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Revista do Colégio Brasileiro de Cirurgiões

Print version ISSN 0100-6991

Rev. Col. Bras. Cir. vol.39 no.5 Rio de Janeiro Sept./Oct. 2012

https://doi.org/10.1590/S0100-69912012000500007 

ARTIGO ORIGINAL

 

Comparação da sobrevivência e dos fatores prognósticos em pacientes com adenocarcinoma gástrico T2 e T3

 

 

Patrícia Campos Jucá – ACBC-RJI; Laercio Lourenço – TCBC-SPII; Rubens Kesley – TCBC-RJI; Eduardo Linhares Riello de Mello – TCBC-RJI; Ivanir Martins de OliveiraIII; José Humberto Simões Correa – TCBC-RJI

ICirurgião do Instituto Nacional de Câncer, Rio de Janeiro-RJ-BR
IIProfessor Adjunto do Departamento de Cirurgia da Universidade Federal de São Paulo-SP-BR
IIIChefe do Serviço de Patologia do Instituto Nacional de Cancer – Rio de Janeiro-RJ-BR

Endereço para correspondência

 

 


RESUMO

OBJETIVO: Comparar a sobrevivência e os fatores prognósticos, após o tratamento cirúrgico de pacientes com adenocarcinoma gástrico que compromete a camada muscular própria (T2), e de pacientes cujo tumor invade a subserosa (T3).
MÉTODOS: Estudo retrospectivo de 122 pacientes com câncer gástrico invadindo a muscular própria e subserosa, submetidos ao tratamento cirúrgico no período de janeiro de 1997 a dezembro de 2008 e acompanhados até dezembro de 2010. Foram analisadas variáveis demográficas, cirúrgicas  e anatomopatológicas.
RESULTADOS: Dos 122 pacientes, 22 (18%) foram excluídos da análise final porque apresentaram: margem positiva, mortalidade pós-operatória, segundo tumor primário e menos de 15 linfonodos na peça cirúrgica. Entre os 100 pacientes incluídos, 75 apresentavam tumores com invasão da muscular própria (T2) e 25 com invasão da subserosa (T3). A sobrevivência global foi  83,8%, sendo 90,6% no T2 e 52,1% no T3. Na análise univariada apresentaram significância: metástase linfonodal (p=0,02), tamanho do tumor (p=0,000), estadiamento patológico do tumor (p=0,000), estadiamento patológico linfonodal (p=0,000) e estadiamento por grupos da classificação TNM-UICC/AJCC, 2010 (p=0,000) Na análise multivariada, os fatores prognósticos independentes foram o tamanho do tumor e o estadiamento patológico linfonodal (pN).
CONCLUSÃO: O comprometimento linfonodal e o tamanho do tumor são fatores prognósticos independentes nos tumores com invasão da muscular própria e nos tumores com invasão da subserosa. O T2 apresenta menor tamanho, menor taxa de linfonodos metastáticos e consequentemente, melhor prognóstico que o T3.

Descritores: Prognóstico. Neoplasias. Neoplasias gástricas. Adenocarcinoma. Taxa de sobrevida.


 

 

INTRODUÇÃO

A incidência do câncer gástrico (CG) vem diminuindo mundialmente desde 1950. Entretanto, sua agressividade, malignidade e, consequentemente, seu prognóstico permanecem inalterados, representando a segunda maior causa de morte por câncer, com 628.000 (12,1%) óbitos/ano1. No Brasil, segundo o Instituto Nacional de Câncer2  (INCA), a estimativa de incidência do CG para o ano de 2011 apontava para 21.500 casos novos da doença, sendo 13.820 em homens (64,3%) e 7680 em mulheres (35,7%), correspondendo a um risco estimado de 14 novos casos para cada 100.000 homens e de oito para cada 100.000 mulheres, consolidando-se como quinto tumor maligno em incidência e segundo do trato gastrointestinal.

O adenocarcinoma gástrico (AG) é o tipo histológico mais frequente (95%), que se origina no epitélio da mucosa gástrica e progressivamente envolve toda a parede do  estômago até atingir a serosa e estruturas adjacentes. O tratamento cirúrgico permanece como a única modalidade de tratamento curativo3,4 e a extensão da ressecção depende da avaliação pré e intraoperatória da localização do tumor, do grau de penetração do tumor na parede do estômago, da invasão de órgãos adjacentes e de metástase linfonodal5,6.

