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Pesquisa Veterinária Brasileira

versão impressa ISSN 0100-736Xversão On-line ISSN 1678-5150

Pesq. Vet. Bras. vol.38 no.6 Rio de Janeiro jun. 2018

http://dx.doi.org/10.1590/1678-5150-pvb-4859 

ANIMAIS DE PRODUÇÃO

Infecção das brânquias de tilápia do Nilo (Oreochromis niloticus) por Myxosporea

Infection of the gills of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) by Myxosporea

Ricardo José Teixeira2 

Jorge C. Eiras3 

Diva D. Spadacci-Morena4 

José Guilherme Xavier2 

Maria Anete Lallo2  * 

2 Programa de Patologia Ambiental e Experimental, Universidade Paulista (Unip), Rua Dr. Bacelar 1212, 4º andar, São Paulo, SP 04026-002, Brasil.

3 Departamento de Biologia, Faculdade de Ciências, Universidade do Porto, Rua do Campo Alegre s/n, Edifício FC4, 4169-007 Porto, Portugal.

4 Laboratório de Fisiopatologia, Instituto Butantã, Av. Vital Brasil 1500, São Paulo, SP 05503-900, Brasil.


RESUMO:

Neste estudo, 85 tilápias do Nilo (Oreochromis niloticus Linnaeus, 1758) foram coletadas em um lago de pesca recreativa (n = 35) e no lago do parque do Ibirapuera (n = 50), ambos localizados na cidade de São Paulo. Após a eutanásia, as brânquias dos peixes foram examinadas a fresco e por técnicas histológicas para identificar mixosporídeos. Foram observados mixosporídeos somente nos peixes capturados no lago de pesca recreativa com prevalência de 45,7% (16/35). Os esporos de Henneguya sp. foram encontrados em esfregaços a fresco (11,4%, 4/35). A prevalência de Myxobolus sp. foi de 34,3% (12/35), sendo os plasmódios deste gênero identificados de acordo com a localização nas brânquias, no epitélio (75%, 9/12), nos vasos sanguíneos (16,2%, 2/12), e na musculatura branquial (0,8%, 1/12). A presença de mixosporídeos estava relacionada com hiperplasia epitelial, fusão das lamelas, hiperplasia de células mucosas, reação inflamatória e outras alterações patológicas. Assim conclui-se que as prevalências de Myxobolus sp. e Henneguya sp. nas brânquias de O. niloticus foram altas e estavam associadas à lesões histopatológicas significantes, o que evidencia a importância desses cnidários patogênicos para as culturas peixes.

TERMOS DE INDEXAÇÃO: Brânquias; tilápia do Nilo; Oreochromis niloticus; Myxosporea; Henneguya; mixosporídeos; Myxobolus sp.; peixe; parasitoses

ABSTRACT:

In this study, 85 Nile tilapia (Oreochromis niloticus Linnaeus, 1758) were collected in recreational fishing lake (n=35) and Lake Ibirapuera Park (n=50), both located in the city of São Paulo. After euthanasia, the fish gills were examined fresh and after histological techniques for the presence of myxosporea. Myxosporeans were observed only in recreational fishing lake with a prevalence of 45.7% (16/35). Henneguya sp. (11.4%, 4/35) and Myxobolus sp. (34.3%, 12/35) were myxosporeans observed in this study. Spores of Henneguya sp. were found in smears fresh gills. The plasmodium of Myxobolus found was of the types epithelial (75%, 9/12), vascular (16.2%, 2/12), and muscle, muscle located in the gills (0.8%; 1/12). The presence of myxosporea was related to epithelial hyperplasia, fusion of lamellae, hyperplasia of mucous cells, inflammation and other pathological changes. Thus it is concluded that prevalence of Myxobolus sp. and Henneguya sp. in gills of O. niloticus was high and was associated with significant histopathological lesions, which highlights the importance of these protozoa to fish cultures.

INDEX TERMS: Gills; Nile tilapia; Oreochromis niloticus; Myxosporea; fish; Henneguya sp.; myxosporidia; Myxobolus sp.; parasitoses

Introdução

Oreochromis niloticus (Linnaeus 1758), popularmente conhecida como tilápia do Nilo é uma importante espécie de peixe de água doce que naturalmente ocorre nos rios da costa de Israel e da África (El Sayed 2006). Este peixe foi introduzido em muitos países para a piscicultura comercial, chegando ao Brasil na década de 1970 (Watanabe et al. 2002). A importância da criação de tilápias na piscicultura brasileira está relacionada com as características fisiológicas dessa espécie que incluem a tolerância a variações climáticas, adaptabilidade a diferentes salinidades, oxigenação da água, superpopulação, e ainda a resistência às doenças e infecções (El Sayed 2006), ainda se destaca a adesão dos consumidores brasileiros ao sabor de sua carne.

