Caracterização de sorotipos em linhagens do gênero Salmonella isoladas de diferentes afecções em animais domésticos

Caracterização de sorotipos em linhagens do gênero Salmonella isoladas de diferentes afecções em animais domésticos

Márcio G. Ribeiro^I; Marta C. Fernandes^I; Antonio C. Paes^I; Amanda K. Siqueira^I; José P.A.N. Pinto^I; Alexandre S. Borges^II

^IDepartamento de Higiene Veterinária e Saúde Pública, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade Estadual Paulista (Unesp), Distrito de Rubião Júnior s/n, Botucatu, SP18618-000, Brasil, Autor para correspondência: [e-mail]

^IIDepartamento de Clínica Veterinária, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Unesp, Botucatu, SP

RESUMO

Foram caracterizados os sorotipos, o perfil de sensibilidade microbiana e os achados clínico-epidemiológicos em 53 linhagens do gênero Salmonella isoladas de 41 cães, nove equinos e três bovinos, acometidos por diferentes manifestações clínicas entre 1997 e 2007. Salmonella Typhimurium (45,3%), Salmonella enterica (22,6%), Salmonella Enteritidis (7,5%), Salmonella enterica subsp enterica 4,5,12i (5,7%), Salmonella Newport (5,7%), Salmonella Dublin (3,8%), Salmonella Agona (3,8%), Salmonella Glostrup (3,8%), Salmonella Saintpaul (1,8%) foram os sorotipos encontrados. Ciprofloxacina (100,0%), norfloxacina (100,0%) e gentamicina (100,0%) foram os antimicrobianos mais efetivos, enquanto a maior resistência das linhagens foi observada para ceftiofur (28,5%) e florfenicol (7,0%). As linhagens foram isoladas de animais com enterite, infecção do trato urinário, septicemia, piometra, pneumonia e conjuntivite. Ressalta-se para o predomínio do sorovar Typhimurium nas diferentes manifestações da salmonelose nos animais. Destaca-se, também, a identificação de sorotipos nos animais que também são observados em casos de salmonelose em humanos.

Termos de Indexação: Salmonella, sorotipos, cão, bovino, equino, manifestações clínicas, perfil de sensibilidade microbiana.

ABSTRACT

The serotype characterization, antimicrobial susceptibility profile, and clinical-epidemiological findings were evaluated in 53 Salmonella spp. strains isolated from 41 dogs, nine horses and three cattle presenting different clinical manifestations between 1997 at 2007. Salmonella Typhimurium (45.3%), Salmonella enterica (22.6%), Salmonella Enteritidis (7.5%), Salmonella enterica subsp. enterica 4,5,12i (5.7%), Salmonella Newport (5.7%), Salmonella Dublin (3.8%), Salmonella Agona (3.8%), Salmonella Glostrup (3.8%), Salmonella Saintpaul (1.8%) were the more common serotypes. Ciprofloxacin (100.0%), norfloxacin (100.0%) and gentamicin (100.0%) were more effective drugs while resistance of isolates was observed to ceftiofur (28.5%) and florfenicol (7.0%). The strains were isolated from animals with enteritis, urinary tract infections, septicaemia, pyometra, pneumonia and conjuntivits. The results showed the high frequency of Salmonella Typhimurium serotype in different animals studied. The study highlighted also the presence of serotypes in our animals that also have been identified in humans with salmonellosis.

Index terms: Salmonella, serotypes, dogs, horses, cattle, clinical manifestations, antimicrobial profile.

INTRODUÇÃO

As infecções pelo gênero Salmonella em animais de produção e de companhia estão associadas a grande variedade de manifestações clínicas entéricas e extra-entéricas (Greene 2006, Radostits et al. 2007).

