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Summa Phytopathologica

versão impressa ISSN 0100-5405

Summa phytopathol. vol.42 no.1 Botucatu jan./mar. 2016

https://doi.org/10.1590/0100-5405/2099 

Artigos

Patogenicidade de espécies de Botryosphaeriaceae endofíticas de plantas da Caatinga do estado do Ceará em manga e umbu-cajá

Pathogenicity of endophytic Botryosphaeriaceae species in plants of the Caatinga of Ceará State in mango and Spondias sp.

Francisco José Teixeira Gonçalves1 

Francisco das Chagas Oliveira Freire2 

Joilson Silva Lima3 

José Glauber Moreira Melo3 

Marcos Paz Saraiva Câmara1 

1Departamento de Agronomia, Universidade Federal Rural de Pernambuco, 52171-900, Recife-Brasil

2Embrapa Agroindústria Tropical, 60511-110, Fortaleza-Brasil

3Departamento de Fitotecnia, Universidade Federal do Ceará, 60021-970, Fortaleza-Brasil


RESUMO

Espécies de Botryosphaeriaceae são importantes patógenos em diversas plantas lenhosas e não lenhosas, causando diferentes tipos de sintomas. Espécies desta família são usualmente consideradas patógenos fracos, causando doenças apenas quando estas plantas se encontram sob algum tipo de estresse como seca, temperaturas baixas ou elevadas, deficiência nutricional e danos causados por outros patógenos ou pragas. No entanto, pouco se conhece sobre a ocorrência e diversidade de espécies de Botryosphaeriaceae em plantas nativas do bioma Caatinga, localizado no Semiárido, e sobre a presença de fungos endofíticos nessas espécies, e muito menos sobre a sua importância como patógenos. O objetivo do presente estudo foi avaliar a patogenicidade de 74 isolados representando as espécies Botryosphaeria mamane, Pseudofusicoccum adansoniae, P. stromaticum, o complexo Neofusicoccum parvum/ribis, Lasiodiplodia gonubiensis e L. theobromae, identificados pela primeira vez como endofíticos em plantas típicas do bioma Caatinga. Testes de patogenicidade conduzidos em frutos de mangueira e ramos de plantas adultas de Spondias sp., revelaram que todas as espécies de Botryosphaeriaceae desse estudo foram patogênicas, sendo L. theobromae e o complexo N. parvum/ribis as mais agressivas. Este é o primeiro relato sobre fungos endofiticos em plantas do bioma Caatinga cearense, bem como a confirmação de que estas espécies podem atuar como fonte de inóculo para espécies de frutíferas comerciais da região do Semiárido brasileiro.

Palavras-chave Caatinga; agressividade; diversidade; Mangifera indica

ABSTRACT

Species of the Botryosphaeriaceae are important pathogens in several woody and non-woody plants, causing different types of symptoms. Species of this family are usually regarded as weak pathogens, only causing diseases when plants are under some type of stress such as drought, hot or cold weather, poor nutrition and damage caused by other pathogens or pests. However, little is known about the occurrence and diversity of Botryosphaeriaceae species in native plants of the biome Caatinga, located in the Brazilian Semi-Arid Region, and about the presence of endophytic fungi in these species; even less is known about their importance as pathogens. The aim of the present study was to assess the pathogenicity of 74 isolates representing the species Botyosphaeria mamane, Pseudofusicoccum adansoniae, P. stromaticum, the complex Neofusicoccum parvum/ribis, Lasiodiplodia gonubiensis and L.theobromae, identified for the first time as endophytic in plants typical of the biome Caatinga. Pathogenicity tests conducted in mango fruits and branches of adult plants of Spondias sp. revealed that all Botryosphaeriaceous species of this study were pathogenic, and L. theobromae and the complex N.parvum/ribis were the most aggressive ones. This is the first report of such endophytic fungi in plants of the biome Caatinga in Ceará State, as well as the confirmation that these species can act as a source of inoculum for commercial fruit species of the Brazilian Semi-Arid Region.

Keywords Caatinga; aggressiveness; diversity; Mangifera indica

Espécies de Botryosphaeriaceae (Dothideomycetes) têm distribuição mundial, sendo encontradas em todas as regiões geográficas, incluindo áreas de clima tropical, temperado e até em ambiente marinho, com exceção das regiões polares (2,34,35,38). Já foram relatadas infectando plantas do grupo das monocotiledôneas, dicotiledôneas e gimnospermas, e até liquens (1). Seus hospedeiros incluem uma diversidade de plantas de importância agronômica, florestal e ornamental (1,8). Entre as doenças causadas por espécies de Botryosphaeriaceae estão podridão de frutos, manchas foliares, tombamento e podridão de colo em mudas, cancros, secas em brotos e mudas, gomose, seca descendente, vassoura-de-bruxa e morte de árvores (41).

Espécies de Botryosphaeriaceae são frequentemente descritas como oportunistas ou patógenos latentes, os quais apresentam longo período de latência antes que algum fator como, por exemplo, estresse hídrico faça com que eles se tornem patogênicos, causando, frequentemente, cancros em seus hospedeiros (6,28,42,45). Essas espécies são bem conhecidas como endofíticas em uma variedade de plantas arbóreas. Entre as principais famílias botânicas já estudadas incluem-se Moraceae, Myrtaceae, Proteacea, Leguminosae, Pinaceae, Vitaceae e Anacardiaceae (6,8,9,15,16,24,27,29,42,43,44).

No Ceará, o bioma Caatinga cobre uma área de 126.926 km2, correspondendo a 85% da área do estado. Trata-se um bioma heterogêneo, com enorme diversidade de plantas endêmicas e introduzidas (4,20). Apenas Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griff. & Maubl. foi relatado causando doenças na maioria das espécies de frutíferas estudadas nesse estado (10,11,17,18,19). No entanto, estudos realizados em outros locais mostram que espécies de Botryosphaeriacae associadas a estas mesmas frutíferas formam um grupo diverso (7,22,23). Além disso, várias plantas exóticas introduzidas no estado do Ceará são hospedeiras de uma diversidade de espécies de Botryosphaeriaceae em outros países (5,27,40,42).

Infecção por Botryosphaeriaceae em plantas arbóreas ocorre predominantemente através de transmissão horizontal, ou seja, através de esporos ou órgão vegetais infectados. O movimento de patógenos entre hospedeiros nativos e introduzidos tem sido reconhecido como uma significativa ameaça às populações locais de plantas (40,41).

Vários estudos mostram que espécies de Botryosphaeriaceae isoladas de tecidos sadios quando inoculadas artificialmente em seus próprios hospedeiros ou em outras espécies de plantas se comportam como patógenos altamente agressivos (3,30,33,36,46). Estudos realizados com espécies de Botryopshaeriaceae isolados de Syzygium cordatum Hochst., nativas da África do Sul, revelaram que eles são capazes de causar sintoma de doença em S. cordatum e no clone Ecaliptus grandis x camaldulensis quando inoculados artificialmente (30). Em um levantamento de espécies de Botryosphaeriaceae associadas a sintomas e endofíticas de EucaliptusL’Her e Myrtaceae nativas do Uruguai, observou-se que os isolados obtidos das espécies nativas e identificados como L. pseudotheobromae A. J. L. Phillips, A. Alves & Crous, Neofusicoccum eucalyptorum (Slippers, Crous & M.J. Wingf.) Crous, Slippers & A.J.L. Phillips e o complexo N. parvum/ribis foram patogênicos a E. grandis W.Hill ex Maiden (33). Recentemente, plantas como o baobá (Adansonia gregorii F.Muell.) e outras espécies vegetais nativas na Austrália foram investigadas quanto à presença de fungos endofíticos, sendo possível a identificação de 11 espécies de Botryosphaeriaceae. Testes de patogenicidade determinaram que todas estas espécies foram patogênicas a mudas e raízes de baobá (36).

