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Pesquisa Veterinária Brasileira

Print version ISSN 0100-736XOn-line version ISSN 1678-5150

Pesq. Vet. Bras. vol.37 no.6 Rio de Janeiro June 2017

http://dx.doi.org/10.1590/s0100-736x2017000600004 

ANIMAIS DE PRODUÇÃO

Investigação sorológica de Rickettsia rickettsii e Coxiella burnetii em caprinos e ovinos no entorno do Parque Nacional da Serra das Confusões, Piauí

Infection survey of Rickettsia rickettsii and Coxiella burnetii in sheep and goats from National Park of Serra das Confusões, Piauí

Maíra F. Guimarães2 

Andreina de C. Araujo2 

Davi P. Freire2 

Dália M.R. Machado2 

Nara N.V.M. Martins2 

Jonas Moraes-Filho3 

Mauricio C. Horta2  * 

2 Laboratório de Doenças Parasitárias, Universidade Federal do Vale do São Francisco (Univasf), Rodovia BR-407 Km 12, Lote 543, Projeto de Irrigação Senador Nilo Coelho s/n, C1, Petrolina, PE 56300-990, Brasil.

3 Departamento de Medicina Veterinária Preventiva e Saúde Animal, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo (USP), Av. Prof. Orlando Marques de Paiva 87, São Paulo, SP 05508-270, Brasil.

RESUMO:

As doenças causadas por bactérias dos gêneros Rickettsia e Coxiella possuem como vetores artrópodes hematófagos, na sua maioria carrapatos, que atuam diretamente na transmissão de patógenos responsáveis por enfermidades de grande impacto na medicina veterinária e humana. O presente estudo objetivou realizar uma investigação sorológica de Rickettsia rickettsii e Coxiella burnetii em caprinos e ovinos criados no entorno do Parque Nacional da Serra das Confusões (PNSC), localizado no estado do Piauí, região nordeste do Brasil. Amostras de soro de 202 caprinos e 153 ovinos foram testadas pela Reação de Imunofluorescência Indireta (RIFI) para detecção de anticorpos anti-R. rickettsii e anti-C. burnetii, sendo consideradas positivas quando apresentaram títulos ≥ 64. Carrapatos em fase de parasitismo foram coletados e identificados. Todas as amostras de caprinos e ovinos foram soronegativas para antígenos de R. rickettsii. Foi verificado soropositividade em 2% (3/153) das amostras de ovinos para C. burnetii, com títulos variando de 64 a 4.096. As amostras de caprinos não foram reagentes ao referido antígeno. Não foi observado parasitismo em caprinos por carrapatos. No total, foram coletados 56 carrapatos parasitando 15 ovinos (9,8%), todos identificados como Rhipicephalus microplus. O estudo demonstrou a ausência de anticorpos anti-R. rickettsii nas amostras de caprinos e ovinos, ausência de anticorpos anti-C. burnetii em caprinos; e possibilitou o primeiro relato da ocorrência sorológica de C. burnetii em ovinos nesta região do Brasil.

TERMOS DE INDEXAÇÃO: Febre Maculosa; Febre Q; caprinos; ovinos; Imunofluorescência Indireta

ABSTRACT:

The diseases caused by bacteria from the genera Rickettsia and Coxiella have hematophagous arthropods as vectors, mostly by ticks, which act directly on the transmission of pathogens that are responsible for diseases with major impact on veterinary and human medicine. The present study aimed to survey the infection of Rickettsia rickettsii and Coxiella burnetii in sheep and goats surrounding in the National Park of Serra das Confusões (NPSC), located in the state of Piauí, Northeast of Brazil. Serum samples from 202 goats and 153 sheep were tested by Indirect Immunofluorescence Assay (IFA) for the detection of antibodies against R. rickettsii and C. burnetii. The samples were considered positive when they showed titers ≥ 64. Ticks in parasitic stage were collected and identified. All samples from sheep and goats were seronegative for R. rickettsii. Seropositivity was verified in 2% (3/153) of the samples of sheep for C. burnetii, with titers ranging from 64 to 4096. The serum samples obtained from goats were seronegative to the above antigens. In total, 56 ticks were collected from 15 sheep (9.8%) all identified as Rhipicephalus microplus. The study demonstrated absence of infection by R. rickettsii in samples of sheep and goats, absence of infection of C. burnetii in goats; and the first report of serological occurrence of C. burnetii in sheep in this region of Brazil.

