Fungos filamentosos em folhas do ambiente terrestre e aquático da Ilha dos Eucaliptos, Represa do Guarapiranga, São Paulo, SP

Filamentous fungi of leaves in the terrestrial and aquatic enviroment of the island "Ilha dos Eucaliptos", Guarapiranga Reservoir, São Paulo State

Fungos filamentosos em folhas do ambiente terrestre e aquático da Ilha dos Eucaliptos, Represa do Guarapiranga, São Paulo, SP¹

CHRISTIAN WELLBAUM², IRACEMA HELENA SCHOENLEIN-CRUSIUS² e VALÉRIA BARRO dos SANTOS²

(recebido em 18/03/98; aceito em 30/10/98)

ABSTRACT - (Filamentous fungi of leaves in the terrestrial and aquatic enviroment of the island "Ilha dos Eucaliptos", Guarapiranga Reservoir, São Paulo State). The diversity and occurrence of fungi on decomposing leaves in the terrestrial and aquatic environment were studied in summer (March, 1996) and winter (June, 1996) in three kinds of vegetation: Eucalyptus spp. forest, secondary forest, and an intermediate vegetation that covers "Ilha dos Eucaliptos", an island in Guarapiranga Reservoir, São Paulo, State of São Paulo. A total of 41 filamentous fungi (98 occurrences) were found through leaf disks washing technique followed by plating on culture media,of which 36 belonged to the mitosporic fungi group, four to Zygomycota and one to Ascomycota. Twenty eight taxa (37 occurrences) were registred for Eucalyptus spp. Forest, 21 taxa (33 occurrences) for the secondary forest, and 20 taxa (28 occurrences) for the intemediate vegetation. The submerged leaves supported more diversified mycota, composed of 35 taxa (58 ocurrences), whereas the mycota on the leaf litter were composed of 19 taxa (40 occurrences). The Index of Sorensen revealed the highest similarity (58.54%) between mycotas of the intermediate vegetation and secondary forest, followed by the mycotas of the intermediate vegetation and Eucalyptus spp. forest (54.17%). Mycotas of the Eucalyptus spp. forest and the secondary forest were the most different ones (similarity = 44.9%). Concomitantly to the submerged leaves collection some abiotic parameters were measured in the water, such as temperature at 10 cm deep, pH and dissolved oxygen content. The means were compared by variance analysis (ANOVA). In summer, the abiotic factors were significanly higher in the secondary forest than in the other sites. There is evidence that vegetation type and seasonal variations may act on the leaf decomposing fungi. Acccording to the results, the island studied offers conditions for the development of a diversified mycota, with high occurrence rate, thus being an ideal place for further studies on saprobiotic fungi in lentic systems.

RESUMO - (Fungos filamentosos em folhas do ambiente terrestre e aquático da Ilha dos Eucaliptos, Represa do Guarapiranga, São Paulo, SP). A diversidade e a ocorrência de fungos em folhas em decomposição nos ambientes terrestre e aquático foram estudadas durante o verão e inverno sob floresta de Eucalyptus spp., mata secundária e mata de interseção na Ilha dos Eucaliptos, Represa do Guarapiranga, São Paulo, SP. Um total de 41 táxons de fungos filamentosos (98 ocorrências) foram encontrados, dos quais 36 pertenciam ao grupo dos fungos mitospóricos, quatro à Zygomycota e um à Ascomycota, através do método de lavagem de discos de folhas seguido por plaqueamento em meio de cultura. Deste total, foram registrados 28 táxons (37 ocorrências) na área dos Eucalyptus spp., 21 táxons (33 ocorrências) na área da mata secundária e 20 táxons (28 ocorrências) na mata intermediária. As folhas submersas apresentaram micota mais diversificada, composta por 35 táxons (58 ocorrências), enquanto que a micota das folhas sobre o solo aumentou somente 19 táxons (40 ocorrências). O índice de Sorensen revelou uma maior similaridade (58,54%) entre as micotas da mata de interseção e a da mata secundária, seguida pela mata de interseção e a floresta dos Eucalyptus spp. (54,17%). As micotas da floresta de Eucalyptus spp. e a da mata secundária foram as mais diferentes entre si (similaridade = 44,9%). Concomitantemente às coletas das folhas submersas, foram determinados alguns parâmetros abióticos na água, como temperatura a 10 cm de profundidade, pH e teor de oxigênio dissolvido. As médias foram comparadas por análise de variância (ANOVA). No verão, estas variáveis foram significativamente mais elevadas na mata secundária do que nas outras áreas. Há indícios de que o tipo de vegetação e a sazonalidade atuem significativamente sobre os fungos decompositores das folhas. De acordo com os resultados, observa-se que a Ilha dos Eucaliptos oferece condições para o desenvolvimento de uma micota diversificada e com elevados índices de ocorrências, sendo local adequado para estudos mais amplos sobre os fungos sapróbios em sistemas lênticos.