A identificação de fatores prognósticos do AG é importante para estabelecer o estadiamento e determinar as estratégias terapêuticas. O tumor que invade as camadas mucosa e submucosa (T1), independente do comprometimento linfonodal, é classificado como câncer gástrico precoce (CGP), com sobrevivência em cinco anos de 93,5% dos pacientes operados, sendo de 72,8% naqueles com linfonodos positivos, e de 95,6%, quando não há metástases linfonodais. Quando o tumor ultrapassa a camada submucosa e invade a muscular própria (T2), classifica-se como câncer gástrico avançado (CGA), porém é considerado um estádio intermediário de progressão tumoral entre o CGP e o CGA, com melhor prognóstico e sobrevivência em cinco anos7-14. Essa categoria (T2), pouco frequente, representa 8% a 18% dos CG ressecados no Japão13.

A classificação TNM do American Joint Committee on Cancer (AJCC) de 2010, estabelece critérios de estadiamento baseados na invasão do tumor na parede gástrica, comprometimento linfonodal e metástases à distância. Os tumores são agrupados em categorias de acordo com a invasão na parede do estômago (T), números de linfonodos comprometidos (N) e presença de metástases à distância (M). Em 1998, o College of American Pathologists passou a recomendar a subclassificação do T2 em T2a – invasão da muscular própria, e T2b – invasão da subserosa, para permitir melhor avaliação prognóstica e de sobrevivência nesses  pacientes15. No início deste estudo, utilizou-se a sexta edição da classificação TNM-UICC/AJCC16, que definia essa subdivisão, recomendada pelo College of American Pathologists para o T2, entretanto, sem que houvesse modificação no estadiamento dos grupos que incluem as lesões T2 (estágios IB, II e IIIA), ou seja, pT2aN0 e pT2bN0 estágio I e pT2aN1 e pT2bN1 estágio II. Apenas o comprometimento linfonodal determinava a mudança de estádio16.

Em 2010, foi publicada a sétima edição da classificação TNM-UICC/AJCC17, separando em categorias e estádios diferentes, os tumores restritos à muscular própria e aqueles que invadem a subserosa, T2 e T3, respectivamente. O T2a permanece na categoria T2 e o T2b passa para a categoria T3. O estadiamento patológico linfonodal (pN) também foi modificado, sendo N1 de um a dois linfonodos comprometidos, N2 de três a seis, N3a de sete a 15 e N3b de 16 ou mais linfonodos comprometidos. No estadiamento por grupos, as categorias T2 e T3 foram separadas, T2N0 é estádio IB, T3N0 e T2N1 estádio IIA, T3N1 e T2N2 estádio IIB, T3N2 e T2N3 estádio IIIA e T3N3 estádio IIIB. Esta atual classificação exclui os tumores da junção esofagogástrica (JEG) ou que se originam no estômago a menos de 5cm da JEG e a invadem. Esses tumores, de pior prognóstico, são agora estadiados como o adenocarcinoma esofágico17. Essa separação do T2 e T3 em grupos de estadiamento diferentes corrobora que o CG T2 apresenta prognóstico diferente do T3. A identificação dos fatores prognósticos relacionados ao T2 é importante porque, nesse estádio intermediário, o câncer pode ser curável com o procedimento cirúrgico adequado que inclui a linfadenectomia D2.

Poucos são os estudos publicados avaliando os fatores prognósticos em pacientes com T28,10,13,14. Vários estudos sugerem um prognóstico favorável para o T2 com sobrevivência em cinco anos, próxima ao T18,18-21. Outras séries referem que a subclassificação do T2 (T2/T3) não tem valor na presença de linfonodos metastáticos, já que o que determina o prognóstico dos pacientes é o comprometimento linfonodal10,22.

Este estudo tem por objetivo comparar, após o tratamento cirúrgico, a sobrevivência e os fatores prognósticos de pacientes com adenocarcinoma gástrico T2, e T3.