Myxosporea compreende uma classe de cnidários que parasita invertebrados e vertebrados, particularmente os peixes, sendo frequentemente fatal para o hospedeiro (Molnár 2002). Vários mixosporídeos patogênicos são identificados nas pisciculturas, um exemplo é Myxobolus koi, que em infecções maciças de brânquias de carpas determina hipertrofia epitelial e fusão de lamelas, com congestão e inflamação após a ruptura de plasmódios (Rukyani 1990). Os danos causados nas brânquias resultam em problemas respiratórios, com comprometimento do desenvolvimento e sobrevivência dos animais infectados, causando aumento da morbidade e mortalidade de peixes em criações comerciais (Roberts 2012).

Existem vários mixosporídeos descritos em tilápias do Nilo, mas a identificação nas brânquias é menos frequente. O gênero Myxobolus foi identificado nas brânquias de tilápia e as espécies descritas incluem M. branchiophilus encontrado no Egito (Abdel-Ghaffar et al. 2008b), M. fotoi e M. camerounensis na República de Camarões (Fomena et al. 1993). No estudo de Nchoutpouen et al. (2011) sobre a infecção em O. niloticus de criações comerciais ou selvagens no oeste da República de Camarões, as espécies M. kainjiae, M, sarigi, M. tilapiae, M. equarotialis, M. agolus, M. brachysporus, M. camerounensis, M. heterosporus e M. israelensis foram encontradas em vários órgãos, incluindo as brânquias, fígado, gônadas, opérculo, pele, baço e olhos. No Egito (Mohammed et al. 2012) e na Nigéria (Bichi & Dawaki 2010) também foram encontradas espécies não identificadas de Myxobolus sp. nas brânquias.

Henneguya é outro gênero de mixosporídeos descrito em O. niloticus.Abdel-Ghaffar et al. (2008a) reportaram infecção por H. suprabranchiae nas brânquias de exemplares de tilápia capturados em afluente do rio Nilo e Ranzani-Paiva et al. (2005) observaram Henneguya sp. nas brânquias de O. niloticus criados no Brasil.

Levando-se em consideração que existem poucos relatos de mixosporídeos nas brânquias de tilápias do Nilo, tanto no Brasil e como no mundo, e que sua ação patogênica ainda é pobremente explorada, os objetivos deste estudo foram descrever as prevalências desses cnidários nas brânquias de tilápia do Nilo e caracterizar as lesões histológicas produzidas por estes parasitos. Também foram abordados aspectos da interação entre os plasmódios e as células das brânquias adjacentes aos mesmos.

Material e Métodos

Foram coletadas 85 espécimes de Oreochromis niloticus, capturadas em 2 diferentes reservatórios de água: do lago do Ibirapuera, localizado dentro do Parque do Ibirapuera na área central da cidade de São Paulo (23o35ˊ18˝S, 46o39ˈ32˝W), que é um efluente do rio Pinheiros (n=50), e de um lago de pesca recreativa, Pesque e Pague (n=35) na região leste da cidade de São Paulo (23o57ˊ85˝S, 46o47ˈ73˝W). Todos os espécimes de peixes coletados tinham aparência saudável e foram transportados vivos até o Laboratório de Pesquisa da Universidade Paulista, em caixas de plástico com água do local de coleta e com sistema portátil de bomba para manutenção da aeração. A eutanásia dos animais foi realizada pela imersão em solução de tricaína metano sulfonada (MS222) a 150mg/L e tamponada com bicarbonato de sódio. Todos os procedimentos foram aprovados pelo Comitê de Ética em Pesquisa Animal da Universidade Paulista (número do protocolo 220/2014).

As brânquias foram examinadas diretamente em microscópio estereoscópio e por raspados coletados a fresco e analisados em microscopia de luz. No caso de identificação de parasitos, as lâminas foram fixadas em metanol e coradas pela técnica de Giemsa. Os mixosporídeos foram identificados usando parâmetros morfológicos descritos por Lom & Dyková (1992). Os esporos (30 exemplares de cada peixe parasitado) foram mensurados e as medidas expressas em μm (Lom & Arthur 1989).