Key words - Leaf litter decomposition, fungi, Eucalyptus, secondary forest

Introdução

Fungos decompositores de substratos vegetais no ambiente terrestre têm sido estudados associados às espécies arbóreas nativas, em diversos ecossistemas brasileiros. Visando o conhecimento desses fungos e sua distribuição geográfica, foram desenvolvidos estudos sobre fungos decompositores de folhas de Alchornea triplinervia (Spreng.) M. Arg. e de Euterpe edulis Mart., na Reserva Biológica de Paranapiacaba, SP (Grandi 1993), na Reserva de Juréia-Itatins, SP (Grandi & Attili 1996), bem como nas folhas de Cedrella fissilis Vell., na mata mesófila secundária, em São Paulo, SP (Grandi et al. 1995). A sucessão de fungos, durante a decomposição, foi estudada em folhas de Hortia arborea Engl., Licania octandra (Hoffmgg. ex R. & S.) Kuntze e Licania kunthiana Hook f., na Mata Dois Irmãos, Recife, PE (Maia 1983); em folhas de Ocotea pulchella (Nees) Mez., colocadas no solo tratado com vinhaça, no município de Corumbataí, SP (Schoenlein-Crusius & Tauk 1991) e em folhas de A. triplinervia, nos ambientes terrestre e aquático, na Mata Atlântica de Paranapiacaba, SP (Schoenlein-Crusius 1993).

No ambiente aquático, pesquisas sobre fungos decompositores de folhas submersas são ainda escassos. Nesse sentido, há estudos sobre a sucessão fúngica em folhas de Ficus microcarpa L. f. submersas em um lago artificial, no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, SP (Schoenlein-Crusius & Milanez 1989), em folhas de Quercus robur L. submersas em um lago no município de Itapecerica da Serra, SP (Schoenlein-Crusius et al. 1990) e em folhas de F. microcarpa, Q. robur e A. triplinervia submersas em um riacho, na Mata Atlântica de Paranapiacaba, SP (Schoenlein-Crusius et al. 1992, Pires-Zottarelli et al. 1993). Até o momento, as comparações entre as sucessões de fungos que ocorrem em folhas submersas e nas dispostas no ambiente terrestre foram conduzidas somente com folhas de A. triplinervia, na Mata Atlântica de Paranapiacaba (Schoenlein-Crusius 1993).

Estudos sobre a diversidade dos fungos associados às folhas de Eucalyptus spp. são raros no Brasil. Conhecem-se alguns Hyphomycetes associados à decomposição de suas folhas, conforme Sutton & Hodges, citados em Grandi (1993), bem como os efeitos inibitórios de substâncias alelopáticas, presentes na serapilheira de Eucalyptus spp. e no extrato aquoso preparado a partir das folhas, sobre o número de bactérias e sobre a diversidade e quantidade de colônias fúngicas in vitro (Della Bruna et al. 1989, 1991). No entanto, pouco se conhece sobre o efeito dessas substâncias alelopáticas sobre a diversidade dos fungos terrestres e aquáticos no ambiente natural.

Segundo a literatura, ainda há falta de dados para se conhecer com maior amplitude a distribuição geográfica, as interações ecológicas e a diversidade dos fungos decompositores de substratos vegetais, tanto nos ambientes aquáticos como nos terrestres.

O presente trabalho apresenta dados sobre a diversidade de fungos filamentosos encontrados em folhas em decomposição, no ambiente terrestre e aquático, sob três diferentes tipos de vegetação (floresta de Eucalyptus, mata de interseção e mata secundária), fornecendo subsídios para estudos mais extensos sobre fungos decompositores de folhas, na região desse manancial.

Material e métodos

As coletas foram realizadas na Ilha dos Eucaliptos, conhecida também por Ilha Cumbica, a maior das quatro ilhas, situada na região central da Represa do Guarapiranga, município de São Paulo, a 737 m de altitude, nas coordenadas entre 23°44'14" - 23°44'26" S e 46°43'51" - 46°44'09" W.

