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Brazilian Journal of Botany

On-line version ISSN 1806-9959

Rev. bras. Bot. vol. 21 n. 2 São Paulo Aug. 1998

http://dx.doi.org/10.1590/S0100-84041998000200007 

Metabolismo respiratório de raízes de espécies arbóreas tropicais submetidas à inundação1

 

G.D. ROGGE2,3, J.A. PIMENTA2, E. BIANCHINI2, M.E. MEDRI2, S. COLLI2 e L.M.T. ALVES2,3

 

(recebido em 24/02/97; aceito em 21/11/97)

 

 

ABSTRACT - (Respiratory metabolism of roots of tropical woody species submitted to flooding). Aiming at elucidating certain aspects of the respiratory metabolism of roots of flood-tolerant tropical tree species (Lonchocarpus muehlbergianus, Sebastiania commersoniana and Sesbania virgata) as well as flood-intolerant species (Peltophorum dubium and Schinus terebinthifolius), plants were submitted to 2, 10 and 60 days of flooding. After these periods, the absorption of O2 and liberation of CO2 by the roots were determined. The respiratory metabolism of the roots of tolerant species presented a drop due to flooding. Only S. commersoniana presented a recovery in respiration after 60 days of flooding. The intolerant species S. terebinthifolius did not present alterations caused by flooding in its aerobic metabolism, whereas P. dubium, also intolerant, presented a drop in the absortion of O2 with two days of hypoxia, and recovery after 60 days. The liberation of CO2 in the tolerant species followed the same pattern of O2 absorption, with the exception of S. commersoniana, which presented a reduction in the liberation of CO2 after 60 days of flooding similar to what happened to P. dubium. In S. terebinthifolius there was no significant reduction with flooding. The difficulty in establishing a difference pattern in the respiratory metabolism of the species studied, concerning tolerance to flooding, emphasizes the complexity of tropical plant responses.

RESUMO - (Metabolismo respiratório de raízes de espécies arbóreas tropicais submetidas à inundação). Visando elucidar alguns aspectos do metabolismo respiratório de raízes inundadas de espécies arbóreas tropicais tolerantes (L. muehlbergianus, S.commersoniana e S. virgata) e intolerantes (P. dubium e S. terebinthifolius), plantas foram submetidas a 2, 10 e 60 dias de alagamento. Após estes períodos, determinou-se a absorção de O2 e liberação de CO2 pelas raízes. O metabolismo respiratório das raízes de espécies tolerantes apresentou uma queda com o alagamento. Somente S. commersoniana apresentou uma recuperação da respiração após 60 dias de inundação. A espécie intolerante S. terebinthifolius não teve seu metabolismo aeróbico afetado pelo alagamento, enquanto que P. dubium, também intolerante, apresentou queda na absorção de O2 com dois dias de hipoxia e recuperação após 60 dias. A liberação de CO2 nas espécies tolerantes seguiu o mesmo padrão da absorção de O2, com exceção de S. commersoniana, que teve uma redução na liberação de CO2 após 60 dias de inundação semelhante ao ocorrido com P. dubium. Em S. terebinthifolius não houve redução significativa com o alagamento. A dificuldade de se estabelecer diferenças no metabolismo respiratório das espécies estudadas, quanto a tolerância a inundação, ressalta a complexidade de respostas das plantas tropicais.

Key words - Respiration, flood tolerance, tropical trees

 

Introdução

As matas ciliares ocorrem nas porções de terreno que incluem tanto a ribanceira de rios ou lagos, como também as superfícies de inundação, chegando até às margens do corpo d’água (Reichardt 1989). Estudos das características adaptativas ao alagamento, em espécies arbóreas que ocorrem nas matas ciliares de cada região, são importantes para subsidiar projetos de recomposição destas (Kozlowski 1984).

Hook & Scholtens (1978) citam que, embora muitas espécies arbóreas do passado geológico tenham tido êxito em mares rasos da Era Carbonífera, grande parte das espécies de árvores atuais têm dificuldades de viver em solos hipóxicos, uma vez que não apresentam vias de difusão de gases bem definidas, como as existentes em Oriza sativa, Menyanthes sp. e outras hidrófitas. No entanto, as árvores, por terem vida longa e uma estrutura complexa e rígida, podem tolerar não somente algumas variações anuais no ambiente das raízes, mas também mudanças a longo prazo. Além disso, quanto à inundação, elas podem apresentar estratégias específicas de tolerância.