Apesar de muitas espécies de Botryosphaeriaceae, terem sido reportadas como endofíticas em diversas espécies de hospedeiros de diferentes ambientes (41), pouco se sabe a respeito da sua biologia. A respeito da biodiversidade da Caatinga, muito pouco se conhece sobre sua população fúngica e muito menos sobre suas funções ecológicas. Com relação aos fungos endofíticos no Nordeste, as informações são incipientes (12,21,39), e sobre Botryosphaeriaceae pouco é conhecido (14).

Diante do exposto, especula-se que as espécies de Botryosphaeriaceae que vivem como endofitícas em plantas do bioma Caatinga são, na verdade, patógenos latentes que podem causar doenças em seus hospedeiros ou em outras espécies quando estes se encontram em condição de estresse. Assim, o objetivo desse estudo foi avaliar a patogenicidade de espécies de Botryosphaeriaceae endofíticas de plantas do bioma Caatinga no estado de Ceará, através de inoculação em ramos de plantas de umbu-cajá (Spondiassp.) e em frutos de mangueira (Mangifera indica L.).

MATERIAL E MÉTODOS

Obtenção dos isolados

Todos os isolados utilizados nesse estudo (Tabel 1) são provenientes da Coleção de Culturas da Embrapa Agroindústria Tropical (CNPAT), os quais foram identificados com base na morfologia e sequências de ITS. Os mesmos se encontram preservados através do método de Castellani e em óleo mineral.

Tabela 1 Espécies de Botryosphaeriaceae utilizadas neste estudo com respectivos hospedeiros, órgãos de onde foram isolados e município de coleta, no estado do Ceará. 

Código Espécie Hospedeiro Família botânica Órgão Local de coleta
LFP 254 Botryosphaeria mamane Caesalpinia ferrea Leguminosae Folhas Iguatu
LFP 267 Botryosphaeria mamane Caesalpinia ferrea Leguminosae Sementes Iguatu
LFP 20 Botryosphaeria mamane Licania rigida Chrysobalanaceae Folhas Tejussuoca
LFP 57 Botryosphaeria mamane Miracrodruon urundeuva Anacardiaceae Ramos Tauá
LFP 474 Lasiodiplodia gonubiensis Croton sp. Euphorbiaceae Ramos Tianguá
LFP 643 Lasiodiplodia gonubiensis Manilkara triflora Sapotaceae Ramos Crato
LFP 515 Lasiodiplodia theobromae Astronium fraxinifolium Anacardiaceae Ramos Horizonte
LFP 696 Lasiodiplodia theobromae Astronium fraxinifolium Anacardiaceae Ramos Ubajara
LFP 700 Lasiodiplodia theobromae Astronium fraxinifolium Anacardiaceae Ramos Ubajara
LFP 277 Lasiodiplodia theobromae Auxemma oncocalyx Boraginaceae Ramos Iguatu
LFP 255 Lasiodiplodia theobromae Caesalpinia ferrea Leguminosae Ramos Iguatu
LFP 74 Lasiodiplodia theobromae Combretum leprosum Combretaceae Sementes Tejussuoca
LFP 249 Lasiodiplodia theobromae Combretum leprosum Combretaceae Ramos Iguatu
LFP 73 Lasiodiplodia theobromae Cordia trichotoma Boraginaceae Sementes General Sampaio
LFP 257 Lasiodiplodia theobromae Croton campestris Euphorbiaceae Ramos Orós
LFP 258 Lasiodiplodia theobromae Croton campestris Euphorbiaceae Ramos Quixadá
LFP 71 Lasiodiplodia theobromae Croton sonderianus Euphorbiaceae Ramos Crateús
LFP 252 Lasiodiplodia theobromae Croton sonderianus Euphorbiaceae Folhas Iguatu
LFP 378 Lasiodiplodia theobromae Eugenia uniflora Myrtaceae Ramos Fortaleza
LFP 28 Lasiodiplodia theobromae Licania rigida Chrysobalanaceae Ramos Tejussuoca
LFP 72 Lasiodiplodia theobromae Mimosa caesalpinifolia Leguminosae Sementes Tejussuoca
LFP 65 Lasiodiplodia theobromae Miracrodruon urundeuva Anacardiaceae Ramos Boa Viagem
LFP 519 Lasiodiplodia theobromae Miracrodruon urundeuva Anacardiaceae Ramos Pentecoste
LFP 256 Lasiodiplodia theobromae Moringa oleifera Moringaceae Ramos Iguatu
LFP 450 Lasiodiplodia theobromae Protium heptaphyllum Burseraceae Ramos Ubajara
LFP 717 Lasiodiplodia theobromae Psidium guajava Myrtaceae Ramos Tianguá
LFP 419 Lasiodiplodia theobromae Psidium rufum Myrtaceae Ramos Ubajara
LFP 688 Lasiodiplodia theobromae Psychotria sp. Rubiacae Ramos Ubajara
LFP 693 Lasiodiplodia theobromae Simarouba amara Simaroubaceae Ramos Ubajara
LFP 517 Lasiodiplodia theobromae Spondias mombim Anacardiaceae Ramos Pentecoste
LFP 494 Lasiodiplodia theobromae Spondias sp. Anacardiaceae Ramos Aiuaba
LFP 511 Lasiodiplodia theobromae Spondias sp. Anacardiaceae Ramos Aiuaba
LFP 719 Lasiodiplodia theobromae Spondias mombim Anacardiaceae Ramos Tianguá
LFP 518 Lasiodiplodia theobromae Spondias sp. Anacardiaceae Ramos Pentecoste
LFP 632 Lasiodiplodia theobromae Spondias sp. Anacardiaceae Ramos J. do Norte
FLP 617 Neofusicoccum parvum/ribis Birsonima sericea Malpighiaceae Folhas Crato
LFP 583 Neofusicoccum parvum/ribis Cariocar coriaceum Caryocaceae Folhas Crato
LFP 434 Neofusicoccum parvum/ribis Centrolobium microchaete Leguminosae Ramos Tianguá
LFP 250 Neofusicoccum parvum/ribis Combretum leprosum Combretaceae Ramos Lima Campos
LFP 715 Neofusicoccum parvum/ribis Eugenia florida Myrtaceae Ramos Ubajara
LFP 389 Neofusicoccum parvum/ribis Eugenia uniflora Myrtaceae Ramos Ubajara
LFP 679 Neofusicoccum parvum/ribis Mangifera indica Anacardiaceae Ramos Fortaleza
LFP 610 Neofusicoccum parvum/ribis Maprounea guianensis Euphorbiaceae Folhas Crato
LFP 612 Neofusicoccum parvum/ribis Maprounea guianensis Euphorbiaceae Ramos Crato
LFP 666 Neofusicoccum parvum/ribis Myrcia sp. Myrtaceae Ramos Crato
LFP 579 Neofusicoccum parvum/ribis Psidium cf. myrtoides Myrtaceae Ramos Crato
LFP 527 Neofusicoccum parvum/ribis Psidium guajava Myrtaceae Folhas Crato
LFP 532 Neofusicoccum parvum/ribis Psidium guajava Myrtaceae Ramos Crato
LFP 683 Neofusicoccum parvum/ribis Psidium guajava Myrtaceae Ramos Ubajara
LFP 600 Neofusicoccum parvum/ribis Psidium guyanensis Myrtaceae Folhas Crato
LFP 603 Neofusicoccum parvum/ribis Psidium guyanensis Myrtaceae Ramos Crato
LFP 720 Neofusicoccum parvum/ribis Syzygium jambolanum Myrtaceae Ramos Horizonte
LFP 721 Pseudofusicoccum adansoniae Chrysobalanus icaco Chrysobalanaceae Ramos Horizonte
LFP 652 Pseudofusicoccum adansoniae Eugenia sp. Myrtaceae Ramos Crato
LFP 264 Pseudofusicoccum stromaticum Caesalpinia ferrea Leguminosae Ramos Iguatu
LFP 544 Pseudofusicoccum stromaticum Cariocar coriaceum Caryocaceae Ramos Crato
LFP 503 Pseudofusicoccum stromaticum Croton blanchetianus Euphorbiaceae Ramos Aiuaba
LFP 570 Pseudofusicoccum stromaticum Dimorphandra gardneriana Leguminosae Ramos Crato
LFP 151 Pseudofusicoccum stromaticum Enterolobium Contortisiliquun Leguminosae Ramos Crateús
LFP 556 Pseudofusicoccum stromaticum Eucaliptus sp. Myrtaceae Ramos Crato
LFP 444 Pseudofusicoccum stromaticum Eugenia punicifolia Myrtaceae Ramos Ubajara
LFP 656 Pseudofusicoccum stromaticum Eugenia punicifolia Myrtaceae Ramos Crato
LFP 367 Pseudofusicoccum stromaticum Eugenia uniflora Myrtaceae Ramos Fortaleza
LFP 377 Pseudofusicoccum stromaticum Eugenia uniflora Myrtaceae Ramos Fortaleza
LFP 31 Pseudofusicoccum stromaticum Licania rigida Chrysobalanaceae Ramos Crateus
LFP 680 Pseudofusicoccum stromaticum Licania tomentosa Chrysobalanaceae Ramos Fortaleza
LFP 681 Pseudofusicoccum stromaticum Mangifera indica Anacardiaceae Ramos Quiterianópolis
LFP 642 Pseudofusicoccum stromaticum Manilkara triflora Sapotaceae Ramos Crato
LFP 53 Pseudofusicoccum stromaticum Miracrodruon urundeuva Anacardiaceae Ramos Crateus
LFP 58 Pseudofusicoccum stromaticum Miracrodruon urundeuva Anacardiaceae Ramos Tauá
LFP 660 Pseudofusicoccum stromaticum Myrcia multiflora Myrtaceae Ramos Crato
LFP 682 Pseudofusicoccum stromaticum Psidium guajava Myrtaceae Ramos Quiterianópolis
LFP 477 Pseudofusicoccum stromaticum Schinopsis brasiliensis Anacardiaceae Ramos Aiuaba
LFP 433 Pseudofusicoccum stromaticum Schinus terebinthifolia Anacardiaceae Ramos Fortaleza
LFP 631 Pseudofusicoccum stromaticum Spondias sp. Anacardiaceae Ramos J. do Norte