A vegetação da ilha é caracterizada por uma extensa faixa de reflorestamento de Eucalyptus spp. na porção oeste, circundada por uma capoeira e uma faixa menor na porção leste-sul composta por mata secundária em vários estágios de sucessão. Esta área é remanescente da vegetação nativa, formada pela mata de encosta voltada para o planalto e pertencente à formação Mata Atlântica. Entre a floresta de Eucalyptus spp. e a área da mata secundária existe uma estreita faixa de mata intermediária, que comporta espécies vegetais das duas florestas, sendo aqui denominada mata de interseção.

Os dados de precipitação pluviométrica foram fornecidos pela Estação Meteorológica do Instituto Geofísico da Universidade de São Paulo.

Foram feitas duas coletas de folhas em decomposição, uma no verão, na estação das chuvas (06/03/1996) e a outra no inverno, na época de estiagem (04/06/1996), obtendo-se um total de 30 amostras por coleta. Dez amostras foram coletadas na floresta de Eucalyptus spp., 10 na mata secundária e 10 na mata de interseção. Das amostras de cada tipo de vegetação, cinco eram de folhas secas e cinco de folhas submersas, próximas às margens da ilha.

O isolamento dos fungos de folhas em decomposição foi conduzido conforme a técnica de Pugh et al. (1972), que consiste na lavagem de discos de folhas seguida de plaqueamento em meio de batata-dextrose-ágar, BDA (Difco Manual 1972).

Com auxílio de um vazador esterilizado, foram cortados discos de folhas com 5 mm de diâmetro. Quinze discos de cada amostra foram colocados em frascos previamente esterilizados, com tampa perfurada para facilitar a troca de água. Os discos foram submetidos a lavagens vigorosas, sucessivas, de 1 min. cada, trocando-se por 20 vezes a água destilada esterilizada dos frascos. Depois de lavados, os discos foram colocados eqüidistantes, em grupos de cinco, em placa de Petri contendo meio de cultura BDA. Prepararam-se duas placas de Petri para cada amostra, que foram incubadas por 5-7 dias, a 20-25°C, no verão e a 10-15°C, no inverno. As colônias de fungos, que cresceram ao redor dos discos, foram transferidas isoladamente para novas placas contendo BDA ou "Synthetic Mucor agar" (Difco Manual 1972) para purificação e identificação.

Fragmentos das folhas submersas foram incubados em água destilada esterilizada em placas de Petri e também em aquários sob constante aeração para acompanhar, sob microscópio, o eventual crescimento de Hyphomycetes aquáticos nos substratos.

A similaridade entre os táxons de fungos encontrados nos ambientes aquático e terrestre das três áreas foi comparada pelo índice de Sorensen (Müeller-Dombois & Ellemberg 1974).

A temperatura e o pH da água foram medidos a aproximadamente 10 cm de profundidade, em todos os pontos de coleta, num total de cinco determinações para cada parâmetro por área. Foram realizadas três medições do teor de oxigênio dissolvido para cada área, por meio de titulação, empregando o método de Winkler (Odum 1983).

A comparação das médias dos parâmetros abióticos da água (pH e teor de oxigênio dissolvido), entre as três áreas estudadas, foi realizada pela análise de variância simples ANOVA (Scheffe 1967) e pelo teste de Tukey (D.M.S. = 5%) para se localizar as diferenças entre os valores obtidos.

Resultados e Discussão

Foram encontrados 41 táxons de fungos (98 ocorrências), sendo 36 (90 ocorrências) pertencentes ao grupo dos fungos mitospóricos, quatro (6 ocorrências) a Zygomycota e um (2 ocorrências) a Ascomycota (tabela 1). Este número pode ser considerado alto, levando-se em consideração que, no presente trabalho, foram realizadas somente duas coletas. Por exemplo, Schoenlein-Crusius & Milanez (1989) obtiveram 30 táxons em folhas submersas de Ficus microcarpa, realizando sete coletas mensais e Schoenlein-Crusius et al. (1990) encontraram 36 táxons em folhas submersas de Quercus robur (carvalho), realizando seis coletas mensais. Grandi (1993) encontrou 37 táxons após realizar 12 coletas de folhas em decomposição de Alchornea triplinervia e Euterpe edulis na Reserva Biológica do Alto da Serra de Paranapiacaba, SP.

