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Revista do Colégio Brasileiro de Cirurgiões

versão impressa ISSN 0100-6991versão On-line ISSN 1809-4546

Rev. Col. Bras. Cir. vol.43 no.4 Rio de Janeiro jul./ago. 2016

http://dx.doi.org/10.1590/0100-69912016004008 

Artigo Original

Diagnóstico dos subtipos agressivos de carcinoma basocelular palpebral pela biópsia por trépano de 2mm: estudo prospectivo e comparativo

LUIZ ANGELO ROSSATO1 

RACHEL CAMARGO CARNEIRO1 

ERICK MARCET SANTIAGO DE MACEDO1 

PATRÍCIA PICCIARELLI DE LIMA1 

AHLYS AYUMI MIYAZAKI1 

SUZANA MATAYOSHI1 

1- Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (HCFMUSP), Oftalmologia - São Paulo - São Paulo - Brasil

RESUMO

Objetivo:

comparar a acurácia da biópsia pré-operatória por trépano de 2mm em um sítio e em dois sítios no diagnóstico dos subtipos agressivos de carcinoma basocelular (CBC) palpebral.

Métodos:

os pacientes foram distribuídos aleatoriamente em Grupo 1 (biópsia em um sítio) e Grupo 2 (biópsia em dois sítios). Os resultados das biópsias foram comparados com o padrão-ouro (exame anatomopatológico da peça cirúrgica). A sensibilidade, especificidade, valor preditivo positivo, valor preditivo negativo, precisão e coeficiente Kappa foram calculados para determinar o nível de concordância nos dois grupos.

Resultados:

foram analisadas 105 lesões (Grupo 1: n = 44; Grupo 2: n = 61). A concordância foi de 54,5% no Grupo 1 e 73,8% no Grupo 2 (p-valor = 0,041). Não houve diferença significativa entre os grupos quanto à distribuição das variáveis quantitativas e qualitativas (sexo, idade, duração da doença, maior diâmetro do tumor, área e comprometimento de margens). A biópsia em dois sítios mostrou duas vezes mais chance de concordar com o padrão-ouro do que a biópsia de um sítio.

Conclusões:

a acurácia e os indicadores de desempenho foram melhores para a biópsia por trépano de 2 mm em dois sítios do que em um sítio para o diagnóstico dos subtipos agressivos de CBC palpebral.

Descritores: Biópsia; Neoplasias Palpebrais; Eficácia

INTRODUÇÃO

Diversos tumores benignos e malignos podem se desenvolver na pele periocular, a partir da epiderme, derme ou anexos. A aparência e comportamento nas pálpebras podem ser diferentes do restante do corpo, em parte pelas características da pele palpebral e seus anexos especializados. A primeira preocupação concentra-se em descartar malignidade de maneira apropriada1.

Aproximadamente 5 a 10% de todas as neoplasias de pele ocorrem na pálpebra, principal sede de neoplasias na prática clínica oftalmológica. Outro aspecto importante é que os tecidos normais peritumorais devem ser minimamente violados para preservar sua funcionalidade e evitar deformidade2.

O Carcinoma Basocelular (CBC) é o tipo de câncer de pele mais comum, representa 75% dos tumores epiteliais malignos e 90% dos casos que afetam as pálpebras 3-14. Alguns subtipos tumorais comportam-se de maneira mais agressiva devido a maior tendência à excisão incompleta e recorrência, além de maior chance de disseminação local e à distância 8-15. Dessa forma, o diagnóstico de agressividade torna-se importante para assegurar margens cirúrgicas suficientemente amplas.

Apesar de apresentar alta acurácia para o diagnóstico de malignidade, o exame clínico possui índice considerável de falsos negativos e positivos, mostrando também uma pobre correlação entre os achados clínicos e o tipo histológico da lesão 1,16,17. Na literatura, os índices de acurácia do diagnóstico clínico para malignidade palpebral situam-se entre 65 a 96% 18.