Com a instalação de um ambiente hipóxico, a rota metabólica aeróbica pode ser desviada, para a rota anaeróbica. Desta alteração no metabolismo resultam produção de gás carbônico e baixa quantidade de ATP, que pode ser compensada por uma aceleração da glicólise, aumentando ainda mais a produção de produtos potencialmente fitotóxicos como etanol, lactato e acetaldeido (Joly 1986). McManmon & Crawford (1971) propuseram uma via metabólica alternativa, onde o malato, que não é fitotóxico, seria acumulado. Esta teoria foi amplamente discutida por autores como Smith & AP Rees (1979) que questionaram a baixa produção energética por esta rota. No entanto, Joly (1994), estudando espécies arbóreas tropicais, sugeriu haver uma diversificação de produtos acumulados, de modo a favorecer a produção energética e desfavorecer a fitotoxicidade. Por outro lado, existem espécies que, quando alagadas, apresentam modificações morfoanatômicas funcionais, que possibilitam a difusão de oxigênio da parte aérea para as raízes (Joly 1994; Lobo & Joly 1995), sugerindo haver uma possibilidade de manutenção do metabolismo aeróbico.

Estudos florísticos e fitossociológicos preliminares realizados na Bacia do Rio Tibagi (PR) mostraram a presença de Lonchocarpus muehlbergianus, Sebastiania commersoniana e Sesbania virgata ocorrendo em áreas inundáveis; no entanto, não foi observada a presença de Peltophorum dubium e Schinus terebinthifolius nestas áreas. Além disso, estudos de adaptações à inundação têm confirmado a tolerância de S. virgata e S. commersoniana (Joly 1994; Kolb et al. 1998), enquanto que P. dubium (Joly 1982; Medri et al. 1998) tem se mostrado intolerante. A partir dessas observações, as espécies foram, "a priori", separadas em dois grupos: intolerantes - S. terebinthifolius e P.dubium e tolerantes - L. muehlbergianus, S. commersoniana e S. virgata. A fim de conhecer um pouco mais sobre as estratégias metabólicas de adaptação ao alagamento de espécies arbóreas tropicais, e subsidiar projetos de recomposição das matas ciliares da Bacia do Rio Tibagi, foram quantificadas a absorção de O2 e a liberação de CO2 em raízes de plantas alagadas dessas cinco espécies vegetais.

 

Material e métodos

Foram utilizadas plantas de Schinus terebinthifolius Rad. (Anacardiaceae - aroeirinha), Peltophorum dubium (Spr.) Taub. (Caesalpinaceae - canafístula), Sebastiania commersoniana (Baill.) Smith & Downs (Euphorbiaceae - branquilho), Lonchocarpus muehlbergianus Hassl. (Fabaceae - feijão-cru), e Sesbania virgata (Cav.) Pers. (Fabaceae - cambaí).

As sementes, fornecidas pelo Viveiro de mudas da Universidade Estadual de Londrina, foram colocadas para germinar em vasos plásticos contendo areia grossa, em casa de vegetação com temperatura de 27°C±4°C. Os vasos foram regados diariamente e quinzenalmente receberam solução nutritiva de Hoagland (Hoagland & Arnon, 1938) diluída a 10%. Após um mês para S. virgata que tem um crescimento mais rápido, e quatro meses para as demais espécies, das 120 plantas utilizadas no experimento, 90 foram alagadas por 2, 10 e 60 dias, sendo 18 pertencentes a cada uma das espécies.

Metabolismo respiratório - Raízes de plantas controles e alagadas por 2, 10 e 60 dias, tiveram a absorção de O2 e a liberação de CO2 medidas pelo método manométrico de Warburg. Foram utilizados segmentos apicais de raízes, com aproximadamente 1cm de comprimento. As raízes foram lavadas em solução de HgCl2 a 0,02% e em água destilada, depois foram enxutas e pesadas. Em cada frasco do Respirômetro de Warburg foram colocados 500 mg de raiz, 2 ml de tampão fosfato (0,05M; pH=5,4) e sacarose 1%. Para se medir a absorção do O2, foi adicionado no compartimento central de cada frasco 0,2 ml de KOH 14%. As medidas foram feitas a 25°C ± 1°C a cada 10 minutos durante 3 horas, após 15 minutos de estabilização do aparelho. Os resultados obtidos foram expressos em ml de O2 absorvido por grama de matéria fresca por hora e ml de CO2 liberado por grama de matéria fresca por hora.

As análises estatísticas (seis réplicas) basearam-se na análise de variância (ANOVA), sendo a DMS determinada pelo teste de Tukey a um nível de significância de 5%.

 

Resultados

Schinus terebinthifolius - Não se observou redução significativa na respiração aeróbica e na liberação de CO2 das raízes de S. terebinthifolius, alagadas por 2 e 60 dias, quando comparadas as cultivadas em solo bem drenado. Entretanto no tratamento de 10 dias de alagamento, houve aumento significativo nos parâmetros mencionados (figura 1A, F).