Teste de patogenicidade em ramos

Para avaliar a patogenicidade dos isolados em ramos, foram utilizadas plantas de umbu-cajá (Spondias sp.) entre 4 e 6 anos de idade. As plantas foram inoculadas na região próxima às pontas dos ramos, cujo diâmetro era de aproximadamente 8 mm. Neste experimento foram utilizados 74 isolados mais o controle. Cada isolado, bem como o tratamento controle, foram inoculados em seis plantas, totalizando 75 ramos por planta e um total de 450 ramos inoculados. O fungo foi inoculado através da perfuração, com o auxílio de um vazador metálico de 5 mm de diâmetro, possibilitando a retirada da casca e a exposição do lenho. Em cada perfuração foi depositado um disco de BDA com 5 mm de diâmetro contendo as estruturas do fungo, incubado por um período de 5 a 6 dias. Em cada inoculação, buscou-se o contato do disco contendo estruturas do patógeno com o lenho da planta. Em seguida, o inóculo foi coberto com a casca retirada anteriormente, coberto com vaselina sólida e envolvido com Parafilme® por todo o período do experimento. A testemunha foi inoculada apenas com um disco de BDA estéril com as mesmas dimensões.

Para avaliação do comprimento da lesão interna, ao completar 85 dias após a inoculação, os ramos contendo a lesão causada pelo inóculo foram separados da planta e levados ao laboratório, onde foi feito um corte longitudinal, de modo a expor a lesão interna e possibilitar a medição do comprimento máximo da lesão, realizada com o auxílio de um paquímetro. Foram utilizadas 6 repetições por tratamento (isolado), empregando o delineamento em blocos ao acaso, sendo cada ramo da planta uma unidade experimental. Finalmente, os postulados de Koch foram concluídos através do reisolamento do patógeno em BDA, seguido do cultivo dos mesmos em ágar-água contendo acículas de pinheiro para permitir a esporulação e confirmar a presença do fungo inoculado. Os dados obtidos foram utilizados para o cálculo do comprimento da lesão em ramos (SevF).

Teste de patogenicidade em manga

O experimento foi realizado no Laboratório de Fitopatologia da Embrapa Agroindústria Tropical, localizado no município de Fortaleza-CE. Foram utilizadas frutos de manga da cv. Tommy Atkins no estagio “3” de maturação (1). Os frutos foram lavados com água corrente e detergente neutro, e em seguida submetidos a uma desinfestação com uma solução de hipoclorito de sódio a 1,5% durante 5 minutos e, posteriormente, lavados com água destilada e secos à temperatura ambiente.

Os isolados utilizados nas inoculações foram cultivados em placas de Petri contendo batata-dextrose-ágar (BDA) por um período de 5 dias a uma temperatura de 26 ± 1 ºC. A inoculação foi realizada depositando-se discos de 5 mm de diâmetro de BDA contendo o crescimento fúngico retirados com um furador metálico com o mesmo diâmetro. O inóculo foi depositado sobre um ferimento na região mediana do fruto previamente realizado com um furador de 5 esiletes à 2 mm de profundidade. A testemunha foi inoculada com um disco de BDA estéril sem o fungo. Após a inoculação, os frutos foram colocados em uma bandeja plástica (6 frutos por bandeja) e submetidos à câmara úmida por 48 horas, sendo, posteriormente, mantidos em uma sala de incubação, no escuro, a uma temperatura de aproximadamente 26 ± 1 ºC.

Foram utilizados 6 frutos por tratamento (isolado), tendo como unidade experimental um fruto de manga, utilizando o delineamento inteiramente casualizado, totalizando 450 frutos. As medições dos diâmetros das lesões foram realizadas a intervalos de 24 horas durante 05 dias, mensurando-se o comprimento da lesão no sentido longitudinal e transversal do fruto com o auxilio de uma fita métrica flexível e um paquímetro. Os dados obtidos foram utilizados para o cálculo do diâmetro da lesão em frutos (SevF), a taxa de progresso da doença em frutos (TPDF), a área abaixo da curva de progresso da doença em frutos (AACPDF) e o período de incubação em frutos (PIF). Para avaliação do período de incubação em frutos (PIF), considerou-se como aparecimento dos sintomas, o dia em que o diâmetro da lesão ultrapassou 5 mm (diâmetro do disco de estruturas do fungo).