INDEX TERMS: Spotted Fever; Q Fever; goats; sheep; Indirect Immunofluorescence

Introdução

As doenças causadas por bactérias dos gêneros Rickettsia e Coxiella, ambas Gram negativas e intracelulares obrigatórias, possuem como vetores artrópodes hematófagos, na sua maioria carrapatos, que atuam diretamente na transmissão de patógenos responsáveis por enfermidades de grande impacto na medicina veterinária e humana (Renvoisé et al. 2009, Angelakis & Raoult 2010). Animais silvestres e animais de produção estão frequentemente expostos às diferentes espécies de carrapatos, podendo compartilhar estes ectoparasitas em áreas antrópicas adjacentes a ambientes preservados, o que demonstra a alta habilidade desses vetores de se desenvolverem em diferentes hospedeiros e de se adaptarem a ambientes diversificados (Szabó et al. 2001).

As riquétsias do Grupo da Febre Maculosa (GFM) são transmitidas por carrapatos e responsáveis pela ocorrência de doenças exantemáticas em seres humanos, mundialmente conhecidas como febre maculosa (Parola et al. 2005). Na natureza, a manutenção do ciclo das riquétsias é garantida pela capacidade dos carrapatos atuarem como vetores de reservatórios e/ou amplificadores (Parola et al. 2005). A maioria destes carrapatos pertence à família Ixodidae, especialmente ao gênero Amblyomma. Entre as espécies do GFM, Rickettsia rickettsii é a mais patogênica, responsável pelas riquetsioses mais letais do mundo (Galvão et al. 2005, Labruna et al. 2009). No Brasil, a doença causada por R. rickettsii é chamada de febre maculosa brasileira (FMB). Amblyomma cajennense e A. aureolatum são considerados os principais vetores de R. rickettsii no Brasil (Pinter et al. 2008, Ogrzewalska et al. 2012, Krawczak et al. 2014). A partir de estudos morfológicos e genéticos realizados por Nava et al. (2014), foi proposto uma reclassificação do táxon A. cajennense (antes considerado uma única espécie), indicando um complexo de pelo menos seis espécies. Recentemente, Martins et al. (2016) demonstraram a ocorrência no Brasil de apenas duas espécies do complexo A. cajennense (A. cajennense senso stricto e A. sculptum), estando o A. sculptum confirmado em quatro estados do nordeste (Bahia, Maranhão, Pernambuco e Piauí). Os carrapatos do complexo A. cajennense parasitam um grande número de espécies de mamíferos, aves e o homem (Vieira et al. 2004, Martins et al. 2016). Amblyomma aureolatum, na fase adulta, costuma parasitar carnívoros domésticos e silvestres, bem como, em seus estágios imaturos, aves e roedores silvestres (Barros-Battesti et al. 2006, Pinter et al. 2008). Casos de febre maculosa foram relatados em seres humanos principalmente na região sudeste e sul, mas a doença já foi observada em outras regiões do país. A doença foi relatada no Nordeste, nos estados do Ceará e Bahia, embora associada à infecção por Rickettsia parkeri, espécie menos patogênica (Spolidorio et al. 2010, Silva et al. 2011).

O gênero Coxiella é formado por uma única espécie descrita, Coxiella burnetii, que causa uma importante zoonose conhecida como Febre Q (Agerholm 2013). No Brasil a doença é considerada emergente, e apesar de sua grande importância, seja econômica ou como zoonose, é ainda pouco diagnosticada (Siciliano et al. 2008). Várias espécies animais constituem reservatórios naturais do agente, podendo incluir animais domésticos, silvestres e diferentes espécies de carrapatos. Estes artrópodes são os reservatórios naturais mais amplamente conhecidos, sendo os vetores primários na transmissão da bactéria às espécies animais (Stoker & Marmion 1955, Parreira 2008). Os ruminantes (caprinos, ovinos e bovinos) são considerados os principais reservatórios no ambiente doméstico (Vanderburg et al. 2014). A infecção nos animais (Coxielose) é geralmente assintomática, porém pode causar desordens reprodutivas em ruminantes domésticos (caprinos, ovinos e bovinos), tais como aborto, morte fetal, metrite, endometrite e infertilidade (Palmer et al. 1983, Gürtler et al. 2014).