 

MÉTODOS

Foram comparados 122 pacientes portadores de AG, com invasão da muscular própria (T2) e invasão da subserosa (T3). Todos os pacientes foram tratados no Serviço de Cirurgia Abdominopélvica do Hospital do Câncer I, INCA, entre janeiro de 1997 e dezembro de 2008, e acompanhados até dezembro de 2010. O estudo foi aprovado pelos Comitês de Ética em Pesquisa do Instituto Nacional de Câncer, registro número 69/2009, e da Universidade Federal de São Paulo sob o registro 1484/2009.

Dos 122 doentes, 22 foram excluídos da análise final, pois um apresentava margem comprometida pela neoplasia no estudo histopatológico definitivo (0,8%), quatro evoluíram para o óbito nos 30 primeiros dias de pós-operatório (3,2%), quatro apresentaram um segundo tumor primário (3,2%), e 13 tiveram menos de 15 linfonodos ressecados (10,6%).

Dos 100 pacientes incluídos, 75 apresentavam tumores com invasão da muscular própria (T2), e 25, com invasão da subserosa (T3), de acordo com a sétima edição da classificação TNM-UICC/AJCC, 201017. O tratamento cirúrgico  radical seguiu os critérios da Japanese Gastric Cancer Association (JGCA)5 de acordo com a localização do tumor. A gastrectomia subtotal (GST) foi realizada nos tumores do terço distal e a gastrectomia total (GT), nos tumores do terços proximal. Os tumores localizados no terço médio foram submetidos à GST ou GT na dependência da distância da borda proximal do tumor até a JEG.

A linfadenectomia foi realizada com base na localização do tumor no estômago, incluindo os linfonodos do nível I e/ou II, de acordo com o relato do cirurgião e conforme os critérios da classificação japonesa5, sendo considerada adequada a amostragem linfonodal mínima de 15 linfonodos ressecados. A ressecção foi considerada curativa (R0) na ausência de resíduo tumoral macroscópico ou microscópico, com margens,  proximal e distal, livres de neoplasia no exame anatomopatológico durante o ato operatório, e na ausência de doença à distância6.

As variáveis demográficas estudadas foram o sexo e a idade. Os pacientes foram divididos em duas faixas etárias, com 60 anos ou menos e com mais de 60 anos, determinadas pela mediana e média da idade.

As variáveis cirúrgicas incluíram o tipo de gastrectomia, total ou subtotal, e a extensão da linfadenectomia realizada, nível 1 (D1) ou nível 1 e 2 (D2), descritas pelo cirurgião.

As variáveis anatomopatológicas macroscópicas analisadas de acordo com as médias e medianas encontradas foram o tamanho do tumor (d"5cm ou >5cm) e o número de linfonodos ressecados (d"33 linfonodos e >33 linfonodos). O aspecto macroscópico do tumor foi analisado conforme a classificação de Borrmann23 para CGA, incluindo a categoria zero de acordo com a classificação japonesa para CGP (JGCA)5, quando a aparência macroscópica do tumor sugeria ao patologista tumor precoce. A localização no estômago (terços proximal, médio ou distal) foi baseada na classificação japonesa da JGCA5.

As variáveis anatomopatológicas microscópicas incluíram a invasão do tumor na parede gástrica, camada muscular própria versus subserosa; o grau de diferenciação celular, segundo a classificação de Broders24, moderadamente e bem diferenciado vs. pouco diferenciado; a presença ou ausência de invasão venosa, linfática e neural; a presença ou ausência de linfonodo comprometido; o número de linfonodos comprometidos pela neoplasia e o grupamento por estágios, conforme a sétima edição da classificação TNM-UICC/AJCC17.

Análise Estatística

Os dados obtidos no estudo dos 100 pacientes foram analisados, utilizando-se: 1) análise descritiva da amostra, pela distribuição de frequências simples e percentuais, medianas, médias aritméticas, desvios padrões (DP) e intervalos de confiança (IC); 2) teste exato de Fisher, de modo bicaudal; 3) método de Kaplan-Meier para análise de sobrevivência, aplicando-se o teste de Log Rank para comparação das curvas de sobrevivência. Óbitos não oncológicos não foram censurados; 4) método de Cox Proportional Hazards para análise multivariada dos fatores prognósticos, Harzard ratio pelo teste Z; e 5) o nível de significância de 5% de probabilidade. As variáveis sem significância foram assinaladas com a sigla NS.