Análise dos dados

Os dados coletados neste estudo, referentes a cada variável observada, foram submetidos à análise de variância e as médias agrupadas por meio do teste de Scott-Knott, utilizando o programa estatístico Sisvar 5.3. Os dados de todas as variáveis foram empregados em análises de correlação realizadas pelo método de Pearson.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Os frutos inoculados com os isolados das espécies de Botryosphaeriaceae desenvolveram lesões úmidas de coloração marrom após o quinto dia de inoculação. Para alguns isolados, foram observadas rachaduras que se desenvolveram a partir do ponto de inoculação, apresentando crescimento micelial e escorrimento de um líquido cor de vinho (Figura 1A-B). Além disso, foi possível observar pontos escuros sob a epiderme dos frutos, representados pelos primórdios picnidiais (Figura 1C-D). Os ramos inoculados apresentaram lesões de cor marrom a marrom escura sobre a casca e no interior dos tecidos (Figura 1E-F). Para vários isolados observou-se o desenvolvimento de rachaduras sobre a casca bem como uma exudação abundante de goma sobre o ponto inoculado Além disso, o surgimento de pontos escuros correspondente a picnídios foram observados sobre a casca de alguns ramos inoculados.

Figura 1 Sintomas causados por espécies de Botryosphaeriaceae em manga e ramos de umbu-cajá. A (LFP 389 = N. parvum/ribis); B (LFP 518 = L. theobromae); C (LFP 20 = B. mamane); D (LFP 570 = P. stromaticum); E (LFP 378 = L. theobromae); F (LFP 715 = N. parvum/ribis). 

O comprimento de lesão em ramos (SevR) foi avaliado para 74 isolados de Botryosphaeriaceae e a maioria foram patogênicos. A SevR da doença variou entre espécies (Figura 2) e entre isolados dentro da mesma espécie. Foram formados três grupos designados de “a”, “b” e “c” (Tabela 2). O grupo “a” com comprimentos de lesões entre 13,7 e 52 mm, ficou formado por 90% dos isolados e foi considerado o menos agressivo. Neste mesmo grupo, 32,8% dos isolados eram L. theobromae, 29,8% Pseudofusicoccum stromaticum (Mohali, Slippers & M.J. Wingf.) Mohali, Slippers & M.J. Wingf e 25,3% do complexo N. parvum/ribis. Todas as espécies de Botryosphaeria mamane D. E. Gardner, Lasiodiplodia gonubiensisPavlic, Slippers & M.J. Wingf. e Pseudofusicoccum adansoniaePavlic, T. I. Burgess & M. J. Wingf. se agruparam em “a”. O grupo “b” com comprimentos de lesões entre 59 e 94,7 mm foi considerado de agressividade moderada e ficou formado por 8,1 % dos isolados. Todos os isolados do grupo “b” eram da espécie L. theobromae. O grupo “c” ficou formado apenas pelo isolado LFP 252 da espécie L. theobromae com comprimento de lesão de 157,5 mm. Este grupo foi considerado o mais agressivo e corresponde a 1,9% dos isolados.

Figura 2 Comprimento de lesão em ramos (SevR) para as espécies de Botryosphaeraceae inoculadas em ramos de umbú-cajá (Spondias sp.). Médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott ao nível de 5% de significância. 

Tabela 2 Componentes epidemiológicos testados sobre 74 isolados de Botryosphaeriaceae, distribuídos em seis espécies fúngicas. 