Diferentes sorotipos do microrganismo têm sido identificados em animais com salmonelose. Não existe espécie-especificidade na infecção dos animais pelos mais de 2000 diferentes sorotipos descritos para o microrganismo, embora evidências apontem certa seletividade de determinados sorotipos nas infecções em animais. No entanto, tem se observado o predomínio do sorovar Typhimurium na salmonelose em animais (Acha & Szyfres 2003, Quinn et al. 2005).

Salmonella sp. pode ser identificada na microbiota fecal de animais domésticos, com e sem sinais entéricos. Os animais eliminam o microrganismo de forma intermitente pelas fezes. A infecção dos animais ocorre predominantemente pelo consumo de alimentos e água contaminados por fezes ou pelo hábito da coprofagia manifestado pelos animais jovens, particularmente pelos potros. No entanto, outras vias como a umbilical, geniturinária e transplacentária também são observadas nas infecções em animais domésticos (Greene 2006, Radostits et al. 2007).

A viabilidade intracelular do microrganismo, a produção de citotoxinas, a presença de endotoxinas e a resistência aos antimicrobianos convencionais, figuram dentre os principais fatores de virulência associados às infecções pelos diferentes sorotipos de Salmonella em animais (Quinn et al. 2005, Ferreira & Campos 2008).

Este trabalho investigou a caracterização de sorotipos, o perfil de sensibilidade microbiana in vitro e os principais achados clínico-epidemiológicos em 53 linhagens do gênero Salmonella isoladas de animais domésticos com diferentes afecções.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram utilizadas no estudo 53 linhagens de Salmonella spp. isoladas de 41 cães, nove equinos e três bovinos com diferentes manifestações clínicas (enterite, infecção do trato urinário, piometra, septicemia, pneumonia e conjuntivite), encaminhadas ao Serviço de Enfermidades Infecciosas dos Animais da FMVZ-Unesp/ Botucatu, SP, entre 1997 e 2007. As amostras de fezes de animais sem sinais entéricos foram enviadas ao acaso. As amostras de fezes (colhidas diretamente do reto), sangue, secreção uterina, secreção ocular, urina e fragmentos de órgãos (pulmão, rins) dos animais foram cultivadas inicialmente nos meios convencionais de ágar sangue bovino (5%) desfibrinado e ágar MacConkey, em condições de aerobiose, a 37°C, mantidas por 72 horas. Colônias lactose negativas no ágar MacConkey sugestivas de Salmonella spp. foram submetidas ao ágar Salmonella-Shigella (ágar SS), mantido em condições de aerobiose, a 37°C, por 48 horas. Simultaneamente, fezes dos animais suspeitos foram semeadas no caldo seletivo tetrationato, em condições de aerobiose, a 37°C, por 12 horas, e re-cultivadas em ágar SS. Colônias de 1 a 2 mm de diâmetro com centro enegrecido no ágar SS, após 24 horas de incubação _ sugestivas do gênero Salmonella _, foram submetidas à caracterização bioquímica (Krieg & Holt 1984, Quinn et al. 1994) e a aglutinação gênero-específica em lâmina, utilizando soro polivalente comercial anti-Salmonella (Probac do Brasil¹). As 53 linhagens de Salmonella identificadas foram encaminhadas para caracterização de sorotipos (Popoff & Le Minor 1992) no Setor de Enterobactérias do Instituto Adolfo Lutz de São Paulo.

O perfil de sensibilidade microbiana foi realizado em 28 isolados utilizando a técnica de difusão com discos (CLSI 2005, 2006), frente aos seguintes antimicrobianos: ampicilina (10mg), ceftiofur (30mg), ciprofloxacina (5mg), enrofloxacina (5mg), florfenicol (30mg), gentamicina (10mg), norfloxacina (10mg) e sulfametoxazole/trimetoprim (25mg).