O predomínio dos fungos mitospóricos, nos ambientes estudados, reflete sua importância como decompositores de substratos foliares, fato anteriormente verificado por Maia (1983) e Schoenlein-Crusius (1993). Dentre os representantes dos fungos mitospóricos, os que apresentaram maior ocorrência foram: Pestalotia sp., Pestalotiopsis spp., Trichoderma spp., Cylindrocladium scoparium e Epicoccum nigrum (tabela 1).

Na floresta de Eucalyptus spp., foram isolados 28 táxons (37 ocorrências) sendo exclusivos os seguintes: Aspergillus niger, Cunninghamella sp., Humicola sp., Monodyctis castanea, Nigrospora oryzae, Penicillium citreonigrum, P. citrinum, P. corylophylum, P. implicatum, Pestalotiopsis sp.1, Rhizopus sp. e Seimatosporium sp. Na área da mata secundária, foram encontrados 21 táxons (33 ocorrências) com ocorrência exclusiva de: Bakusella lamprospora, Cryptosporiopsis sp., Curvularia brachispora, Fusarium sambucinum, Penicillium echinulatum e P. waksmanni. Finalmente, na área de intersecção foram encontrados 20 táxons (28 ocorrências) sendo que Curvularia sp., Fusarium oxysporum, Verticilium albo-atrum e V. tenerum foram exclusivos.

Verificou-se que as micotas mais próximas entre si, comparadas pelo índice de Sorensen, foram as da mata de interseção e as da mata secundária, com 58,54% de similaridade, seguidas pelas da mata de interseção e as da floresta dos Eucalyptus spp., com 54,17% e por último, revelando as micotas mais distantes entre si, as da floresta de Eucalyptus spp. e as da mata secundária, com 44,9%.

O maior número de táxons e de ocorrências totais de fungos registrados na floresta de Eucalyptus spp. poderia ser justificado pela presença de substâncias hidrosolúveis liberadas durante a decomposição dessas folhas, pois esses componentes podem tornar-se fonte de energia prontamente disponível para os microrganismos (Della Bruna et al. 1989). Ácidos fenólicos e outras substâncias solúveis em água, liberadas pela decomposição das plantas, podem inibir ou estimular o desenvolvimento da microbiota, de acordo com a sua concentração no ambiente (Knosel apud Della Bruna et al. 1989).

Os resultados encontrados indicam que a vegetação pode atuar sobre o tipo e incidência da micota de folhas em decomposição, tanto no ambiente terrestre como no aquático.

As folhas submersas, dos três tipos de vegetação, das quais foram isolados 35 táxons (58 ocorrências), apresentaram micota mais diversificada e com maior número de ocorrências em relação às folhas secas, das quais foram isolados somente 19 táxons (40 ocorrências). Esse resultado pode ser devido às folhas acumularem elevados teores de nutrientes após a submersão, atraindo diversos microrganismos (Wylie 1987). Assim, a maior disponibilidade de nutrientes pode tornar o ambiente menos competitivo para os microrganismos, que ao longo da decomposição, podem estabelecer-se abundante e diversificadamente nestes substratos (Schoenlein-Crusius 1993).

Ainda são poucos os estudos comparativos entre as micotas de folhas submersas e folhas do ambiente terrestre, que permitam maiores conclusões.

De acordo com o Posto Meteorológico foram registrados 343,7 mm de chuva no mês de março e 50 mm no mês de junho de 1996. No dia da primeira coleta foram registrados 18,6 mm de chuva e a temperatura da água foi de 25°C em todos os pontos, caracterizando época quente e úmida (verão). Por ocasião da segunda coleta, não houve chuva (precipitação zero) e a temperatura da água foi de 18°C, novamente constante em todos os pontos, caracterizando época fria e seca (inverno).

A composição da micota da coleta no verão (24 táxons com 48 ocorrências) diferiu da coleta no inverno (25 táxons com 50 ocorrências) e somente nove táxons foram comuns entre ambas. A micota da mata secundária parece ter sido menos influenciada pelas diferenças climáticas, pois a similaridade entre as micotas obtidas nas duas coletas nesse tipo de vegetação correspondeu a 32%, sendo elevada quando comparada às similaridades de 19% das micotas obtidas nas duas coletas nos outros tipos de vegetação.