Isolado Espécie SevR1
(mm)
Isolado Espécie SevF2
(mm)
Isolado Espécie TPDF3
(mm/d)
Isolado Espécie AACP4 Isolado Espécie PIF5
(dias)
Controle 11,2 a* Controle 0,0 a Controle 0,0 a Controle 0,0 a FLP 277 L. theobromae 1,5 a
LFP 719 L. theobromae 13,7 a FLP 151 P. stromaticum 0,0 a FLP 151 P. stromaticum 0,0 a FLP 151 P. stromaticum 0,0 a FLP 494 L. theobromae 1,5 a
LFP 656 P. stromaticum 14,2 a FLP 721 P. adansoniae 7,8 a FLP 721 P. adansoniae 2,0 a FLP721 P. adansoniae 9,2 a FLP 679 N. parvum/ribis 1,5 a
LFP 682 P. stromaticum 15,0 a FLP 377 P. stromaticum 9,1 a FLP 377 P. stromaticum 2,3 a FLP 377 P. stromaticum 11,4 a FLP 688 L. theobromae 1,5 a
LFP 683 N. parvum/ribis 15,0 a FLP 544 P. stromaticum 14,0 a FLP544 P. stromaticum 3,5 a FLP 264 P. stromaticum 12,8 a FLP 378 L. theobromae 1,6 a
LFP 151 P. stromaticum 15,2 a FLP 264 P. stromaticum 15,0 a FLP 264 P. stromaticum 3,8 a FLP544 P. stromaticum 14,4 a FLP 515 L. theobromae 1,6 a
LFP 503 P. stromaticum 15,5 a FLP 254 B. mamane 17,5 a FLP 254 B. mamane 4,4 a FLP 254 B. mamane 14,8 a FLP 717 L. theobromae 1,6 a
LFP 681 P. stromaticum 15,6 a FLP 643 L. gonubiensis 20,1 a FLP 643 L. gonubiensis 5,0 a FLP 642 P. stromaticum 18,5 a FLP 28 L. theobromae 1,7 a
LFP 700 L. theobromae 15,8 a FLP 57 B. mamane 21,5 a FLP 57 B. mamane 5,4 a FLP 433 P. stromaticum 23,6 a FLP 255 L. theobromae 1,7 a
LFP 20 B. mamane 16,4 a FLP 433 P. stromaticum 21,9 a FLP 433 P. stromaticum 5,5 a FLP 267 B. mamane 24,2 a FLP 256 L. theobromae 1,7 a
LFP 643 L. gonubiensis 16,5 a FLP 267 B. mamane 22,6 a FLP 267 B. mamane 5,7 a FLP 57 B. mamane 28,2 a FLP 65 L. theobromae 1,8 a
LFP 679 N. parvum/ribis 16,6 a FLP 642 P. stromaticum 23,3 a FLP 642 P. stromaticum 5,8 a FLP 656 P. stromaticum 28,8 a FLP 696 L. theobromae 1,8 a
LFP 720 N. parvum/ribis 16,8 a FLP 660 P. stromaticum 25,8 a FLP 660 P. stromaticum 6,4 a FLP 660 P. stromaticum 29,4 a FLP 252 L. theobromae 1,8 a
LFP 367 P. stromaticum 17,0 a FLP 682 P. stromaticum 31,5 b FLP 682 P. stromaticum 7,9 b FLP 682 P. stromaticum 36,8 a FLP 257 L. theobromae 1,8 a
LFP 721 P. adansoniae 17,4 a FLP 20 B. mamane 33,0 b FLP 679 N. parvum/ribis 8,1 b FLP 20 B. mamane 41,3 a FLP 517 L. theobromae 1,8 a
LFP 254 B. mamane 18,0 a FLP 656 P. stromaticum 33,5 b FLP 20 B. mamane 8,2 b FLP 643 L. gonubiensis 42,6 a FLP 693 L. theobromae 1,8 a
LFP 666 N. parvum/ribis 18,0 a FLP 679 N. parvum/ribis 34,0 b FLP 656 P. stromaticum 8,4 b FLP 652 P. adansoniae 46,9 a FLP 719 L. theobromae 1,8 a
LFP 53 P. stromaticum 18,1 a FLP 474 L. gonubiensis 35,5 b FLP 474 L. gonubiensis 8,9 b FLP 679 N. parvum/ribis 53,4 b FLP 73 L. theobromae 2,0 a
LFP 544 P. stromaticum 18,2 a FLP 58 P. stromaticum 41,2 b FLP 58 P. stromaticum 10,3 b FLP 474 L. gonubiensis 54,0 b FLP 74 L. theobromae 2,0 a
LFP 57 B. mamane 18,3 a FLP 612 N. parvum/ribis 41,3 b FLP 612 N. parvum/ribis 10,3 b FLP 681 P. stromaticum 55,7 b FLP 249 L. theobromae 2,0 a
LFP 264 P. stromaticum 18,3 a FLP 652 P. adansoniae 41,5 b FLP 652 P. adansoniae 10,4 b FLP 612 N. parvum/ribis 56,5 b FLP 617 N. parvum/ribis 2,0 a
LFP 642 P. stromaticum 19,2 a FLP 53 P. stromaticum 41,6 b FLP 53 P. stromaticum 10,4 b FLP 434 N. parvum/ribis 57,5 b FLP 643 L. gonubiensis 2,0 a
LFP 717 L. theobromae 19,2 a FLP 258 L. theobromae 42,5 b FLP 258 L. theobromae 10,6 b FLP 53 P. stromaticum 59,3 b FLP 700 L. theobromae 2,0 a
LFP 31 P. stromaticum 19,4 a FLP 31 P. stromaticum 43,7 b FLP 31 P. stromaticum 10,9 b FLP 503 P. stromaticum 60,7 b FLP 450 L. theobromae 2,2 b
LFP 652 P. adansoniae 19,4 a FLP 434 N. parvum/ribis 45,2 b FLP 434 N. parvum/ribis 11,3 b FLP 58 P. stromaticum 61,2 b FLP 603 N. parvum/ribis 2,2 b
LFP 556 P. stromaticum 19,6 a FLP 367 P. stromaticum 45,8 b FLP 367 P. stromaticum 11,4 b FLP 477 P. stromaticum 64,3 b FLP 72 L. theobromae 2,2 b
LFP 267 B. mamane 20,4 a FLP 579 N. parvum/ribis 46,7 b FLP 579 N. parvum/ribis 11,7 b FLP 258 L. theobromae 64,3 b FLP 519 L. theobromae 2,2 b
LFP 444 P. stromaticum 21,2 a FLP 477 P. stromaticum 48,3 b FLP 477 P. stromaticum 12,1 b FLP 579 N. parvum/ribis 67,2 b FLP 419 L. theobromae 2,3 b
LFP 696 L. theobromae 21,6 a FLP 681 P. stromaticum 50,2 b FLP 681 P. stromaticum 12,6 b FLP 31 P. stromaticum 71,7 b FLP 583 N. parvum/ribis 2,3 b
LFP 600 N. parvum/ribis 21,6 a FLP 527 N. parvum/ribis 52,9 b FLP 527 N. parvum/ribis 13,2 b FLP 367 P. stromaticum 74,7 b FLP 600 N. parvum/ribis 2,3 b
LFP 688 L. theobromae 22,0 a FLP 532 N. parvum/ribis 57,0 b FLP 532 N. parvum/ribis 13,7 b FLP 444 P. stromaticum 75,4 b FLP 666 N. parvum/ribis 2,3 b
LFP 527 N. parvum/ribis 22,1 a FLP 503 P. stromaticum 57,1 b FLP 503 P. stromaticum 14,3 b FLP 527 N. parvum/ribis 80,2 b FLP 715 N. parvum/ribis 2,3 b
LFP 494 L. theobromae 22,2 a FLP 444 P. stromaticum 60,0 c FLP 444 P. stromaticum 15,0 c FLP 532 N. parvum/ribis 91,9 b FLP 610 N. parvum/ribis 2,4 b
LFP 660 P. stromaticum 22,2 a FLP 683 N. parvum/ribis 64,7 c FLP 683 N. parvum/ribis 15,6 c FLP 683 N. parvum/ribis 93,6 b FLP 58 P. stromaticum 2,5 b
LFP 570 P. stromaticum 22,2 a FLP 556 P. stromaticum 65,8 c FLP 65 L. theobromae 15,7 c FLP 570 P. stromaticum 93,7 b FLP 389 N. parvum/ribis 2,5 b
LFP 58 P. stromaticum 22,2 a FLP 518 L. theobromae 66,3 c FLP 556 P. stromaticum 16,5 c FLP 556 P. stromaticum 96,5 b FLP 511 L. theobromae 2,5 b
LFP 631 P. stromaticum 22,8 a FLP 65 L. theobromae 67,1 c FLP 518 L. theobromae 16,6 c FLP 518 L. theobromae 100,5 b FLP 527 N. parvum/ribis 2,5 b