RESULTADOS

O cultivo microbiano dos diferentes fluidos orgânicos ou órgãos procedentes dos 53 animais revelou colônias de 1-2mm de diâmetro, acinzentadas, não-hemolíticas no meio de ágar sangue e colônias opacas, lactose-negativas no ágar MacConkey. No ágar SS foram observadas colônias com centro enegrecido, com 24 horas de incubação. A caracterização bioquímica das colônias procedentes do ágar SS e a presença de aglutinação em lâmina utilizando soro polivalente permitiram classificar as linhagens como pertencentes ao gênero Salmonella. Os Quadros 1, 2 e 3 apresentam a faixa etária, a afecção clínica e os sorotipos de Salmonella spp. identificados nos 53 animais estudados.

Da totalidade de linhagens isoladas dos animais, 30 foram provenientes de cães que apresentavam enterite e dois cães sem diarréia. Nestas 32 linhagens houve predominância de animais entre um a quatro meses de idade (29/32 = 90,6%) (Quadro 1). As demais nove estirpes procedentes de cães acometidos por afecções extra-entéricas (infecção de trato urinário - ITU, piometra, septicemia e conjuntivite), ocorreram predominantemente em animais acima de quatro anos de idade (Quadro 2). Das 41 linhagens isoladas de cães, 20 foram caracterizadas como sorotipo Salmonella Typhimurium, 11 Salmonella enterica subsp. enterica (duas linhagens Salmonella enterica 4,5,12i), quatro Salmonella Enteritidis e duas Salmonella Agona (Quadros 1-2).

Dentre as linhagens isoladas de animais de produção, nove foram da espécie equina e três da espécie bovina, predominantemente com idade inferior a um ano, apresentando principalmente quadro clínico de enterite. Nos bovinos foram isolados os sorotipos Salmonella Dublin e Salmonella Typhimurium. Nos equinos foram identificados os sorotipos Salmonella Typhimurium, Salmonella Saintpaul, Salmonella Newport, Salmonella enterica subsp. enterica 4,5,12i, e Salmonella Glostrup (Quadro 3). O Quadro 4 resume a ocorrência dos sorotipos de Salmonella identificados nos cães, bovinos e equinos. Salmonella Typhimurium, Salmonella enterica e Salmonella Enteritidis foram os sorotipos mais frequentes identificados nos 53 animais estudados.

O perfil de sensibilidade microbiana de 28 isolados de Salmonella revelou que ciprofloxacina (100%), norfloxacina (100%), gentamicina (100%), sulfametoxazole/trimetropim (96,4%) e ampicilina (89,3%) foram os antimicrobianos mais efetivos. As maiores taxas de resistência dos isolados foram observadas para o ceftiofur (28,5%) e florfenicol (7,0%) (Quadro 5).

DISCUSSÃO E CONCLUSÕES

Dentre as espécies domésticas estudadas houve predominância de sinais clínicos de enterite, particularmente em animais com idade inferior a quatro meses de idade. Tal susceptibilidade dos animais provavelmente está relacionada com a imaturidade do sistema imune nesta faixa etária, ao declínio da imunidade passiva adquirida pelo colostro, bem como a co-infecção com outros enteropatógenos (Greene 2006, Radostits et al. 2007), que podem maximizar os efeitos entéricos do gênero Salmonella em animais jovens.

Somente sete (7/53 = 13,2%) animais apresentavam idade superior a um ano de idade, notadamente das espécies canina e bovina. A ocorrência de salmonelose em animais adultos geralmente decorre de inadequadas situações de criação, que induzem aos estados imunossupressivos, incluindo superlotação, má nutrição, transporte, mudanças bruscas na dieta, acúmulo de dejetos e deficiente higienização do ambiente (Greene 2006, Radostits et al. 2007).

Nos animais de produção estes fatores predisponentes podem ser evitados com a adoção de práticas simples de manejo, que incluem ingestão adequada de colostro nas primeiras horas de vida dos recém-nascidos, correta anti-sepsia umbilical, retirada periódica de dejetos e desinfecção de ambientes, adequação da lotação de baias e piquetes, quarentena para animais recém adquiridos, vermifugação de animais jovens, vacinação de matrizes contra enteropatógenos (Escherichia coli, Rotavírus) e mudança gradual da dieta (Corrêa & Corrêa 1992, Radostits et al. 2007).