Dados sobre a ocorrência de R. rickettsii e C. burnetii em caprinos e ovinos no Brasil são escassos ou ausentes e muito ainda há de ser esclarecido sobre a participação dos animais de produção no ciclo epidemiológico desses patógenos. O presente estudo objetivou realizar uma investigação sorológica de Rickettsia rickettsii e Coxiella burnetii em caprinos e ovinos criados no entorno do Parque Nacional da Serra das Confusões (PNSC), localizado no estado do Piauí, região nordeste do Brasil.

Material e Métodos

Este estudo foi realizado entre maio e dezembro 2013 no entorno do Parque Nacional da Serra das Confusões (PNSC), importante Unidade de Conservação do Bioma Caatinga, com área total de 823.435 ha, localizado no sudeste do estado do Piauí (9°27’ 9°31’ Sul; 43°05’ 43°56’ Oeste), Brasil. O entorno do PNSC foi adotado como local de estudo por representar uma área do bioma Caatinga pouco explorada, próximo à reserva legal do parque, onde não existem registros da ocorrência de Febre Maculosa e Febre Q. O critério de amostragem consistiu em coletar o número máximo de amostras dos animais de cada propriedade, o que correspondeu em quase sua totalidade a amostragem utilizada. Desta forma, a pesquisa avaliou amostras de soro de 202 caprinos (32 machos e 170 fêmeas) e 153 ovinos (23 machos e 130 fêmeas), com idades superiores a seis meses, sem padrão racial definido, criados em sistema extensivo ou semi-extensivo de produção, provenientes de 36 propriedades rurais de nove localidades adjacentes ao PNSC (Barreiro, Cajueiro, Capim, Serrinha, Engenho Novo, Novo Araçá, Japecanga, Mundo Novo e Pendangas), pertencentes aos municípios de Guaribas, Cristino Castro e Caracol.

As amostras de sangue dos caprinos e ovinos foram obtidas pela venopunção da jugular, utilizando tubos sem anticoagulante, por meio do sistema de coleta a vácuo. As amostras foram mantidas em temperatura ambiente até a retração do coágulo, e posteriormente armazenadas em caixas isotérmicas até a centrifugação. Para obtenção do soro as amostras foram centrifugadas (3.600g/10 minutos), armazenadas em microtubos de 1,5 mL, identificadas e estocadas a -20°C até a realização da técnica sorológica.

As amostras de soro de caprinos e ovinos foram submetidas à Reação de Imunofluorescência Indireta (RIFI) para detecção de anticorpos anti-Rickettsia rickettsii e anti-Coxiella burnetii. Para tanto, lâminas contendo antígenos específicos de R. rickettsii (cepa Taiaçu) e C. burnetii foram produzidas no laboratório de Doenças Parasitárias da Faculdade de Medicina Veterinária da Universidade de São Paulo - FMVZ/USP. A técnica foi realizada de acordo com protocolo descrito por Horta et al. (2004) para detecção de anticorpos anti-R. rickettsii e de acordo Reeves et al. (2006) para detecção de anticorpos anti-C. burnetii. Assim, alíquotas de soro foram diluídas a partir de 1:64 em PBS (0,1M, pH 7,2) e depositadas sobre lâminas contendo os referidos antígenos. As lâminas foram incubadas em câmera úmida a 37ºC por 30 minutos e posteriormente lavadas com PBS (0,1M, pH 7,2), ficando em repouso até a completa secagem. A cada lâmina foi adicionado, em diferentes diluições para cada espécie avaliada, conjugado específico [ovinos (anti-IgG sheep) e caprinos (anti-IgG goat)] marcado com isotiocianato de fluoresceína (FITC). Em seguida, as lâminas foram novamente incubadas (37ºC/30 minutos), lavadas, coradas com azul de Evans e colocadas para secar em câmara escura (Walker et al. 1992). Após completa secagem, as lâminas foram montadas com glicerina tamponada e lamínula, e a leitura realizada em microscópio de imunofluorescência (Olympus BX53), com objetiva de 40x, sendo consideradas sororreagentes as amostras com títulos ≥ 64. As amostras positivas foram submetidas a diluições seriadas até se chegar ao último título verificado.