A biópsia incisional por trépano (punch) é um procedimento diagnóstico simples e rápido que requer o mínimo de equipamento e de habilidade cirúrgica. Ao utilizar o trépano de 2 mm de diâmetro, não há necessidade de suturas, além de ser capaz de fornecer um tamanho adequado de tecido e alto índice de concordância com a biópsia incisional tradicional e o resultado anatomopatológico final da peça cirúrgica 12, 13, 19 .

A biópsia incisional por trépano é extremamente útil na avaliação pré-operatória de afecções dermatológicas19. É pouco difundida no meio oftalmológico e os poucos trabalhos envolvendo a área palpebral não avaliaram completamente sua eficácia, principalmente para avaliação do subtipo histológico da lesão12, 13.

Espera-se melhor acurácia quando o diagnóstico é baseado em dois sítios de biópsia. Dessa forma, facilitaria a programação das margens cirúrgicas e o acompanhamento do paciente, principalmente em serviços médicos onde a avalição intra-operatória das margens cirúrgicas não é disponível. O objetivo do presente estudo foi comparar a acurácia da biópsia pré-operatória por trépano de 2 mm em um sítio e em dois sítios para o diagnóstico dos subtipos agressivos de CBC palpebral.

MÉTODOS

Foi realizado um estudo prospectivo, randomizado e mascarado de pacientes consecutivos com suspeita de lesão palpebral maligna, no período de novembro de 2012 a dezembro de 2014, examinados no ambulatório do setor de Oculoplástica da Clínica Oftalmológica do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (HC-FMUSP). O projeto de pesquisa foi aprovado pela Comissão de Ética para Análise de Projetos e Pesquisa (CAPPesq) da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (Protocolo de pesquisa número 1143/07). Todos os participantes assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido.

Foram incluídos 105 casos com suspeita clínica de lesão maligna ao exame de biomicroscopia (alterações na textura, cor, pigmentação e tamanho associadas à ulceração, superfície elevada, limites irregulares, telangiectasias ou perda de cílios) que foram posteriormente confirmados como CBC pelo padrão-ouro (exame anatomopatológico da peça cirúrgica excisada com margem de segurança e análise por congelação). Excluíram-se casos de conhecimento prévio do diagnóstico da lesão, tumores recidivados ou lesões com dimensões abaixo de 4 mm de extensão em seu maior diâmetro.

Todas as lesões foram previamente documentadas com câmera fotográfica digital (Sony DSC-W125, Sony Corporation, Tókio, Japão) fixada sobre tripé, em qualidade ótima e posteriormente mensuradas com auxílio do software Image J 1.44 (National Institute of Mental Health, Bethesda, Maryland, USA) para se obter o maior diâmetro e a área.

Os pacientes foram divididos em dois grupos de forma aleatória (cara/coroa): grupo 1 e grupo 2. No grupo 1, realizou-se a biópsia por trépano de 2 mm em um único sítio da lesão, de forma padronizada, no local mais típico do tumor. No grupo 2 a biópsia por trépano de 2 mm foi realizada em dois sítios, um diametralmente oposto ao outro em sua maior extensão.

Procedimento 1: todas as biópsia por trépano foram realizadas pelo mesmo autor (LAR) no Centro de Cirurgia Ambulatorial do HC-FMUSP, seguindo-se os passos mostrados na Figura 1.

Figura 1 Etapas da biópsia por trépano de 2 mm em dois sítios (Grupo 2). A) Lesão tumoral da pálpebra inferior onde podem ser notados pontos de marcação dos sítios a serem atingidos; B) Trepanação da lesão com trépano de aço inoxidável de 2 mm; C) Retirada do fragmento com pinça e lâmina de bisturi número 11; D) Espécimes retirados. 

Procedimento 2: no período de 15 a 60 dias, realizaram-se as cirurgias excisionais com margem de segurança e análise por congelação. A reconstrução do defeito foi realizada no mesmo ato cirúrgico, com a técnica mais apropriada para cada caso.