As brânquias foram removidas e fixadas em solução de Davidson por 8 horas e então transferidas para álcool a 70%. Aleatoriamente, foram coletados 4 fragmentos de brânquias de cada indivíduo da amostragem, os quais foram processadas rotineiramente para análise histológica, sendo incluídos em parafina e corados com as técnicas de Hematoxilina-Eosina e Giemsa, para a identificação de parasitos e de alterações estruturais e patológicas das brânquias. Os plasmódios de Myxosporea encontrados foram classificados quanto à sua localização de acordo com Molnár (2002).

Resultados e Discussão

A prevalência de mixosporídeos em peixes do lago de pesca recreativa foi de 45,7% (16/35), por outro lado, nenhum caso positivo foi observado nos peixes do Lago do Ibirapuera (0/50). Os mixosporídeos são parasitos reconhecidamente responsáveis por várias formas de lesões, incluindo mioliquefação após a morte do hospedeiro (Pampoulie et al. 1999), comprometimento dos ovários (Mansour et al. 2013) e redução da capacidade respiratória (Molnár & Székely 1999). Em estudo realizado com Abramis brama, um peixe comum na Europa Central, observou-se a prevalência de 38% de Myxobolus bramae nas brânquias (Molnár & Székely 1999). Posteriormente, Molnár (2000) encontrou 11,5% de M. margitae, 14% de M. alburni e 15,5% de M. obesus nas brânquias de Alburnus alburnus capturados no rio Danúbio. No Brasil, Adriano et al. (2002), 2004, 2005) estudaram exemplares de pacu (Piaractus mesopotamicus), curimbatá (Prochilodus lineatus), piraputanga (Brycon hilarii) capturados em rios das regiões Sul, Central e Norte do Pantanal Matogrossense e relataram a ocorrência de várias espécies de Henneguya sp. e Myxobolus sp. em diferentes tecidos de peixes, incluindo brânquias. Em outro trabalho na mesma região do Pantanal Matogrossense, Adriano et al. (2012) observaram prevalências de 20 a 72% respectivamente de Henneguya sp. e Myxobolus sp. em jaú (Zungaro jahu). Assim, a prevalência de mixosporídeos encontrada no presente estudo é próxima ao que se observa nas diferentes espécies de peixes avaliadas até o momento. Entretanto, deve-se ressaltar que somente peixes da represa recreativa Pesque e Pague foram positivos, especula-se que as condições de superpopulação, a frequente introdução de peixes e o estresse presente neste ambiente, provocado pela captura dos animais, podem ser fatores predisponentes.

Os espécimes de mixosporídeos encontrados em tilápias do Nilo pertenciam aos gêneros Henneguya e Myxobolus, respectivamente com prevalências de 11,4% (4/35) e 34,3% (12/35). Entre as mais de 2.000 espécies de Myxozoans conhecidas no mundo (Gómez et al. 2014), as espécies do gênero Myxobolus são marcadamente as mais encontradas em peixes, com cerca de 856 espécies identificadas (Eiras et al. 2014). Aproximadamente 12 espécies de Myxobolus são descritas em tilápias em ambientes naturais ou em pisciculturas, porém nas brânquias as espécies identificadas incluem M. branchiophilus (Abdel-Ghaffar et al. 2008b), M. fotoi e M. camerounensis (Fomena et al. 1993), M. agolus, M. clarii, M. heterosporus (Mohammed et al. 2012) e M. agolus (Obiekezie & Okaeme 1990, Fomena & Bouix 1997, Fall et al. 2000). Henneguya foi o outro gênero de mixosporídeo encontrado em Oreochromis niloticus nesse estudo. Abdel-Ghaffar et al. (2008a) descreveram a infecção por H. suprabranchiae de brânquias de O. niloticus em um afluente do rio Nilo e Ranzani-Paiva et al. (2005) observaram Henneguya sp. nas brânquias de tilápias de piscicultura no Brasil.

Na maioria das vezes foram identificados plasmódios pelos exames histopatológicos das brânquias e, em alguns casos, encontraram-se os esporos de mixosporídeos por meio de esfregaços. A presença de mixosporídoes estava relacionada com lesões histopatológicas branquiais, as quais foram classificadas de acordo com os parâmetros estabelecidos por Molnár (2002) nos seguintes tipos: epitelial, vascular, muscular e cartilaginoso.