LFP 477 P. stromaticum 23,2 a FLP 600 N. parvum/ribis 68,6 c FLP 600 N. parvum/ribis 17,2 c FLP 720 N. parvum/ribis 102,2 b FLP 532 N. parvum/ribis 2,5 b
LFP 511 L. theobromae 23,4 a FLP 666 N. parvum/ribis 69,9 c FLP 666 N. parvum/ribis 17,5 c FLP 631 P. stromaticum 103,4 b FLP 632 L. theobromae 2,5 b
LFP 610 N. parvum/ribis 24,0 a FLP 631 P. stromaticum 70,4 c FLP 631 P. stromaticum 17,6 c FLP 600 N. parvum/ribis 113,4 c FLP 720 N. parvum/ribis 2,5 b
LFP 693 L. theobromae 24,4 a FLP 715 N. parvum/ribis 71,4 c FLP 715 N. parvum/ribis 17,8 c FLP 666 N. parvum/ribis 117,0 c FLP 518 L. theobromae 2,6 b
LFP 603 N. parvum/ribis 25,0 a FLP 570 P. stromaticum 74,4 c FLP 570 P. stromaticum 18,6 c FLP 715 N. parvum/ribis 122,3 c FLP 631 P. stromaticum 2,8 b
LFP 433 P. stromaticum 25,3 a FLP 720 N. parvum/ribis 74,4 c FLP 720 N. parvum/ribis 18,6 c FLP 632 L. theobromae 122,3 c FLP 250 N. parvum/ribis 2,8 b
LFP 249 L. theobromae 25,6 a FLP 250 N. parvum/ribis 75,3 c FLP 389 N. parvum/ribis 18,8 c FLP 250 N. parvum/ribis 126,2 c FLP 556 P. stromaticum 2,8 b
LFP 579 N. parvum/ribis 26,0 a FLP 249 L. theobromae 76,0 c FLP 250 N. parvum/ribis 18,8 c FLP 610 N. parvum/ribis 127,5 c FLP 31 P. stromaticum 3,0 c
LFP 474 L. gonubiensis 26,0 a FLP 389 N. parvum/ribis 76,9 c FLP 249 L. theobromae 19,0 c FLP 389 N. parvum/ribis 127,5 c FLP 71 L. theobromae 3,0 c
LFP 434 N. parvum/ribis 26,7 a FLP 610 N. parvum/ribis 78,9 c FLP 610 N. parvum/ribis 19,7 c FLP 65 L. theobromae 128,9 c FLP 258 L. theobromae 3,0 c
LFP 277 L. theobromae 27,8 a FLP 632 L. theobromae 79,3 c FLP 517 L. theobromae 19,8 c FLP 583 N. parvum/ribis 134,2 c FLP 367 P. stromaticum 3,0 c
LFP 583 N. parvum/ribis 28,0 a FLP 511 L. theobromae 81,8 c FLP 632 L. theobromae 19,8 c FLP 511 L. theobromae 141,7 c FLP544 P. stromaticum 3,0 c
LFP 612 N. parvum/ribis 29,0 a FLP 517 L. theobromae 82,6 c FLP 511 L. theobromae 20,4 c FLP 517 L. theobromae 143,0 c FLP 683 N. parvum/ribis 3,0 c
LFP 715 N. parvum/ribis 30,0 a FLP 583 N. parvum/ribis 83,3 c FLP 583 N. parvum/ribis 20,8 c FLP 249 L. theobromae 145,2 c FLP 579 N. parvum/ribis 3,2 c
LFP 519 L. theobromae 30,6 a FLP 450 L. theobromae 83,4 c FLP 450 L. theobromae 20,9 c FLP 603 N. parvum/ribis 146,2 c FLP 612 N. parvum/ribis 3,2 c
LFP 617 N. parvum/ribis 31,0 a FLP 72 L. theobromae 86,4 c FLP 277 L. theobromae 20,9 c FLP 71 L. theobromae 146,8 c FLP 474 L. gonubiensis 3,2 c
LFP 518 L. theobromae 34,4 a FLP 700 L. theobromae 88,1 c FLP 494 L. theobromae 21,2 c FLP 450 L. theobromae 148,3 c FLP 53 P. stromaticum 3,4 c
LFP 389 N. parvum/ribis 35,0 a FLP 603 N. parvum/ribis 88,6 c FLP 603 N. parvum/ribis 21,4 c FLP 72 L. theobromae 153,5 c FLP 570 P. stromaticum 3,4 c
LFP 419 L. theobromae 37,0 a FLP 277 L. theobromae 89,3 c FLP 256 L. theobromae 21,4 c FLP 617 N. parvum/ribis 154,7 c FLP 652 P. adansoniae 3,4 c
LFP 377 P. stromaticum 37,2 a FLP 256 L. theobromae 89,6 c FLP 72 L. theobromae 21,6 c FLP 700 L. theobromae 158,3 d FLP 377 P. stromaticum 3,5 c
LFP 257 L. theobromae 37,8 a FLP 494 L. theobromae 90,5 c FLP 700 L. theobromae 22,0 c FLP 693 L. theobromae 161,7 d FLP 477 P. stromaticum 3,5 c
LFP 515 L. theobromae 39,0 a FLP 257 L. theobromae 90,7 c FLP 693 L. theobromae 22,1 c FLP 519 L. theobromae 161,8 d FLP 681 P. stromaticum 3,5 c
LFP 255 L. theobromae 39,7 a FLP 419 L. theobromae 91,7 c FLP 257 L. theobromae 22,2 c FLP 257 L. theobromae 162,8 d FLP 444 P. stromaticum 3,6 c
LFP 532 N. parvum/ribis 39,8 a FLP 617 N. parvum/ribis 91,9 c FLP 617 N. parvum/ribis 22,5 c FLP 419 L. theobromae 165,9 d FLP 503 P. stromaticum 3,8 d
LFP 258 L. theobromae 40,5 a FLP 693 L. theobromae 91,9 c FLP 419 L. theobromae 22,9 c FLP 696 L. theobromae 166,0 d FLP 660 P. stromaticum 3,8 d
LFP 632 L. theobromae 41,2 a FLP 519 L. theobromae 94,0 c FLP 519 L. theobromae 23,0 c FLP 277 L. theobromae 166,7 d FLP 20 B. mamane 3,8 d
LFP 256 L. theobromae 42,4 a FLP 74 L. theobromae 94,5 c FLP 74 L. theobromae 23,1 c FLP 74 L. theobromae 166,8 d FLP 682 P. stromaticum 3,8 d
LFP 450 L. theobromae 49,5 a FLP 696 L. theobromae 95,0 c FLP 28 L. theobromae 23,1 c FLP 494 L. theobromae 181,3 d FLP 264 P. stromaticum 4,0 d
LFP 250 N. parvum/ribis 49,6 a FLP 71 L. theobromae 95,1 c FLP 696 L. theobromae 23,2 c FLP 256 L. theobromae 182,5 d FLP 267 B. mamane 4,0 d
LFP 517 L. theobromae 50,2 a FLP 73 L. theobromae 96,7 c FLP 515 L. theobromae 23,6 c FLP 719 L. theobromae 183,2 d FLP 433 P. stromaticum 4,0 d
LFP 378 L. theobromae 52,0 a FLP 515 L. theobromae 97,7 c FLP 71 L. theobromae 23,8 c FLP 252 L. theobromae 185,5 d FLP 721 P. adansoniae 4,0 d
LFP 65 L. theobromae 59,0 b FLP 28 L. theobromae 97,9 c FLP 378 L. theobromae 23,8 c FLP 378 L. theobromae 187,0 d FLP 57 B. mamane 4,3 d
LFP 72 L. theobromae 65,2 b FLP 252 L. theobromae 99,6 c FLP 717 L. theobromae 24,2 c FLP 28 L. theobromae 188,3 d FLP 656 P. stromaticum 4,3 d
LFP 28 L. theobromae 66,2 b FLP 378 L. theobromae 99,7 c FLP 73 L. theobromae 24,2 c FLP 717 L. theobromae 192,1 d FLP 254 B. mamane 4,3 d
LFP 73 L. theobromae 67,2 b FLP 717 L. theobromae 100,1 c FLP 252 L. theobromae 24,4 c FLP 515 L. theobromae 193,7 d FLP 434 N. parvum/ribis 4,3 d
LFP 71 L. theobromae 90,4 b FLP 719 L. theobromae 102,6 c FLP 255 L. theobromae 24,7 c FLP 73 L. theobromae 197,2 d FLP 642 P. stromaticum 4,8 d
LFP 74 L. theobromae 94,7 b FLP 255 L. theobromae 102,7 c FLP 719 L. theobromae 25,2 c FLP 255 L. theobromae 206,8 d FLP 151 P. stromaticum 5+
LFP 252 L. theobromae 157,5 c FLP 688 L. theobromae 108,7 c FLP 688 L. theobromae 25,8 c FLP 688 L. theobromae 214,5 d