Dos 53 isolados do gênero Salmonella, 42 (77,8%) foram identificados em animais com enterite. Este achado também foi assinalado por outros autores (Corrêa & Corrêa 1992, Greene 2006, Radostits et al. 2007), que também apontaram maior ocorrência de afecções clínicas por Salmonella spp. em animais com distúrbios gastrentéricos. Tal achado certamente decorre da presença da bactéria na microbiota entérica dos animais, exercendo o seu efeito patogênico de forma oportunista, na presença de fatores predisponentes e/ou estados imunossupressivos impostos aos animais nos criatórios.

Nas manifestações extra-entéricas observadas dentre os 53 animais, as infecções geniturinárias em cães foram as que apresentaram maior frequência. O predomínio de ITU e piometra pelo gênero Salmonella em cães está em consonância com outros estudos (Grauer 1984, Ribeiro et al. 2003, Greene 2006), e pode ser justificado pela proximidade do reto com a genitália e/ou vias urinárias, favorecendo a infecção ascendente por patógenos de origem entérica, particularmente Salmonella sp. Em dois cães sem sinais entéricos foram isolados das fezes Salmonella Typhimurium e Salmonella entérica, caracterizando o estado de reservatório. A presença da bactéria nas fezes de animais assintomáticos também foi assinalada em estudos similares no Brasil (Giorgi 1982, Sobestiansky et al. 1999, Ribeiro et al. 2003) e em outros países (Greene 2006). Este resultado reforça a preocupação destes animais como mantenedores de linhagens patogênicas nos criatórios ou como prováveis fontes de infecção para outros animais e, inclusive, para humanos.

Salmonella Typhimurium e Salmonella Enteritidis foram os sorotipos mais frequentemente identificados nos cães. A alta ocorrência do sorotipo Typhimurium nos cães está em consonância com outros autores que também referem este sorotipo como o mais patogênico para animais de companhia, tanto nas manifestações entéricas quanto extra-entéricas (Greene 2006, Nelson & Couto 2009).

Nos animais de produção, Salmonella Typhimurium e Salmonella Dublin foram encontrados com maior frequência em bovinos, enquanto Salmonella Typhimurium, Salmonella Newport e Salmonella Glostrup em equinos. Ikeda et al. (1986), Hofer et al. (2000) e Radostits et al. (2007) também assinalaram a participação destes sorotipos em bovinos e equinos, denotando certa adaptabilidade a estas espécies animais, o que poderia justificar, em parte, a endemicidade da salmonelose por estes sorotipos nos criatórios de equinos e bovinos. Hofer et al. (2000) no Brasil também relataram a ocorrência dos sorotipos Typhimurium e Newport em equinos de abatedouro.

Ampicilina, ciprofloxacina, gentamicina, norfloxacina e sulfametoxazole/trimetoprim foram os antimicrobianos mais efetivos frente aos isolados. Este resultado é similar ao observado por outros autores, que encontraram sensibilidade em linhagens do gênero Salmonella isoladas de animais domésticos frente ao sulfametoxazole/trimetropim (Fox 1991), gentamicina (Wray et al. 1991, Alos et al. 1992, Luque et al. 1994) e ciprofloxacina (Chengappa et al. 1993). Em contraste, Ruiz et al. (1997) e Piddock et al. (1998) detectaram resistência às fluorquinolonas em linhagens de Salmonella sp. isoladas de animais domésticos no Reino Unido e Espanha, e atribuíram tal achado a utilização indevida destes fármacos na terapia de animais domésticos, o que favoreceria a pressão seletiva para linhagens multirresistentes do gênero Salmonella.