 

RESULTADOS

A estimativa global de sobrevivência em cinco anos foi 81,8% dos casos, com média de seguimento de 124 ± 6,3 meses (95% IC, 111 a 136 meses) pode ser vista na figura 1.

 

 

A média e mediana da idade foram 60 anos (25 a 78 anos no T2 e 42 a 83 anos no T3). Quanto ao sexo, houve equivalência: 53% eram do sexo masculino e 47% do sexo feminino. No sexo masculino predominou a quinta década de vida. A idade (p=0,78) e o sexo (p=0,48) não interferiram significativamente no prognóstico dos  pacientes.

A GST foi realizada em 74% (59% no T2 e 15% no T3) e a GT em 26% (16% no T2 e 10% no T3). Dezessete pacientes foram submetidos à linfadenectomia D1, e, em todos, foram encontrados mais de 15 linfonodos na peça cirúrgica. Quanto ao prognóstico, as variáveis tipo de operação e extensão da linfadenectomia não interferiram significativamente na sobrevivência em cinco anos.

As variáveis anatomopatológicas macroscópicas estudadas foram a localização, o aspecto macroscópico e o tamanho do tumor, e o número de linfonodos ressecados. Verificou-se diferença significativa no prognóstico dos pacientes classificados como T2 e T3 apenas em relação ao tamanho do tumor d"5cm e >5cm (p=0,00).

O tumor localizava-se no terço distal do estômago em 57% dos pacientes; no terço médio, em 31%; e no terço proximal, em 12%. A média de linfonodos ressecados foi 33, com variação de 15 a 75 linfonodos. A média e mediana do tamanho do tumor foi de 5cm. Pacientes com tumores d"5cm apresentaram sobrevivência em cinco anos de 94,6%, e com >5cm, de 69% (p=0,000) (Figura 2). Quando analisado o tamanho de acordo com o estadiamento patológico do tumor (pT), também houve diferença significativa. No pT2 d"5cm (59%) e >5cm (41%), a sobrevivência foi 96,5% e 82,1%, respectivamente (p<0,005). No pT3 d"5cm (32%) e >5cm (68%), a sobrevivência foi 80% e 45%, respectivamente (p<0,005).

 

 

Na análise do grau de penetração do tumor na parede gástrica (pT), a sobrevivência em cinco anos foi significativamente maior no pT2 (90,6%), que no T3 (52,1%), (p=0,000) (Figura 3).

 

 

Metástases linfonodais ocorreram em 52% dos pacientes com sobrevivência, em cinco anos, de 72,4%, que, quando comparada à sobrevivência de 90,3% dos pacientes com linfonodos negativos, apresentou significância estatística (p<0,02). O estadiamento patológico linfonodal – pN – também demonstrou diferença significativa na sobrevivência dos pacientes (p=0,000) (Figura 4). Quando analisado o pN de acordo com o pT2 e com o pT3, também houve diferença significância na sobrevivência (p<0,001) (Tabela 1), o que também ocorreu no estadiamento por grupos TNM-UICC/AJCC17, (p=0,000).

 

 

O grau de diferenciação celular do tumor e presença ou ausência de infiltração venosa, linfática e neural não foram significativos.

Dos 100 pacientes estudados, 16% apresentaram recidiva da doença durante o seguimento, dos quais dois ainda estão vivos, com evidência de doença, um com metástase óssea e o outro com metástase em linfonodos do pedículo hepático. A taxa de recidiva foi significativamente maior no T3. Dos 75 pacientes com T2, oito (10,7%) apresentaram recidiva, sendo seis à distância (fígado e ossos), um em linfonodos e um no peritônio. Oito (32%) pacientes com T3 apresentaram recidivas, sendo cinco à distância (fígado, ossos e pulmão), um em linfonodos e dois peritoneais (p<0,0171). Ocorreram 17 (17%) óbitos, 14 em decorrência do CG e três por causas não relacionadas ao CG. Todos os pacientes foram seguidos por um período médio de 124 meses, mínimo de quatro meses e máximo de 152 meses.