A avaliação anatomopatológica de todos os espécimes foi realizada pelo mesmo médico patologista (PPL). O subtipo histológico das lesões foi identificado por seu padrão de crescimento observado na coloração de hematoxilina-eosina, em microscópio com aumentos de 200x, 400x e 1000x (imersão), se necessário. Os tumores foram classificados de acordo com a OMS4. Para os tumores mistos, utilizou-se o padrão predominante e acessório. O tipo histológico predominante corresponde ao padrão presente em mais de 50% da lesão. Os tipos histológicos acessórios são os demais padrões encontrados em menor proporção20.

Os subtipos considerados agressivos são: CBC micronodular, infiltrativo, esclerodermiforme, basoescamoso e metatípico, incluindo tumores mistos com componente agressivo. Os subtipos não-agressivos são: CBC nodular e superficial4,5,7,8,15,21.

Para determinação da eficácia do trépano de 2 mm no diagnóstico dos subtipos do CBC, avaliou-se o grau de concordância entre a biópsia por trépano de 2 mm e o padrão-ouro. Compararam-se os resultados entre os pacientes dos dois grupos e calcularam-se os indicadores de sensibilidade, especificidade, valores preditivos positivos e negativos e acurácia. Foi realizada a análise de concordância Kappa. Para as variáveis quantitativas (idade, tempo de evolução, maior diâmetro, área do tumor) utilizou-se o teste de Mann-Whitney, e para as variáveis qualitativas (sexo, localização, acometimento ou não da margem palpebral), os testes de qui-quadrado ou exato de Fisher devido a não aderência dos dados à distribuição normal e/ou presença de heterogeneidade de variâncias.

O resultado concordante foi analisado por meio da análise de regressão logística para identificar os fatores associados. Utilizou-se o nível de significância de 5%. Os dados foram analisados pelo programa estatístico SPSS (Pacote Estatístico para Ciências Sociais) versão 18.

RESULTADOS

Foram incluídos 105 casos de CBC, sendo 44 no grupo 1 e 61 no grupo 2. A tabela 1 mostra as características dos dois grupos e os níveis de significância estatística (p-valor).

Tabela 1 Características dos pacientes e dos tumores no grupo 1 (biópsia em um sítio) e no grupo 2 (biópsia em dois sítios). 

Variável Grupo 1 Grupo 2 p-valor
Idade (Anos)* 67.95 67.05 0.610**
Gênero
Feminino 21 (47.7%) 33 (54.1%) 0.519***
Masculino 23 (52.3%) 28 (45.9%)
Tempo de evolução (Anos)* 2.38 1.84 0.049**
Maior diâmetro (mm)* 11.30 11.42 0.721**
Área (mm²)* 74.38 77.20 0.969**
Localização
Pálpebra inferior 29 (65.9%) 50 (82.0%) 0.094†
Pálpebra Superior 1 (2.3%) 3 (4.9%)
Canto Medial 10 (22.7%) 7 (11.%)
Canto Lateral 4 (9.1%) 1 (1.6%)
Acometimento da margem
Sim 27 (61.4%) 44 (72.1%) 0.245***
Não 17 (38.6%) 17 (27.9%)

* Média; ** Teste de Mann-Whitney; *** Teste de qui-quadrado; † Teste exato de Fisher

Para todas as variáveis, quantitativas e qualitativas, a distribuição entre os grupos foi semelhante (p-valor maior que 0.05), exceto para o tempo de evolução da doença, que apresentou p-valor de 0.049.

A tabela 2 compara os resultados encontrados tanto para a biópsia por trépano quanto pelo padrão-ouro no diagnóstico do subtipo agressivo de CBC, para ambos os grupos. A concordância no grupo 1 foi de 54.50% e, no grupo 2, de 73.80%, com diferença estatística (p-valor de 0.041) (Tabela 3). Os indicadores de desempenho são apresentados na tabela 4.

Tabela 2 Descrição dos resultados da biópsia por trépano e do padrão-ouro, para o diagnóstico do subtipo agressivo de CBC em ambos os grupos. 

