).

Testes realizados em casa-de-vegetação incluem inoculação de conídios e de oósporos. Em vários trabalhos foi demonstrada a possibilidade de se obter infecção sistêmica em hospedeiros susceptíveis, por meio da inoculação com oósporos (Borges, 1978; Craig, 1980; Gimenes-Fernandes, 1981; Craig, 1983), porém não existe um método de inoculação confiável, que dê resultados consistentes para a avaliação de germoplasma quando se utiliza este tipo de esporos. Técnicas de inoculação com conídios têm sido mais adequadas devido à consistência na reprodução dos resultados (Frederiksen, 1980).

Diferentes técnicas de inoculação de conídios para testes de resistência a P. sorghi em casa de vegetação têm sido usadas (Jones, 1970; Schmitt & Freytag, 1974; Craig, 1976; Williams et al., 1982). Estas técnicas diferem em relação à idade das plantas na época de inoculação, nas partes das plantas inoculadas, no método de inoculação utilizado e nas condições posteriores de incubação após a inoculação. Avaliações de métodos diferentes de inoculação em casa de vegetação indicaram que o método de pulverização em plântulas de sorgo (apresentando uma folha) com suspensão conidial (6x10⁵ conídios/ml) é satisfatório e pode ser efetivamente usado para detectar escapes da doença e identificar fontes de resistência (Narayana et al., 1995). Entretanto, outro método existente e importante não só para esta finalidade mas também para identificação de raças, é o desenvolvido por Craig (1976), que consiste na montagem de uma câmara de inoculação artificial, onde um sistema de ar comprimido promove a disseminação dos conídios. Este sistema, com algumas modificações, tem sido utilizado na Embrapa Milho e Sorgo para avaliações de híbridos e linhagens disponíveis no Programa Genético de Melhoramento. As inoculações são feitas em plântulas de sorgo e milho no estágio GS2 (duas folhas), utilizando-se folhas infectadas e as avaliações são realizadas mediante a presença ou ausência de esporulação do patógeno. Uma das vantagens desta técnica é que, além da repetibilidade dos resultados devido a eficiente disseminação dos conídios, dispensa cuidados adicionais com estas estruturas, as quais apresentam vida útil curta, e ainda reduz a ocorrência de escapes.

As relações entre reações à inoculação com conídios e à infecção natural são complexas e não estão necessariamente correlacionadas, já que oósporos constituem inóculo inicial no solo. Cultivares de sorgo resistentes em campo podem se mostrar susceptíveis a inoculação com conídios em casa de vegetação (Yeh & Frederiksen, 1980). Diante disso, questiona-se o uso de testes de inoculação com conídios para avaliação de híbridos resistentes a P. sorghi (Kenneth & Shahor, 1973). No entanto, dados de reações à inoculação artificial concordam com resultados de avaliações de campo para resistência, utilizando-se inóculo natural (Craig, 1976; Gimenes-Fernandes et al., 1984).

Métodos de avaliação para resistência

Para comparar reações da hospedeira é necessário desenvolver um efetivo método de avaliação (Williams, 1984). Em todos os métodos de inoculação, seja com oósporos ou com conídios, a avaliação tem sido feita contando-se o número de plantas com sintomas de infecção sistêmica, embora em outros trabalhos de inoculação com conídios, entre os quais o de Craig (1976), tenha sido referida a ocorrência de lesões locais. Para prover dados realísticos de infecção sistêmica deve-se avaliar a incidência pelo menos duas vezes na estação de cultivo (Williams, 1984).

Avaliação de lesões locais requer que dados de incidência e severidade sejam registrados. Escalas de notas de 1-5 (Frederiksen, 1980) e 1-4 (Shenoi & Ramalingham, 1976) têm sido utilizadas para registrar este tipo de infecção. Um método alternativo para avaliação da resistência ao míldio em cultivares de sorgo baseia-se no tipo das lesões locais resultantes da inoculação das plantas com conídios de P. sorghi (Gimenes–Fernandes et al., 1984). Houve correlação entre a nota atribuída às lesões locais e a porcentagem de plantas com sintomas de infecção sistêmica, 30 dias após a inoculação, e entre as notas e a porcentagem de plantas com infecção sistêmica em ensaios de campo. Testes realizados com diferentes linhagens de milho indicaram que diferenças nos sintomas foliares expressos devem ser devido a diferenças na susceptibilidade para infecção sistêmica. Assim, genótipos resistentes devem ser identificados pelas reações das folhas inoculadas e não somente pelos sintomas de infecção sistêmica. O grau de severidade dos sintomas foliares após inoculação com conídios em casa de vegetação foi positivamente e significativamente correlacionado com susceptibilidade ao míldio em condições de campo (Craig, 1982).

Genética e herança da resistência

Embora genótipos de sorgo resistentes a P. sorghi tenham sido identificados e usados com sucesso na produção de híbridos de sorgo resistentes, poucos estudos sobre a herança da resistência têm sido relatados (Craig & Schertz, 1985). Alguns pesquisadores propuseram a hipótese de que a linhagem de sorgo QL-3, resistente às três raças identificadas no Texas, possui dois genes dominantes condicionando resistência, enquanto a linhagem SC414-12, possui um ou dois genes dominantes controlando a resistência às três raças (Craig & Schertz, 1985; Sifuentes & Frederiksen, 1988; Reddy et al., 1992). Em trabalho realizado anteriormente na Índia, concluiu-se que a resistência da cultivar QL3 era condicionada por 6 genes (Bhat, 1981). As divergências entre estes resultados podem ter sido determinadas, pelo menos em parte, pela utilização de diferentes metodologias e seleções de QL3. Assim também, por diferenças entre patótipos dos EUA e da Índia (Craig & Odvody, 1992).

Resistência quantitativa de natureza multigênica existe no germoplasma de sorgo e é, provavelmente, responsável por diferenças na incidência da doença entre cultivares de sorgo que não possuem nenhum tipo de resistência específica a P. sorghi. Há, entretanto, que se considerar a dificuldade de se identificar e aumentar a freqüência desses genes nos materiais selecionados em programas de melhoramento (Craig & Odvody, 1992).

A herança e os mecanismos de resistência permanecem mal entendidos e trabalhos adicionais são necessários para caracterizar estes aspectos de variedades resistentes (Jeger et al., 1998). Marcadores genéticos ligados a genes de resistência do hospedeiro podem auxiliar na produção e desenvolvimento de cultivares de sorgo com resistência multigênica ao míldio. Tais marcadores podem ser úteis para entender o mecanismo de resistência a P. sorghi em cultivares de sorgo e também para clonagem de genes específicos de resistência (Bhavanishankara et al., 1995).

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem ao colega Erlei M. Reis pela revisão crítica do manuscrito e valiosas sugestões.

Aceito para publicação em 28/12/2005

Autor para correspondência: Ludwig H. Pfenning

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  04 Set 2006
• Data do Fascículo
  Abr 2006