*Em cada componente epidemiológico, médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott ao nível de 5% de significância;

1SevR = comprimento de lesão em ramos de umbu-cajá;

2SevF = diâmetro da lesão em frutos de manga;

3TPDF = taxa de progresso da doença em frutos de manga;

4AACPDF = área abaixo das curva de progresso da doença em frutos de manga;

5PIF = período de incubação em frutos de manga.

De acordo com o teste de Scott Knott (P<0,05), para comprimento de lesão em ramos (SevR), L. theobromae diferiu das demais espécies se apresentando como a mais agressiva. Já as demais espécies por sua vez, não diferiram entre si e foram consideradas espécies menos agressivas (Figura 2).

O diâmetro de lesão em frutos (SevF) causado por 74 isolados de Botryosphaeriaceae está representado na Tabela 2. Com exceção do isolado LFP 151 (P. stromaticum), todos os demais foram considerados patogênicos sobre manga durante o período de avaliação, que foi finalizado cinco dias após à inoculação. Porém a severidade da doença variou entre espécies (Figura 3A) e entre isolados dentro da mesma espécie.

De acordo com o teste de agrupamento de médias de Scott-Knott (P<0,05), formaram-se três grupos em ordem crescente de agressividade, representados pelas letras “a”, “b” e “c” (Tabela. 2). O grupo “a” ficou composto por 16,2% dos isolados e a SevF variou entre 7,8 e 25,8 mm para os isolados patogênicos. Este grupo ficou composto principalmente pelas espécies B. mamane e P. stromaticum e foi considerado o grupo menos agressivo. No grupo “b”, considerado de agressividade moderada, ficaram 25,7% dos isolados, representados por todas as espécies dos fungos testados. Neste grupo o diâmetro das lesões variou entre 31,5 e 57,1 mm. Com diâmetro de lesão variando entre 60 e 108,7 mm, o grupo “c” ficou representado por 58,1% dos isolados e foi considerado o grupo mais agressivo. Proporcionalmente, este grupo ficou assim representado: 65,1% por L. theobromae, 25,6% pelo complexo N. parvum/ribis e 9,3% por P. stromaticum. Com exceção do isolado LFP 258, todos os isolados de L. theobromae ficaram neste grupo.

Quando foi comparada a agressividade entre as espécies, L. theobromae e N. parvum/ribis não diferiram entre si e foram as espécies mais agressivas. P. stromaticum, juntamente com B. mamane, L. gonubiensis e P. adansoniae não diferiram entre si e foram as espécies menos agressivas (Figura 3A).

Figura 3 Componentes epidemiológicos testados em oito espécies fúngicas; Para cada componente epidemiológico, médias seguidas pela mesma letra não diferem entre si pelo teste de Scott-Knott ao nível de 5% de significância; (A) SevF = diâmetro da lesão em frutos de manga; (B) AACPDF = área abaixo das curva de progresso da doença em frutos de manga; (C) TPDF = taxa de progresso da doença em frutos de manga; (D) PIF = período de incubação em frutos de manga. 

A taxa de progresso da doença em frutos (TPDF) foi calculada para 74 isolados. Segundo o teste de Scott-Knott (P<0,05), foram formados os seguintes grupos: “a”, “b” e “c” (Tabela 2). O grupo “a”, com valores de TPDF que variou entre 2,0 e 6,4, ficou formado por 16,2 % dos isolados e foi considerado o grupo menos agressivo. Além disso, este grupo ficou formado, principalmente, pelas espécies B. mamane e P. stromaticum. No grupo “b”, com valores de TPDF entre 7,9 e 14,3, ficaram 25,7% dos isolados e foi considerado de agressividade moderada. Este grupo ficou representado por isolados de todas as espécies testadas. O grupo “c”, considerado o mais agressivo, ficou composto por 58,1% dos isolados. Todos os isolados de L. theobromae ficaram agrupados em “c”, com exceção do isolado LFP 258. Assim, este grupo ficou composto por 65,1% de L. theobromae, 25,6% pelo complexo N. parvum/ribis e 9,3% por P. stromaticum.

Comparando a agressividade entre as espécies, L. theobromae e N. parvum/ribis não diferiram entre si e foram as mais agressivas. As demais espécies não diferiram entre si e foram consideradas as menos agressivas (Figura 3C).

Foi calculada a área abaixo da curva de progresso da doença em frutos (AACPDF) para 74 isolados. Através do teste de Scott-Knott (P<0,05), formaram-se em ordem crescente de agressividade os seguintes grupos: “a”, “b”, “c” e “d” (Tabela 2). O grupo “a” ficou formado por 21,6% dos isolados com predominância das espécies B. mamane, e P. stromaticum. Neste grupo, os valores da AACPDF variaram entre 9,2 e 46,9 e agrupou os isolados menos agressivos. O grupo “b” com predominância das espécies do complexo N. parvum/ribis e P. stromaticum ficou com 29,7% dos isolados e os valores da AACPDF variaram entre 53,4 e 103,4. Já o grupo “c” com valores de AACPDF variando entre 113,4 e 154,7 ficou com formado por 23% dos isolados. Formaram esse grupo as espécies do complexo N. parvum/ribis, L. theobromae e P. stromaticum. Nos grupos “b” e “c” ficaram aqueles isolados de agressividade moderada. O grupo “d” ficou formado por 25,7% dos isolados e os valores da AACPDF variaram entre 158,3 e 214,5. Neste grupo ficaram aqueles isolados mais agressivos e todos da espécie L. theobromae.

Com relação à AACPDF, L. theobromae diferiu das demais espécies e foi a mais agressiva, seguida pelo complexo N. parvum/ribis de agressividade moderada. Já as espécies P. stromaticum, L. gonubiensis, B. mamane, P. adansoniae não diferiram entre si e foram consideradas as menos agressivas (Figura 3B).

Foram avaliados 74 isolados para o período de incubação em frutos (PIF) que, por sua vez, variou entre 1,5 e 4,8 dias. Para esta variável foram formados os grupos “a”, “b”, “c” e “d” (Tabela 2). O grupo “a” ficou composto por 31% dos isolados e apresentou PIF entre 1,5 e 2,0 dias. A maioria dos isolados foram representados por L. theobromae com os menores PIF e, portanto o grupo com os isolados mais agressivos. O grupo “b” apresentou PIF entre 2,2 e 2,8 dias e ficou formado por 27% dos isolados com predominância das espécies do complexo N. parvum/ribis. Agruparam-se em “c” 23% dos isolados com PIF entre 3,0 e 3,6 dias e com predominância de P. stromaticum. Os grupos “b” e “c” ficaram formados por isolados de PIF mediano e, portanto, de agressividade moderada. No grupo “d” ficaram aqueles isolados com os maiores PIF variando entre 3,8 e 4,8 dias e, portanto, os menos agressivos. As espécies predominates nesse grupo foram B. mamane (100% dos isolados) e P. stromaticum.

De acordo com o teste de Scott-Knott (P<0,05), para a variável PIF, a espécie L. theobromae diferiu das demais, se apresentando como a mais agressiva. A espécie L. gonubiensis e o complexo N. parvum/ribis não diferiram entre si, apresentando agressividade moderada. Finalmente, as espécies P. stromaticum, P. adansoniae, B. mamane não diferiram entre si, e foram menos agressivas (Fig. 3D).

De acordo com o índice de correlação de Pearson, houve interação significativa entre todas as variáveis estudadas (Tabela 3). Assim, houve altas correlações entre SevR, AACPDF, TPDF e SevF. A maior correlação ocorreu entre AACPDF e SevF que foi de 0,97, enquanto a menor correlação aconteceu entre SevF e TPDF que foi de 0,63. As correlações entre PIF e as demais variáveis foram negativas, ou seja, os isolados que apresentaram menores PIF, foram aqueles que apresentaram maiores SevR, TPDF, SevF e AACPDF. Esses resultados sugerem que o estudo da agressividade de espécies de Botryosphaeraceae pode ser realizado observando-se apenas um dos componentes epidemiológicos abordados neste estudo, visto que todas estas variáveis mostraram interação significativa entre si.

Tabela 3 Coeficiente de correlação de Pearson entre as variáveis analisadas sobre ramos de umbu-cajá e frutos de manga. 