Paralelamente, os caprinos e ovinos foram inspecionados para pesquisa de carrapatos em fase parasitária. Os espécimes de carrapatos foram colhidos manualmente e acondicionados em microtubos de 1,5 mL contendo álcool absoluto para conservação e posterior identificação taxonômica. As fêmeas ingurgitadas e carrapatos em estágios imaturos (larvas e ninfas) foram acondicionados em frascos plásticos secos, vedados com tampa contendo pequenos orifícios, a fim de permitir a aeração dos artrópodes. Estes foram mantidos em estufa artesanal até serem transportados para o Laboratório de Parasitologia e Doenças Parasitárias da Universidade Federal do Vale do São Francisco (UNIVASF), onde foram transferidos para estufa B.O.D. por 72 horas a 25ºC, para promover as ecdises. Os carrapatos foram identificados taxonomicamente utilizando-se chave dicotômica e pictórica descrita por Aragão & Fonseca (1961).

Resultados

Não foram detectados anticorpos anti-R. rickettsii nas amostras de soro de caprinos e ovinos. As 202 amostras de caprinos foram soronegativas para C. burnetii. Foi confirmada a presença de anticorpos anti-C. burnetii na espécie ovina, sendo que das 153 amostras de soro de ovinos (23 machos e 130 fêmeas), três mostraram-se reagentes, com percentual de soropositividade de 2% e títulos variando de 64 a 4.096 (Quadro 1). Apenas um ovino soropositivo foi encontrado parasitado por carrapatos.

Quadro 1. Número de caprinos e ovinos reativos à antígenos de Rickettsia rickettsii e Coxiella burnetii, com título de anticorpos ≥ 64 pela Reação de Imunofluorescência Indireta (RIFI) no entorno do Parque Nacional da Serra das Confusões (PNSC), Piauí 

Localidades no entorno
do PNSC
Município Nº de animais reativos à RIFI/
Nº de animais testados -
Rickettsia rickettsii
Nº de animais reativos à RIFI/
Nº de animais testados -
Coxiella burnetii
Caprinos Ovinos Caprinos Ovinos
Barreiro Guaribas 0/11 0/0 0/11 0/0
Cajueiro Guaribas 0/24 0/8 0/24 0/8
Capim Guaribas 0/38 0/0 0/38 0/0
Serrinha Guaribas 0/16 0/0 0/16 0/0
Engenho Novo Cristino Castro 0/8 0/7 0/8 0/7
Novo Araçá Cristino Castro 0/23 0/7 0/23 0/7
Japecanga Cristino Castro 0/10 0/30 0/10 2/30
Mundo Novo Caracol 0/9 0/59 0/9 1/59
Pendangas Caracol 0/63 0/42 0/63 0/42
Total 0/202 0/153 0/202 3/153

Não foi observada a presença de carrapatos nos caprinos. A frequência de parasitismo verificada em ovinos correspondeu a 7,8% (12/153), sendo coletado um total de 56 carrapatos em diferentes estágios parasitários (2 larvas, 20 ninfas, 32 fêmeas e 2 machos), todos identificados como Rhipicephalus microplus (Quadro 2).

Quadro 2. Carrapatos em fase parasitária encontrados em caprinos e ovinos no entorno do Parque Nacional da Serra das Confusões (PNSC), Piauí 

Localidades no
entorno do PNSC
Municípios Nº de animais/
Nº de animais
parasitados
Nº de carrapatos
coletados/Nº de
animais parasitados
Espécie de
carrapato
identificada
Caprinos Ovinos Caprinos Ovinos
Barreiro Guaribas 11/0 0/0 0/0 0/0 -
Cajueiro Guaribas 24/0 8/2 0/0 5/2 R. microplus
Capim Guaribas 38/0 0/0 0/0 0/0 -
Serrinha Guaribas 16/0 0/0 0/0 0/0 -
Engenho Novo Cristino Castro 8/0 7/0 0/0 0/0 -
Novo Araçá Cristino Castro 23/0 7/0 0/0 0/0 -
Japecanga Cristino Castro 10/0 30/10 0/0 51/10 R. microplus
Mundo Novo Caracol 9/0 59/0 0/0 0/0 -
Pendangas Caracol 63/0 42/0 0/0 0/0 -
TOTAL 202/0 153/12 0/0 56/12