Biópsia Padrão-ouro
n Frequência (%) n Frequência (%)
Grupo 1
Agressivos
CBC micronodular 3 6.82 7 15.91
CBC esclerodermiforme 8 18.18 8 40.91
CBC metatípico 2 4.55 0 0
CEC bem diferenciado 1 2.27 0 0
Não-agressivos
CBC nodular 25 56.82 16 38.64
CBC superficial 1 2.27 3 4.55
Ceratose actínica/ processo inflamatório 4 11.36 0 0
TOTAL 44 100 44 100
Grupo 2
Agressivos
CBC micronodular 2 3.28 5 8.20
CBC esclerodermiforme 15 24.59 18 29.51
CBC basoescamoso 3 4.92 1 1.64
CBC metatípico 5 8.20 13 21.31
Não-agressivos
CBC nodular 27 44.26 21 34.43
CBC superficial 0 0 3 4.92
Ceratose actínica/ processo inflamatório 9 14.75 0 0
TOTAL 61 100 61 100

CBC = Carcinoma basocelular; CEC = Carcinoma espinocelular

Tabela 3 Concordância entre biópsia por trépano e padrão-ouro no diagnóstico do subtipo agressivo de CBC em ambos os olhos. 

Concordante Total Grupo 1 Grupo 2 p-valor*
Sim 69 (65.70%) 24 (54.50%) 45 (73.80%) 0.041
Não 36 (34.30%) 20 (45.50%) 16 (26.20%)

* Teste de qui-quadrado.

Tabela 4 Indicadores de desempenho da biópsia por trépano no diagnóstico do subtipo agressivo de CBC em ambos os grupos. 

Indicadores Grupo 1 Grupo 2
Sensibilidade 44% (26.67% - 62.93%) 65.79% (49.89% - 78.79%)
Especificidade 68.42% (46.01% - 84.64%) 86.96% (67.87% - 95.46%)
VPP 64.71% (41.30% - 82.69%) 89.29% (72.80% - 96.29%)
VPN 48.15% (30.74% - 66.01%) 60.61% (43.68% - 75.32%)
Acurácia 54.55% (40.07% - 68.29%) 73.77% (61.56% - 83.16%)
Kappa 0.118 (0.158 - 0.385) 0.486 (0.248 - 0.723)

VPP = Valor preditivo positivo; VPN = valor preditivo negativo.

DISCUSSÃO

Os tumores palpebrais são os mais comuns na prática oftalmológica e o CBC representa pelo menos 90% de todos os casos17. Ocorre mais frequentemente em homens, após os 40 anos de idade, em pessoas de pele e olhos claros, cabelos ruivos, com história de exposição solar prolongada e queimadura solar durante a infância e em pessoas com fototipos de pele I, II e III de Fitzpatrick. História familiar e tratamento imunossupressor também são fatores de risco3, 6-8,22,23.

O aspecto clínico clássico do CBC é de pápula arredondada com coloração rósea ou perlácea, áreas mais elevadas (geralmente na periferia da lesão), depressão central e telangiectasias (Figura 2). A frequência do local de apresentação na pálpebra segue a ordem decrescente: pálpebra inferior, canto medial, pálpebra superior e canto lateral.

Figura 2 A) Aspecto clínico do CBC nodular; B) Histologia do CBC nodular corado com hematoxilina e eosina, mostrando ninho de células basalóides (magnificação de 40x). 

O CBC apresenta diferentes subtipos histológicos, e seus diferentes comportamentos clínicos são a base para o sistema de classificação da Organização Mundial da Saúde (OMS)4. São quatro grupos principais: nodular, micronodular, superficial e infiltrativo. O grupo nodular é subdividido em sólido, adenóide e cístico. Existem subtipos menos comuns, como o esclerodermiforme (ou morfeaforme - considerado por alguns autores como variante do infiltrativo), carcinoma basoescamoso (caracterizado por atipia escamosa associada ao CBC com maior tendência à recorrência e metástase), e o carcinoma metatípico (apresenta células num estágio entre as de um CBC e as de um Carcinoma Espinocelular [CEC])5,6,9.