 

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Figura 1. Consumo de O2 (A-E) e liberação de CO2 (F-J) em raízes de S. terebinthifolius (A,F), P. dubium (B, G), S. commersoniana (C, H), L. muehlbergianus (D, I) e S. virgata (E,J), submetidas a 2, 10 e 60 dias de alagamento. As barras seguidas da mesma letra não diferem estatisticamente pelo Teste de Tukey (P<0,05).

 

Peltophorum dubium - A absorção de O2 pelas raízes de P. dubium foi significativamente menor nas plantas alagadas por 2 dias, não havendo alterações nos demais tratamentos em relação às controles (figura 1B). Já a liberação de CO2 diminuiu significativamente após 60 dias de alagamento (figura 1G).

Sebastiania commersoniana - Uma queda significativa na absorção de O2 foi observada nas raízes de S. commersoniana alagadas por dois dias, sendo que a 10 dias a redução foi mais pronunciada, quando comparadas às controles (figura 1C). No entanto, após 60 dias, o metabolismo respiratório das raízes das plantas submetidas a condições hipóxicas não mostrou diferença significativa quando comparado ao das raízes das plantas não alagadas.

A liberação de CO2 pelas raízes das plantas controles, foi significativamente maior que a das plantas alagadas por 2, 10 e 60 dias. Após 10 e 60 dias esta redução foi ainda mais significativa (figura 1H).

Lonchocarpus muehlbergianus - Raízes de L. muehlbergianus apresentaram redução significativa na absorção de O2 quando submetidas a 2 e 60 dias de inundação em relação às plantas mantidas na capacidade de campo (figura 1D). Porém, quando se comparam as absorções de O2 entre os períodos de alagamento, não se observam diferenças significativas. A liberação de CO2 em raízes de L. muehlbergianus submetidas aos diferentes períodos de inundação foi significativamente menor que das raízes de plantas controles, sendo esta redução mais pronunciada após 2 e 60 dias de alagamento (figura 1I).

Sesbania virgata - Verifica-se na figura 1E, J que houve redução significativa na absorção de O2 e na liberação de CO2, a medida que se aumentou o período de alagamento de plantas de S. virgata, comparadas às controles. As reduções foram maiores naquelas plantas alagadas por 60 dias.

 

Discussão

Semelhante ao observado por Joly (1982) para a espécie tolerante Genipa americana e espécies não tolerantes como Schizolobium parahyba, Anadenanthera falcata, Magonia pubescens, entre outras, não houve queda significativa na absorção de O2 pelas raízes de plantas de S. terebinthifolius quando alagadas (figura 1A). Diferente destes resultados, Marques et al. (1996) estudando Cedrela fissilis, uma espécie também intolerante à inundação, observou uma queda no metabolismo aeróbico das raízes destas plantas.

Os resultados de Marques et al. (1996), corroboram aqueles de Carpenter & Mitchell (1980), que obtiveram uma diminuição da respiração aeróbica em Acer saccharum, outra espécie intolerante. No entanto, Cedrela fissilis recuperou a absorção de O2 após 60 dias de inundação, semelhante ao observado em P. dubium, espécie intolerante (figura 1B) e em S. commersoniana, espécie tolerante (figura 1C), isto quando já apresentavam lenticelas hipertróficas e algumas raízes adventícias, sugerindo eficiente transporte de O2 da parte aérea para as raízes. Medri el al. (1998) constataram queda no crescimento e presença de aerênquima e lenticelas hipertróficas em P. dubium após as primeiras semanas de alagamento, sendo comprovada a funcionalidade destas estruturas.

Huang et al. (1994), observaram a formação de aerênquima em raízes de duas variedades de trigo submetidas à hipoxia e sugeriram a manutenção da respiração aeróbica pelo transporte de O2 do caule para as raízes através destes canais. Thomson & Greenway (1991), estudando milho também observaram a presença de aerênquima, que possibilitou a difusão de O2 para as raízes, mantendo a respiração aeróbica. Lambers et al. (1978), estudando a respiração de raízes do gênero Senecio, observaram diferenças na absorção de O2 quando submetidas a condições hipóxicas. Em uma espécie tolerante ao alagamento (Senecio aquaticus), a respiração foi maior que em outra espécie intolerante (Senecio jacobaea), e os autores sugeriram que o fator tolerância neste gênero se dê por um transporte mais eficiente de O2 do caule para as raízes.

Diferentemente de Joly (1994), Kolb et al. (1998) observaram que S. commersoniana quando inundada, apresentou grande quantidade de lenticelas hipertróficas, algumas raízes adventícias e diminuição no crescimento. Considerando-se a funcionalidade destas estruturas, que aparecem após um período de inundação, é possível explicar a recuperação da respiração aeróbica de S. commersoniana (figura 1C) após 60 dias de inundação. A queda no consumo de oxigênio apresentada por esta espécie nos primeiros dias de inundação deve ser parcialmente responsável pelo menor crescimento observado por Kolb et al. (1998). Em Chorisia speciosa, Joly (1994) observou um aumento no consumo de O2 após 30 dias de alagamento e correlacionou-o com a presença de estruturas morfológicas induzidas pelo alagamento, semelhantes às encontradas em S. commersoniana por Kolb el al. (1998).