Discussão

Os caprinos e ovinos avaliados no presente estudo eram criados em sistema extensivo ou semi-extensivos, tendo acesso direto às áreas de Caatinga limitantes à divisão do PNSC, o que favorece a exposição destes aos ectoparasitas e patógenos existentes no meio silvestre. Os animais silvestres apresentam relevante papel, pois muitas vezes são os responsáveis pela manutenção de agentes patogênicos na natureza, podendo infectar humanos e animais domésticos. Segundo Szabó et al. (2001), animais domésticos que entram em áreas de mata ou compartilham o mesmo ambiente com a fauna silvestre podem apresentar infestações mistas por diferentes espécies de carrapatos, ficando consequentemente susceptíveis a infecção por patógenos.

Os carrapatos são importantes reservatórios de Rickettsia spp. e Coxiella burnetii na natureza. Essa capacidade deve-se ao fato de que em todos os estágios evolutivos esses artrópodes podem permanecer infectados por longos períodos à espera de um hospedeiro susceptível (Labruna et al. 2009). Neste estudo, o carrapato R. microplus foi a única espécie verificada parasitando ovinos, sendo este o principal carrapato que afeta o rebanho bovino brasileiro. A presença desta espécie em ovinos pode ser explicada pelo parasitismo acidental, oriundo do convívio com bovinos em áreas rurais (Szabó et al. 2001). De fato, os caprinos e ovinos amostrados neste estudo compartilhavam o mesmo ambiente que bovinos criados também extensivamente, o que favoreceu o parasitismo por essa espécie de carrapato. A ausência de outras espécies de carrapatos não implica que R. microplus seja a única espécie a parasitar ovinos nessa região. No Brasil, Amblyomma parvum pode ser encontrado parasitando pequenos ruminantes (Suassuna-Bezerra et al. 2010), e está associado ao parasitismo em animais silvestres (Martins et al. 2004, Cançado et al. 2008, Horta et al. 2011). Embora a infestação de pequenos ruminantes por A. parvum não tenha sido observada no presente estudo, a proximidade dos locais de criação de caprinos e ovinos com as áreas do parque, bem como o fato destes animais adentrarem na mata, propiciam condições favoráveis para uma possível infestação dos rebanhos por essa espécie de carrapato, principalmente em seus estágios imaturos (larvas e ninfas), os quais apresentam baixa especificidade parasitária. A ocorrência de A. parvum de vida livre e em fase de parasitismo em humanos foi confirmada na região de estudo (Horta M.C., dados não publicados). O ectoparasitismo por carrapatos em animais de produção está associado muitas vezes a perdas econômicas, relacionadas à manifestação de doenças, bem como ao efeito direto da infestação desses vetores, resultantes de lesões cutâneas e espoliação sanguínea (Fonseca et al. 2009).

A ausência de anticorpos anti-R. rickettsii nas amostras de caprinos e ovinos verificada neste estudo não descarta a possibilidade de infecção riquetsial nessas espécies. A não reatividade para antígenos de R. rickettsii pode ser justificada pela ausência de carrapatos vetores parasitando os animais. Apenas a espécie R. microplus foi observada parasitando ovinos, sendo esta não incriminada na transmissão de riquétsias. Até o momento não existem relatos na literatura brasileira sobre a participação de pequenos ruminantes na epidemiologia das riquetsioses, entretanto, estudos realizados em outros países demonstram a participação de caprinos e ovinos como hospedeiros potenciais de algumas espécies de riquétsias do grupo da febre maculosa (Ortuño et al. 2012, Kelly et al. 2010, Maina et al. 2014).

Em contrapartida, estudos soroepidemiológicos relacionados à infecção por Rickettsia sp. em pequenos mamíferos silvestres vêm sendo realizados no Brasil com prevalências expressivas. Dantas-Torres et al. (2012) encontraram prevalência de Rickettsia spp. em 68,8% dos pequenos mamíferos silvestres encontrados em áreas de Mata Atlântica, Pernambuco. Milagres et al. (2013) verificaram soropositividade para R. rickettsii em 28,2% dos roedores silvestres capturados em Santa Cruz do Escalvado e em 23% dos roedores capturados em Pingo D’Água, Minas Gerais. Esses estudam possibilitam compreender o papel da fauna silvestre na circulação do agente etiológico e a possível transmissão para animais domésticos e humanos quando confirmada a presença do vetor.