O subtipo mais comum é o nodular (66.5%) (Figura 2), seguido pelo superficial, infiltrativo e micronodular. Muito comumente são encontrados mais de um subtipo na mesma lesão, sendo que a associação mais comum é dos subtipos nodular e micronodular3-6,8,21.

O CBC nodular tem menor tendência de infiltração profunda local e de recorrência que os demais21. Os subtipos infiltrativo e micronodular são considerados de alto risco pelo comportamento mais agressivo e tendência elevada de excisão incompleta e, consequentemente, de recorrência, principalmente na face onde as margens cirúrgicas são conservadoras. O subtipo superficial ocorre em pessoas mais jovens19,20,24,25. Os subtipos não-agressivos (superficial e nodular) são circundados por área de membrana basal contendo colágeno dos tipos IV e V com laminina, o que não acontece com os agressivos (micronodular, infiltrativo, esclerodermiforme e metatípico)8,15.

O tratamento de tumores palpebrais envolve uma série de fatores que podem influenciar em sua recorrência, como tamanho, localização, condições médicas associadas e tipo histológico. Tumores mais agressivos requerem margens cirúrgicas maiores e, em alguns casos, representam risco de metástase10.

O tratamento mais eficaz do CBC é a exérese cirúrgica, com análise de margens por congelação ou pela Cirurgia Micrográfica de Mohs (MMS). Os subtipos nodular e superficial são mais comumente removidos por completo (93.6 a 96.4%), enquanto o micronodular, infiltrativo e esclerodermiforme têm taxa mais alta de margens positivas para células tumorais (18.6 a 33.3%). Por isso, deve-se planejar margens cirúrgicas mais amplas para tais subtipos. A recorrência nesses casos pode chegar a 39%, enquanto que para tumores completamente excisados é cerca de 1% 5,21.

É importante obter margens livres e, ao mesmo tempo, preservar o máximo de tecido saudável para um bom resultado estético e funcional, mantendo-se a proteção e lubrificação do globo ocular. Subtipos agressivos requerem margens cirúrgicas mais amplas e acompanhamento pós-operatório mais rigoroso, enquanto lesões menos agressivas podem ser excisadas com margens menores ou tratadas clinicamente12,13,19,23,26. Alguns autores recomendam margem cirúrgica de 2 a 4 mm para tumores primários, e 5 a 10 mm para casos recorrentes e esclerodermiforme24.

Diversos métodos podem ser utilizados para o diagnóstico correto, dentre eles, a biópsia, que consiste em um procedimento simples e de grande aplicabilidade, e que permite, por meio da análise anatomopatológica, informações relevantes para estabelecer um diagnóstico da lesão. As técnicas incluem a tradicional por elipse, shave, por trépano e excisional27.

A biópsia por trépano foi utilizada pela primeira vez por Edward Keyes, em 1879. O trépano é um instrumento circular oco, de material descartável ou de aço inoxidável, com extremidade biselada e afilada, que pode ser de vários diâmetros (2 a 10 mm), através do qual obtém-se um fragmento da lesão, contendo todas as camadas da pele27.

Alguns estudos comparam o resultado entre a biópsia por trépano de 2 mm e por elipse ou shave e não encontraram diferença estatística11-13,15,19,23,26. É relatada acurácia de 80 a 85% para subtipo de CBC 11,12,26 e há concordância de 94% 19 entre a biópsia por trépano de 2 mm e a elipse. Carneiro et al. demonstrou acurácia de 90% para malignidade com um sítio de biópsia realizada por trépano de 2 mm em lesões palpebrais23. Desses relatos, apenas três estudaram tumores palpebrais12,13,23.