Na análise univariada, os fatores prognósticos associados à sobrevivência foram o tamanho do tumor (p=0,000), a invasão do tumor na parede gástrica – pT – (p=0,000), a presença de metástase linfonodal (p=0,02), o número de linfonodos comprometidos – pN – (p=0,000) e o estadiamento por grupo da classificação TNM-UICC/AJCC17 (p=0,000). A análise multivariada demonstrou que os fatores prognósticos independentes foram tamanho (p<0,001) e comprometimento linfonodal (p<0,016) (Tabela 2).

 

DISCUSSÃO

Existem muitos estudos sobre o CGA, porém, poucos avaliam os fatores prognósticos dos pacientes com T2, a maioria deles com casuística semelhante a do presente estudo e seus resultados são controversos. A maior casuística foi o estudo coreano de Park et al.19, com 442 pacientes. Também não está claro quais desses fatores prognósticos são relevantes no T210. O possível melhor prognóstico do T2 tem determinado criticas a sua definição de CGA. O T2 é considerado como prognóstico intermediário entre o CGP e CGA7-14.

A identificação de fatores prognósticos relacionados ao CG é fundamental para a avaliação prognóstica e decisão da melhor estratégia terapêutica, cirúrgica  e adjuvante. Estudos demonstram que a invasão do tumor na parede do estômago e o Encontramos estudos que também utilizaram o maior diâmetro do tumor para avaliar seu tamanho, com medianas de 3,5, 3,619 e 4,2cm21. Vários estudos19,20,22,25 encontraram diferença significativa relacionada ao tamanho do tumor na análise univariada. Fotia et al.10 analisando tumores d"2cm, de 2 a 4cm, e >4cm não encontraram diferença significativa na sobrevivência em cinco anos. No presente estudo o tamanho do tumor foi fator prognóstico independente, 58,7% do T2 eram d"5cm e 68% do T3 >5cm.

O AG com invasão da camada muscular própria apresenta melhor prognóstico que o tumor que invade a subserosa7,9,11,12,14,19,20,22,25,26, sendo fator prognóstico independente em vários estudos14,19,20,26. No presente estudo a sobrevivência do T2 foi significativamente melhor do que a do T3, 90,6% e 52,%, respectivamente. Quando analisado pT com outras variáveis prognósticas, como a presença de metástase linfonodal, a invasão do tumor na parede gástrica não foi fator prognóstico independente. Sarela et al.22 também encontraram diferença significativa na sobrevivência entre T2 e T3 (64% vs. 46%, p=0,005), entretanto, quando o estadiamento linfonodal era adequado, com mais de 15 linfonodos ressecados, os autores encontraram resultados diferentes: a sobrevivência nos pacientes N0 foi semelhante no T2 e T3 (90% vs. 86%, p=0,8) e nos do N1, a sobrevivência não foi significativamente diferente no T2 e T3 (56% vs. 44%, p=0,3). Fotia et al.10, em estudo incluíndo pacientes com menos de 15 linfonodos ressecados, também não encontraram diferença na sobrevivência do T2 e T3 (74% vs. 67%, p=0,2). Park et al.19, entretanto, encontraram diferença entre o T2 e T3, independente do comprometimento linfonodal, em estudo incluindo apenas pacientes com mais de 15 linfonodos ressecados (85% vs. 56%, p<0,001). No estudo de Nitti et al.26, o pT foi fator prognóstico independente, o T2 apresentou prognóstico significativamente melhor do que o T3, com sobrevivência em cinco anos de 73% e 31%, respectivamente.

No presente estudo, metástases linfonodais ocorreram em 52% dos pacientes, com diferença significativa na sobrevivência, 90,3% e 72,4%, respectivamente, com linfonodos negativos e positivos (p<0,02). As metástases linfonodais foram mais frequentes no T3 (84%). Apenas 16% dos pacientes T3 apresentaram linfonodos negativos. Em T2, 59% apresentaram linfonodos negativos e 41% positivos. O comprometimento linfonodal também foi fator prognóstico na análise univariada de vários estudos8,10,12,19,25. No estudo de Sarela et al.22, dois terços do T3 estavam associados à metástase linfonodal comparado com apenas metade do T2 (p<0,001).