Nesse estudo, o diagnóstico de Henneguya sp. foi feito pela presença de esporos desse cnidário identificados em esfregaços de brânquias (Fig.1A,B). Eles tinham em média 27,3±0,67μm (18,1-36,8μm) de comprimento e largura de 7,8±1,2μm (6,2-8,5μm); a cauda tinha comprimento de 20,5±2,56μm (11,9-28,3μm), a cápsula polar estava localizada anteriormente e tinha aspecto piriforme com 4,1±0,78μm (3,4-5,2μm) de largura e 2,9±0,47μm (1,9-3,4μm) de comprimento, e a distância da extremidade anterior do esporo e a cápsula polar foi de 0,9±0,25μm (0,1-1,3μm).

Fig.1. (A) Esporos de Henneguya sp. (seta) em esfregaços a fresco de brânquias de Oreochromis niloticus. Barra = 20μm. (B) Detalhe de esporos de Henneguya sp. em esfregaços a fresco de brânquias. Barra = 5μm. (C) Plasmódios pequenos e grandes de Myxobolus sp. do tipo interlamelar associado a hiperplasia das células colunares das lamelas e com fusão de lamelas. Barra = 90μm. (D) Detalhe da fotomicrografia C. Barra = 10μm. (E) Plasmódios grandes e pequenos de Myxobolus na posição intralamelar. Barra = 10μm. (F) Plasmódio intralamear grande de Myxobolus. Barra = 5μm. Coloração de Giemsa em C, D, E e F. 

Nesse estudo, nos peixes positivos para Henneguya sp., as lesões mais significativas observadas nas brânquias foram de hiperplasia do epitélio colunar e fusões de lamelas, degeneração tecidual determinada pela presença do parasito, tais lesões comprometeram a estrutura das lamelas, assim como foi observado em peixes da espécie Chrysichthys nigrodigitatus infectados por Henneguya chrysichthyi (Obiekezie & Enyenihi 1988). Também foi encontrada hiperplasia de células mucosas e presença de infiltrados inflamatórios mistos. Portanto, as observações feitas neste estudo são similares as referidas por Dykova & Lom (1978) nas brânquias de peixes infectados por Henneguya spp., nos quais foram encontradas hiperplasia do epitélio das brânquias e degeneração das lamelas. Os mixosporídeos como Henneguya sp. foram encontrados nas brânquias de bagres, causando alta mortalidade (McCraren et al. 1975), assim como foi indicado pelo proprietário do pesqueiro recreativo que observou alta mortalidade de peixes, porém este dado não foi cientificamente comprovado neste estudo.

O gênero Myxobolus foi identificado com o encontrado de plasmódios desse mixosporídeo em várias localizações nas brânquias. A maior parte das descrições deste estudo correspondiam a plasmódios interlamelares ou epiteliais (9/12, 75%), diferentemente do que foi observado por Molnár (2002), que descreveram ser mais comuns plasmódios intralamelares ou vasculares. Os plasmódios interlamelares tinham tamanhos variados e estavam localizados no centro da lamela rodeados por células epiteliais e hemácias (Fig.1C) ou em posição excêntrica (Fig.1C,D). Em alguns segmentos branquiais havia grande concentração de plasmódios de diferentes tamanhos em associação com intensa proliferação celular, resultando em fusão das lamelas branquiais (Fig.1C,D). A hiperplasia de células colunares e de células mucosas, áreas múltiplas de inflamação e hemorragia também estavam associadas à presença de parasitos (Fig.1C,D). Todas estas lesões potencialmente causam redução da capacidade respiratória de peixes e afetam negativamente seu desempenho, fato que já foi mencionado anteriormente. A hiperplasia branquial está associada ao espessamento das lamelas e à produção de muco exacerbada, estes fenômenos interferem na dinâmica de trocas gasosas, fato que reduz a capacidade respiratória (Roberts 2012).

Os plasmódios do tipo intralamelar ou vascular (Fig.1E e F) foram observados em 16,2% (2/12) dos peixes com Myxobolus. Estes plasmódios eram pequenos e assimétricos, e se desenvolviam dentro do espaço vascular das lamelas branquiais, com localização na base ou no meio do filamento. Algumas vezes os plasmódios estavam no centro da lamela dilatando simetricamente os 2 lados, e da mesma forma que os outros produziam fusão das lamelas. M. bramae, identificado nas brânquias de Abramis brama, constituem um exemplo de mixosporídeo que produz este tipo de plasmódio (Molnár & Székely 1999).