Em nosso estudo, encontramos maior acurácia no diagnóstico de agressividade do CBC com a biópsia por trépano de 2 mm em dois sítios. A concordância para a biópsia realizada em um sítio foi 54.5%, enquanto para dois sítios foi 73.80%, com diferença estatística (p-valor de 0.041). A taxa de falso negativo foi maior no grupo 1 (56% versus 34.21%). Além disso, no grupo 1 houve diagnóstico menos frequente que no grupo 2 do subtipo agressivo de CBC mais encontrado, o esclerodermiforme. E ainda, os indicadores de desempenho foram melhores para a biópsia por trépano em dois sítios.

A biópsia deve permitir ao cirurgião melhor planejamento cirúrgico. Dessa forma, a biópsia por trépano de 2 mm em dois sítios mostrou-se mais eficaz que um sítio no diagnóstico de lesões agressivas de CBC, permitindo melhor preparação cirúrgica e margem de segurança mais adequada, de maneira a proporcionar melhores resultados cosméticos e funcionais para a reconstrução do defeito após a exérese do tumor. Esses são fatores importantes em serviços onde não são disponíveis o exame por congelação intra-operatório ou MMS.

A biópsia por trépano apresenta vantagens que facilitam sua realização e conferem confiabilidade ao resultado. No presente estudo, as biópsias foram realizadas com trépano de 2 mm, assim, a área trepanada é pequena e não necessita de sutura. Isso facilita sua realização, em tempo reduzido, com boa cicatrização, baixa incidência de infecção e sangramento, geralmente sem defeito significativo, além de aumentar a aceitação pelo paciente em realizá-la. Também poupa tempo, material cirúrgico e recursos, e pode ser realizada em ambiente ambulatorial e de consultório, todos fatores importantes em serviços médicos onde existe dificuldade no agendamento cirúrgico e escassez de material12,19,23.

A principal limitação da técnica de biópsia por trépano de 2 mm é realmente o tamanho da amostra tecidual, o que pode comprometer a identificação do tipo ou subtipo histológico. A realização da biópsia por trépano em dois sítios procurou suprir a representatividade da lesão para incluir outros padrões histológicos. Existe a possibilidade de maceração do tecido se a manipulação não for adequadamente realizada com trépano afiado e pinça delicada. Esses problemas tendem a ocorrer principalmente em tumores que afetam a margem palpebral23.

Além da presença de mais de um subtipo tumoral em alguns casos, outro fator que pode contribuir para a não concordância entre a biópsia e a peça cirúrgica é a ação do processo inflamatório após o primeiro procedimento, pela resposta imune, com infiltrado linfocítico e apoptose. Swetter et al. mostraram que 24% das biópsias incisionais realizadas, com resultado positivo para CBC e CEC, não apresentaram tumor residual após a excisão cirúrgica da lesão14. Holmkvist et al. encontraram sinais de processo inflamatório e cicatricial nas secções da MMS em lesões submetidas anteriormente a biópsia incisional por trépano e por shave. Porém, não encontraram evidência de que esse processo tenha sido responsável pela erradicação do tumor25. Deve-se selecionar com cuidado o local da biópsia, evitando crostas, fissuras, erosões, escoriações e ulcerações. Para tumores de 1 a 4 mm de diâmetro, realizar a biópsia no centro ou excisar a lesão por completo. Para tamanhos maiores, selecionar a borda, a área mais espessada ou a com maior mudança na coloração, pois são as mais características do tumor.

Em conclusão, A biópsia por trépano de 2 mm em casos de CBC palpebral, realizada em dois sítios, permitiu maior acurácia no diagnóstico do subtipo agressivo desse tumor, quando comparada a sua realização em apenas um sítio, proporcionando ao cirurgião planejamento cirúrgico mais adequado.

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Fonte de financiamento: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES).

Recebido: 29 de Fevereiro de 2016; Aceito: 09 de Junho de 2016

Endereço para correspondência: Luiz Angelo Rossato E-mail: luiz_rossato@hotmail.com/ suzana.matayoshi@gmail.com

Conflito de interesse: nenhum.

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