A maior resistência dos isolados foi constatada frente ao ceftiofur e florfenicol. Interessantemente, estes princípios ativos de antimicrobianos são de uso relativamente recente em medicina veterinária no Brasil e mostraram baixa efetividade frente às 53 linhagens. A presença de genes,para a produção de beta-lactamases foi descrita recentemente para linhagens resistentes ao ceftiofur (Frye & Fedorka-Cray 2007). Entre as décadas de 50 a 90 o cloranfenicol foi utilizado como fármaco de escolha para o tratamento da salmonelose em animais, mas em 1994, este antimicrobiano foi proibido na Europa para o uso em animais de produção. Em 1995, foi introduzido no mercado veterinário o florfenicol para uso em animais domésticos, da mesma família do cloranfenicol. Curiosamente, poucos anos depois já foi constatada a resistência cruzada para cloranfenicol e florfenicol em isolados de Salmonella Typhimurium (Arcangioli et al. 2000). A emergência de linhagens de Salmonella multirresistentes limita as opções de tratamento na salmonelose em humanos e animais. A presença de linhagens multirresistentes no presente estudo reforça a necessidade de realização de testes de sensibilidade microbiana previamente à instituição de protocolos terapêuticos na salmonelose em animais, com vistas a maximizar a efetividade dos fármacos.

A despeito da boa efetividade in vitro da maioria dos antimicrobianos frente aos isolados, a cura bacteriológica dos animais não é efetiva na grande maioria dos casos de salmonelose. Este fato pode ser creditado às diferenças de virulência dos sorotipos, carga infectante bacteriana, higidez do susceptível, co-infecção com doenças debilitantes ou imunossupressivas, liberação de endotoxinas e exotoxinas - que desencadeiam choque séptico e/ou endotóxico hiper-agudos, de difícil reversão terapêutica -, imaturidade do sistema imune em animais jovens, multirresistência da linhagem aos antimicrobianos convencionais e incapacidade dos fármacos em atingirem concentrações terapêuticas in vivo nos tecidos afetados (Ribeiro et al. 2003, Greene 2006, Radostits et al. 2007).

A salmonelose figura dentre as principais zoonoses em todo o mundo, decorrente das elevadas taxas de morbidade e mortalidade, somadas a dificuldade em se estabelecer o controle efetivo da doença. O desafio para os profissionais de saúde na adoção das ações de controle e profilaxia da doença é representado pelo grande número de fontes de infecção, compreendendo praticamente todos os animais vertebrados, muitos dos quais, fontes de proteína animal para os humanos (Hofer & Reis 1994).

Nas 53 linhagens identificadas, Salmonella Typhimurium foi encontrada em praticamente todos os animais, Salmonella Enteritidis em cães, Salmonella Dublin em bovinos, Salmonella Agona em cães, Salmonella Newport e Salmonella Glostrup em equinos. Estudos da salmonelose em humanos, têm registrado a participação destes sorotipos na doença em crianças (Asensi et al. 1994) e em adultos (Gil-Setas et al. 2002), bem como notificado Typhimurium como o segundo sorotipo em isolamento (Mohler et al. 2009), além de alertar para a emergência da doença em humanos pelo sorotipo Enteritidis (Altekruse et al. 1997, Acha & Szyfres 2003).

A similaridade entre os sorotipos identificados nos 53 animais estudados com os observados em casos da salmonelose em humanos, a proximidade de crianças com animais de companhia, aliado a emergência da doença por sorotipos comuns aos humanos e animais, reforça a necessidade de estudos de caracterização dos sorotipos de isolados obtidos de animais e de alimentos, como medida de vigilância epidemiológica, com vistas a subsidiar ações de controle e profilaxia na doença.

ACKNOWLEDGEMENTS

Ao Setor de Enterobactérias do Instituto Adolfo Lutz, São Paulo, SP, pela caracterização dos sorotipos.

Recebido em 29 de setembro de 2009

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Salmonella polivalente® Probac do Brasil, Produtos Bacteriológicos Ltda, São Paulo, SP

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Abr 2010
• Data do Fascículo
  Fev 2010