A estratificação dos pacientes de acordo com o comprometimento patológico linfonodal (pN), também demonstrou diferença significativa (p=0,000). O T3 apresentou maior número de linfonodos metastáticos, que foi progressivamente maior no N1 (20%), N2 (28%) e N3 (36%). Sobrevivência no T2 foi melhor do que no T3, de acordo com o pN. No T2N0 a sobrevivência foi 92,6% e no T3N0, 66,67%. Todos os pacientes T2N1 e T3N1 estavam vivos até o término do estudo. No T2N2 e T3N2 a sobrevivência foi 89% vs. 62,5% e no T2N3a e T3N3a foi 45% vs. 38%, respectivamente. Os pacientes T2N3b estavam vivos até o término do estudo e não havia pacientes com T3N3b. O pN foi fator prognóstico independente. No estudo de Sarela et al.22, as categorias pN2 e pN3 corresponderam a um quarto do T3 e a apenas 3% do T2. A sobrevivência no pN0, pN1, pN2 e pN3 foi 83%, 44%, 11% e 0%, respectivamente. O pN foi o único fator prognóstico independente nesse mesmo estudo.

A análise do estadiamento TNM-UICC/AJCC17, 2010, também demonstrou diferença significativa na sobrevivência em cinco anos, de acordo com os grupos de estádios. Os pacientes estádios IB, IIA e IIB, que correspondem ao T2N0-N2 e T3N0-N1, apresentaram sobrevivência semelhante de 92%, 90,9% e 91,6%, respectivamente, e nos estádios IIIA e IIIB (T2N3 e T3N1-N3) a sobrevivência foi 73,4% e 0%, respectivamente. Dois estudos avaliaram a classificação TNM-UICC/AJCC, 2010, no CG. Ahn et al.28 encontraram melhor categorização por grupos na sétima edição, principalmente relacionada ao T2 e T3, N1 e N2. Kim et al.29 também encontraram melhor separação por subgrupos de estadiamento, com diferentes prognósticos.

Os tumores com invasão da muscular própria apresentam melhor prognóstico que os tumores que invadem a subserosa, e isso ocorre porque quanto mais profunda a invasão do tumor na parede do órgão, maior a taxa de linfonodos metastáticos. Sasako et al.30 demonstraram que o comprometimento linfonodal estava presente em 47% dos tumores que invadem a muscular própria e em 64% dos tumores que invadem a subserosa.

O estômago possui um sistema linfático bem desenvolvido e a disseminação linfática é a mais comum. Os tumores gástricos restritos à camada muscular própria apresentam menor taxa de metástase linfonodal, diminuindo o risco de disseminação, por isso apresentam melhor prognóstico que os tumores que invadem a subserosa.

Apesar dos avanços da Oncologia, o CG ainda é uma doença com prognóstico reservado, entretanto, nos últimos anos a detecção da doença em estádios mais precoces, a sistematização do tratamento cirúrgico radical e o surgimento da terapia adjuvante, tem aumentado a sobrevivência dos pacientes. É possível que, com aumento da utilização da endoscopia digestiva alta, a melhoria do sistema público de saúde e o desenvolvimento das condições socioeconômicas do país, o número de pacientes com CG restrito à muscular própria (T2) seja maior, melhorando efetivamente o prognóstico e sobrevivência.

Neste estudo, o comprometimento linfonodal e os tumores maiores que 5cm em seu maior diâmetro foram os fatores que determinaram o prognóstico de pacientes com câncer gástrico que invade a muscular própria e a subserosa. O AG T2 apresentou menor tamanho e menor número de linfonodos metastáticos que o T3, o que determinou o melhor prognóstico e sobrevivência em cinco anos dos pacientes com AG com invasão da camada muscular própria do estômago quando comparados com aqueles com comprometimento da subserosa.

 

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Endereço para correspondência:
Patrícia Campos Jucá
E-mail:  patriciajuca@ig.com.br

Recebido em 14/04/2012
Aceito para publicação em 10/06/2012

Conflito de interesse: nenhum
Fonte de financiamento: nenhum

 

 

Trabalho realizado no Programa de Pós-Graduação em Ciência Cirúrgica Interdisciplinar, da Universidade Federal de São Paulo - Escola Paulista de Medicina – SP-BR.

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