Em apenas um peixe foi observada presença de plasmódios nos músculos dos arcos branquiais (tipo muscular), com formato oval ou na forma de charuto e medindo cerca de 150 a 480μm no comprimento e 50 a 140μm de largura (Fig.1A,B). Uma forte reação inflamatória com a presença de pseudoeosinófilos e melanomacrófagos foi encontrada próxima aos plasmódios (Fig.2D), porém não diretamente associada aos mesmos. Os plasmódios estavam completamente preenchidos por grande quantidade de esporos maduros, estágios pré-esporogônicos e outras formas vegetativas (Fig.2C). Os esporos tinham formato piriforme, arredondado na porção anterior e mais afilado na parte posterior, tinham 11,3±0,5μm (8,7-13,2μm) de comprimento e largura de 4,9±0,5μm (4,1-6,7μm). A cápsula polar tinha formato de gota com tamanho excedendo a metade do comprimento do esporo.

Fig.2. (A-C) Plasmódios de Myxobolus sp. (P) em músculo do arco das brânquias. (A) Barra = 70μm, (B) barra = 10μm, (C) barra = 5μm. (D) Forte reação inflamatória com a presença de pseudoeosinófilos (cabeça de seta) e melanomacrófagos (seta) no arco das brânquias. Barra = 10μm. Coloração de Giemsa. 

Poucos mixosporídeos infectam o arco das brânquias, ficando geralmente localizados na cartilagem, epitélio e vasos sanguíneos (Sakiti et al. 1991), como exemplo Myxobolus intrachondrealis. Embora mixosporídeos possam ser descritos em músculos esqueléticos com alta frequência, a presença de Myxobolus sp. nos músculos dos arcos branquiais não foi observada na literatura, portanto, trata-se de um achado raro. Da mesma forma como descrito aqui, a infecção por Kudoa sp. de músculos esqueléticos não está diretamente associada à resposta inflamatória (Alarcón et al. 2016).

Os tecidos do hospedeiro ao redor de plasmódio de Myxobolus sp. em geral apresentam-se em processo degenerativo e necrótico, o que leva à hemorragia e maior sensibilidade à ruptura espontânea ou durante a necropsia (Dykova & Lom 1978, Molnár 1998). Este processo tem sido ligado à intensa reação inflamatória (Dykova & Lom 1978), a qual determina a dispersão do protozoário para o meio ambiente (Molnár 1994). De acordo com as observações desse estudo, as lesões patológicas associadas às brânquias parasitadas por mixosporídeos foi caracterizada por intensa hiperplasia e perda da capacidade respiratória, o que afeta a criação de tilápias.

No Brasil, em decorrência da grande importância econômica que a tilápia adquiriu para a piscicultura, a presença de parasitos, tais como os mixosporídeos, com o compromentimento da saúde dos peixes é preocupante, portanto, a pesquisa por meio de esfregaços e exames histopatológicos é recomendada para a verificação da saúde das populações de peixes (Saraiva et al. 2015a, 2015b, Saraiva et al. 2016).

Conclusões

A alta prevalência de mixosporídeos dos gêneros Myxobolus sp. e Henneguya sp. em brânquias de Oreochromis niloticus descrita neste estudo evidencia a importância desses cnidários para as culturas de peixes para atividade de recreação.

Foi evidenciado que os plasmódios de Myxobolus sp. foram facilmente observados nas brânquias e eram preferencialmente do tipo interlamelar, estavando associados a importante comprometimento da estrutura histológica das brânquias.

Agradecimentos

Nós agradecemos aos proprietários do pesqueiro recreativo e a Secretaria do Verde e Meio Ambiente da cidade São Paulo. À Magna Aparecida Maltauro Soares (Instituto Butantã) pelo processamento histológico das amostras. A participação de J.C. Eiras nessa pesquisa foi parcialmente financiada por European Regional Development Fund (ERDF) através do Operational Competitiveness Programme 9 COMPETE), e pela Foundation for Science and Technology (FCT), do projeto número“PEst-C/MAR/LA0015/2013”

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Recebido: 15 de Setembro de 2016; Aceito: 30 de Maio de 2017

*Autor para correspondência: anetelallo@hotmail.com

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