Nas folhas submersas, nas três áreas estudadas, os números de táxons e de ocorrências dos fungos envolvidos na decomposição apresentaram-se maior no verão do que no inverno, ao passo que nas folhas secas observou-se tendência inversa (tabela 1), ou seja, os números de táxons e de ocorrências apresentaram-se maior no inverno. Talvez esses resultados estejam associados à precipitação, na medida em que chuvas intensas poderiam arrastar material alóctone e nutrientes do solo da ilha para a água da represa. Na época de estiagem, ao contrário, a água da represa não receberia a mesma quantidade de material alóctone que no verão, reduzindo os teores de nutrientes disponíveis neste ambiente. Para confirmar essa hipótese são necessários conhecimentos sobre a ciclagem de nutrientes e produção de serapilheira da ilha, ainda não disponíveis até o momento.

No verão, os valores de pH da água, comparados por análise de variância e pelo teste de Tukey (c.v. = 1,58%), foram maiores na mata secundária e menores na floresta de Eucalyptus spp. enquanto no inverno, foram iguais em todos os tipos de vegetação (figura 1). Já os valores do teor de oxigênio dissolvido, comparados pelo teste de Tukey (c.v. = 10,12), foram estatisticamente semelhantes nos tês tipos de vegetação, tanto no verão como no inverno (figura 2).

Figura 1.
Valores médios (n = 5) do pH da água das margens da Ilha Cumbica, na área dos Eucaliptos, mata secundária e da área de interseção, medidos no verão e no inverno e analisados pelo teste de Tukey.

Figura 2. Valores médios (n = 3) dos teores de oxigênio dissolvido na água (mg O₂.l^-1) das margens da Ilha Cumbica na área dos Eucaliptos, da mata secundária e da área de interseção, medidos no verão e no inverno e analisados pelo teste de Tukey.

Os maiores valores de pH e O₂ dissolvido, observados nas baixas temperaturas, podem relacionar-se com a diminuição do metabolismo microbiano (Iversen 1973). Em adição, a solubilidade do oxigênio na água, segundo Wetzel (1993), é influenciada de modo não linear pela temperatura, aumentando consideravelmente nas temperaturas reduzidas. Já no verão, em condições de temperaturas mais elevadas, a disponibilidade do substrato degradável que é importado ao manancial pelas chuvas (Esteves 1988), pode justificar o aumento da produção de ácidos orgânicos e de respiração, acarretando a diminuição do pH e do O₂ dissolvido na água. Essas correlações podem justificar os menores valores do pH e teores de O₂ dissolvido, determinados na água da Represa do Guarapiranga, no verão, e a tendência contrária no inverno (figuras 1 e 2).

Os resultados indicam que o tipo de vegetação, ao condicionar a comunidade microbiana, pode condicionar indiretamente os fatores abióticos analisados. Regiões reflorestadas com Eucalyptus spp. possuem quantidades elevadas de material orgânico não decomposto, resultante da baixa atividade microbiana causada pela presença de substâncias inibitórias do crescimento e atividade da microbiota no material em decomposição (Della Bruna et al. 1989). Aliando-se o fato de que as folhas de Eucalyptus spp. liberam diversas substâncias hidrosolúveis durante a decomposição (Della Bruna et al. 1991), compreende-se a tendência à diminuição do pH da água na área reflorestada, no verão. Já no inverno, o provável efeito da baixa temperatura e da ausência de chuva não alterou o parâmetro, justificando a homogeneidade das médias encontradas.

Os resultados apresentados indicam que a Ilha dos Eucaliptos detém tipos de folhedo diferentes que apresentam micotas diversificadas e abundantes que poderão, no futuro, ser estudadas com maior amplitude, contribuindo para elevar o conhecimento da diversidade dos fungos na região.

Agradecimentos - Às pesquisadoras Rosely A. P. Grandi e Sandra F. B. Trufem pela ajuda na identificação de algumas espécies de fungos, e ainda ao Prof. René L. Crusius e ao Dr. Claudio J. Barbedo pela ajuda nas análises estatísticas.

2. Instituto de Botânica, Caixa Postal 4005, 01061-970 São Paulo, SP, Brasil.

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1. Parte do trabalho de conclusão do curso de Ciências Biológicas (UNISA) de C. Wellbaum.

Parte do trabalho de conclusão do curso de Ciências Biológicas (UNISA) de C. Wellbaum.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Ago 1999
• Data do Fascículo
  Abr 1999

Histórico

• Recebido
  18 Mar 1998
• Aceito
  30 Out 1998