SevR1 TPDF2 SevF3 AACPDF4 PIF5
SevR 1
TPDF 0,87** 1
SevF 0,66* 0,63* 1
AACPDF 0,82* 0,75* 0,97** 1
PIF -0,85** -0,82** -0,71* -0,85** 1

*,**= Significativo ao nível de 5 e 1%, respectivamente, de acordo com o teste t de Student;

1SevR = comprimento de lesão em ramos de umbu-cajá;

2TPDF = taxa de progresso da doença em frutos de manga;

3SevF = diâmetro da lesão em frutos de manga;

4AACPDF = área abaixo das curva de progresso da doença em frutos de manga;

5PIF = período de incubação em frutos de manga.

A maioria das espécies de Botryosphaeriaceae isoladas neste estudo foi de L. theobromae a qual representou 38,6% do total de isolados. Esta espécie também foi a mais agressiva e foi isolada como endofítica de 19 hospedeiros nativos e introduzidos na Caatinga do estado do Ceará. Vários estudos mostram que L. theobromae não apresenta especificidade por hospedeiro (17,18,19) e, o comportamento dessa espécie como fungo endofítico e patógeno latente já foi relatado em uma diversidade de plantas hospedeiras (24,30). Este estudo reforça a elevada frequência de L. theobromae como patógeno latente e/ou endofítico em plantas do bioma Caatinga, situando-o como uma ameaça as plantas de interesse agrícola e florestal nessa área.

Representantes do complexo N. parvum/ribis foram a segunda espécie mais agressiva e ficou representada por 22,6% do total de isolados, oriundas a partir de 13 espécies de plantas hospedeiras. A natureza agressiva de espécies do complexo N. parvum/ribis já foi relatada em alguns estudos, chegando a superar L. theobromae em agressividade (26). Além disso, espécies do complexo N. parvum/ribis isoladas como endofíticas são capazes de causar doenças em plantas quando inoculadas artificialmente, além de se colocar como a segunda espécie mais agressiva quando comparada a L. theobromae(30,33,36). No Uruguai, representantes do complexo N. parvum/ribis têm ampla ocorrência em Eucaliptus introduzido e Myrtaceae nativas (33). Espécies pertencentes ao complexo N. parvum/ribis têm sido recentemente relatadas associadas à morte descedente e podridão peduncular em mangueira no Nordeste do Brasil (7,22). Os resultados desse estudo apontam que a frequência de espécies do complexo N. parvum/ribis em plantas do bioma Caatinga é ampla. Portanto, se fazem necessários estudos envolvendo um número mais abrangente de plantas hospedeiras dessas espécies, bem como, para o melhor conhecimento do comportamento dessas espécies, testando sua patogenicidade em outras plantas de importância econômica para a região.

Com 28% de todos os isolados desse estudo, P. stromaticum formou o segundo grupo mais representativo de Botryosphaeriaceae. Esses foram isolados a partir 18 espécies de plantas hospedeiras. Esta espécie foi relatada pela primeira vez como Fusicoccum stromaticum Mohali, Slippers M. J. Wingf., associada a sintoma e como endofítica sobre espécies de Eucalyptuse Acacia mangium Willd., na Venezuela (27). Verificou-se que P. stromaticum, apesar de menos agressiva do que L. theobromae e que o complexo N. parvum/ribis, foi capaz de causar doença em manga e ramos de umbu-cajá. Alguns isolados apresentaram agressividade elevada superando alguns isolados de L. theobromae e do complexo N. parvum/ribis. Inoculações com Botryosphaeriaceae em clones de Eucaliptus mostram que a espécie P. stromaticum é mais agressiva do que L. theobromae e B. mamane, porém, menos agressiva do que N. parvum e N. ribis(26). Isso sugere que esse grupo de fungos também representa uma ameaça às plantas de importância agronômica e florestal na Caatinga e áreas vizinhas.

Apenas 4 isolados de B. mamane foram obtidos associados a 3 espécies botânicas. Esta espécie foi primeiramente descrita associada à vassoura de bruxa em Sophora chrysophyalla (Salisb.) Seem., nativa do Havaí (13). Posteriormente, foi isolada como endofítica de Eucalyptus na Venezuela (25) e, recentemente, foi isolada associada à mangueira (M. indica) no Brasil (22). Neste estudo, B. mamane foi isolada pela primeira vez, como endofítica em Caesalpinia ferrea Mart. ex Tul., Licania rigida Benth e Miracroduon urundeuva (Allemão) Engl. Esta espécie foi capaz de causar pequenas lesões em manga e ramos de umbu-cajá. Resultados similares foram obtidos com inoculações em Eucalyptus e M. indica(22,26). Este estudo mostra que a presença de B. mamane associadas como endofiticas em plantas da Caatinga parece ser ampla, indicando que estudos aprofundados sobre a presença e ecologia dessa espécie nesse bioma são necessários para esclarecer sua função.

Dois isolados de L. gonubiensis foram obtidos neste estudo associados a Croton sp. e Manilkara triflora(Allemão) Monach. Ambos os isolados apresentaram baixa agressividade. Este fungo foi descrito pela primeira vez como endofítico sobre Syzygium cordatumna África do Sul (31), mostrando baixa agressividade quando inoculado sobre clones de Eucalyptus(30). L. gonubiensis apresentou baixa agressividade neste estudo. Trata-se de uma espécie de baixa frequência em estudos de isolamento de endofíticos. Isso sugere sua baixa importância como uma ameaça a plantas cultivadas. A agressividade de L. gonubiensis continua indeterminada até aqui, visto que os estudos realizados são pouco conclusivos.

Dois isolados de P. adansoniae foram encontrados como endofíticos em Eugenia crenata Vell. e Chrysobalanus icaco L. Esta espécie apresentou pouca agressividade, similar a P. stromaticum. Isto confirma os resultados obtidos em estudos anteriores com esta espécie (36). Já em inoculações em ramos e frutos de mangueira, esta espécie produziu lesões que foram significativamente diferentes do controle (37). Esta espécie foi primeiramente descrita por Pavlic et al. (32), causando morte em ramos de Adansonia gibbosa F. Muell. e como endofítica em Acacia synchronica, Eucaliptus sp. e Ficus opposita Miq.

Esse é o primeiro estudo sobre fungos endofíticos realizado no Brasil, que envolve um número significativo de isolados oriundos de plantas nativas e exóticas no Bioma Caatinga no estado do Ceará. A maioria das plantas investigadas neste estudo é nativa desse Bioma. Além disso, os relatos de espécies de Botryosphaeriaceae associadas a cada hospedeiro são, na maioria dos casos, inéditos. Portanto, muito pouco se conhece sobre a presença e ecologia dessas espécies nesse ambiente. A presença de espécies de fungos comuns a plantas nativas e exóticas sugere um alto grau de transmissão horizontal desses fungos no bioma estudado. Em testes de patogenicidade realizados neste estudo, todas as espécies foram capazes de causar lesões em manga e/ou ramos de umbu-cajá. Além disso, algumas espécies se mostraram extremamente agressivas sobre os hospedeiros avaliados. Logo, este estudo aponta que espécies de Botryosphaeriaceae endofiticas de plantas no Bioma Caatinga, constituem uma ameaça a agricultura local, como patógenos em fase latente nesses hospedeiros. Investigações mais profundas envolvendo um maior número de isolados e um maior número de espécies hospedeiras além de testes de patogenicidade em outras espécies de frutíferas são essenciais para estimar o real perigo dessas espécies.

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Recebido: 01 de Junho de 2015; Aceito: 12 de Agosto de 2015

Autor para correspondência: Francisco das Chagas Oliveira Freire (francisco.o.freire@embrapa.br)

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