É relevante ressaltar que devido à importância dos caprinos e ovinos para o semiárido brasileiro, principalmente pelo estreito convívio com o homem e outros animais domésticos, faz-se necessário que novos estudos sejam realizados a fim de verificar a possível infecção nesses animais.

Vários carrapatos são incriminados como vetores de C. burnetii para animais, incluindo os carrapatos do gênero, Rhipicephalus (Gürtler et al. 2014). A presença de C. burnetii em R. microplus aponta este como potencial vetor de C. burnetii para hospedeiros ruminantes, porém mais estudos são necessários para estabelecer melhor a existência de simbiose e avaliar a competência vetorial dessa espécie de carrapato (Andreotti et al. 2011). Entretanto, a transmissão da infecção nos animais pode ocorrer por difusão aérea do agente, por contaminação por fezes, leite, placenta, líquidos expelidos durante o parto, e produtos de abortamento de animais infectados (Palmer et al. 1983), sendo os próprios ruminantes domésticos os principais reservatórios primários do agente (Van den Brom et al. 2015).

A soroprevalência de anticorpos anti-C. burnetii verificada (2%), mesmo considerada baixa, indicou a exposição de ovinos à C. burnetii, demonstrando a circulação desta bactéria nos rebanhos ovinos da região, contudo, esse fato não confirma infecção nos animais positivos, embora um animal tenha apresentado alto título de anticorpos (4096). Pesquisas sobre a prevalência da infecção em caprinos e ovinos no Brasil são escassos. Estudos soroepidemiológicos realizados em outros países (Espanha, Alemanha, Irã) e no continente africano relataram prevalência da infecção por C. burnetii variando entre 11 a 74% (Ruiz-Fons et al. 2010, Hilbert et al. 2012, Esmaeli et al. 2013, Vanderburg et al. 2014).

Apenas um ovino sororreativo foi encontrado parasitado por R. microplus, não permitindo estabelecer uma correlação segura entre a ocorrência do vetor e a presença de anticorpos nas amostras soropositivas, ainda que a presença do carrapato R. microplus em outros animais do mesmo rebanho sugira uma possível transmissão de C. burnetii. Mesmo não sendo verificada a presença de anticorpos anti-C. burnetii em caprinos, não se descarta a possível infecção nestes animais como parte do ciclo doméstico da C. burnetii. Segundo Dorko et al. (2009), alguns animais eliminam C. burnetii antes do desenvolvimento de anticorpos e alguns animais nunca soroconvertem, o que representa maior risco de exposição à infecção e nem sempre indica ausência da mesma nas espécies avaliadas.

O presente trabalho é o primeiro estudo realizado sobre a soroprevalência de R. rickettsii e C. burnetii em ruminantes domésticos nesta região do país. Os resultados obtidos são fundamentais para ampliar o conhecimento sobre essas doenças em diferentes regiões geográficas, levantando dados sobre a participação de novos hospedeiros e ocorrência desses agentes em áreas não endêmicas. Novos estudos são necessários a fim de se conhecer melhor a participação das espécies caprina e ovina na epidemiologia da febre Maculosa e da Febre Q, doenças essas que causam grande impacto a saúde humana e animal.

Conclusão

O estudo demonstrou a ausência de anticorpos anti-Rickettsia rickettsii nas amostras de caprinos e ovinos, ausência de anticorpos anti-Coxiella burnetii em caprinos,e posssibilitou o primeiro relato da ocorrência sorológica de C. burnetiii em ovinos nesta região do Brasil.

Agradecimentos

Nossos agradecimentos ao Instituto Chico Mendes (ICMBio) pela autorização e fornecimento de dados sobre a área estudada; à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo auxílio financeiro para o desenvolvimento do trabalho (230/2012) e bolsa de pós-graduação (M.F. Guimarães).

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Recebido: 20 de Agosto de 2015; Aceito: 23 de Dezembro de 2016

*Autor para correspondência. horta.mc@hotmail.com

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