Joly (1994) também notou a redução no metabolismo aeróbico de S. commersoniana (sin. S. klotzchiana) quando inundada, embora não tenha constatado modificações morfoanatômicas. O autor observou que esta espécie, quando submetida a condições hipóxicas, acelera a fermentação alcoólica produzindo grande quantidade de etanol, que possivelmente seria difundido para o meio.

Em S. commersoniana, apesar de ter sido observada uma diminuição da respiração aeróbica após 2 e 10 dias de inundação (figura 1C), esta redução não foi acompanhada de um aumento na liberação de CO2. Se considerarmos a hipótese de McManmon & Crawford (1971), pode-se sugerir que o não aumento do CO2 liberado, seja devido ao seu uso pela fosfoenol-piruvato-carboxilase para transformar fosfoenol-piruvato em oxaloacetato, tendo como consequência o acúmulo de malato, apesar de Joly (1994) não ter observado o acúmulo deste metabólito nesta espécie e sim um aumento do etanol. A partir das diferenças de respostas morfoanatômicas e de crescimento obtidas por Kolb et al. (1998) com S. commersoniana, estudando plantas provenientes de uma população do estado do Paraná, quando comparadas com as de Joly (1994), trabalhando com plantas de uma população do estado de São Paulo, foi considerada a hipótese de que o alagamento também provocaria diferentes respostas metabólicas entre as populações. Isto foi parcialmente confirmado após análise dos resultados apresentados na figura 1C, H.

A queda na respiração das raízes de L. muehlbergianus (figura 1D), e de S. virgata (figura 1E) após 60 dias de alagamento é semelhante aos dados obtidos, também em espécies tolerantes, por Joly (1994) em S. commersoniana (sin. S. klotzchiana) e Hymenaea courbaril (submetidas a 30 dias de hipoxia), por Lobo & Joly (1995) em Talauma ovata e por Marques et. al. (1996) em Anadenanthera colubrina .

Em plantas alagadas de L. muehlbergianus foram observadas neste estudo grande hipertrofia de lenticelas e diminuição significativa no crescimento, e em S. virgata a presença de rachaduras e tecido aerenquimatoso no caule e raízes. A queda na respiração com a inundação apresentada por estas espécies, sugere que a funcionalidade dessas estruturas não é suficiente para manter a atividade do aparato respiratório nos mesmos níveis das plantas controles. É possível que a inibição parcial da respiração seja uma resposta adaptativa a baixas concentrações de O2 (Lambers, 1976). Se esta hipótese for verdadeira, pode-se inferir que espécies tolerantes como L. muehlbergianus e S. virgata se adaptam à hipoxia diminuindo seu metabolismo durante o estresse. No entanto, em S. virgata esta queda parece não comprometer o seu crescimento conforme foi avaliado por Davanso (dados não publicados)

Limpinuntana & Greenway (1979) observaram um aumento nos níveis de açúcares nos ápices de raízes de cevada e arroz, quando em baixas concentrações de O2. Estes resultados estão de acordo com os de Huang & Johnson (1995) que, estudando dois genótipos de trigo, notaram uma maior taxa respiratória no genótipo sensível ao alagamento e uma maior concentração de açúcares no genótipo tolerante. Estes autores sugeriram que a combinação entre a redução na respiração das raízes e os altos níveis de açúcares, seja a responsável pela tolerância das plantas a condições de hipoxia.

As espécies tolerantes apresentaram o mesmo padrão de respostas quanto à liberação de CO2. S. commersoniana, L. muehlbergianus e S. virgata apresentaram redução na liberação de CO2 após 2, 10 e 60 dias de alagamento (figura 1H-J). O mesmo foi encontrado por Joly (1982) em espécies tolerantes como S. commersoniana, H. courbaril e C. langsdorfii.

Com a inundação, não foram observadas respostas relacionadas com o metabolismo respiratório que diferenciassem as espécies tolerantes das intolerantes. Isto está de acordo com os resultados já obtidos com outras plantas tropicais, confirmando a hipótese de que há grande variabilidade de respostas nessas espécies.

 

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1. Parte do projeto "Aspectos da Fauna e Flora da Bacia do Rio Tibagi", financiado pelo convênio Universidade Estadual de Londrina, Consórcio Intermunicipal para Proteção Ambiental da Bacia do Rio Tibagi - COPATI e KLABIN Fabricadora de Papel e Celulose.

2. Departamento de Biologia Animal e Vegetal, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Londrina, Caixa Postal 6001, 86051-970 Londrina, PR, Brasil.

3. Bolsista do CNPq.