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Morfoanatomia do sistema subterrâneo de Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae)

Morphology and anatomy of the underground system of Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae)

Resumos

Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae), conhecida como yacon, é uma espécie herbácea de clima tropical de altitude, tendo sido introduzida em diversos países, incluindo o Brasil, devido ao seu potencial alimentício, forrageiro e, principalmente, como substrato para a produção de inulina. Embora aspectos agronômicos e bioquímicos desta planta sejam relativamente conhecidos, pouco se sabe a respeito da morfologia e natureza do sistema subterrâneo, principal fonte de inulina. Verificou-se que o sistema subterrâneo tem natureza mista, sendo constituído por rizóforos e raízes delgadas e tuberosas, ambas adventícias. Canais secretores de substâncias lipídicas estão presentes nos rizóforos e raízes; nestas, os canais originam-se nas camadas corticais internas derivadas da endoderme meristemática.

canais secretores; endoderme meristemática; raiz tuberosa; rizóforo; Smallanthus sonchifolius


Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae), known as yacon is a high-altitude tropical herbaceous species. It was introduced into several countries, including Brazil, because of its nutritional potential, high yield but mainly as a source of inulin. Although its agronomy and biochemistry are relatively well established, little is known about the morphology and nature of its underground system, the main inulin source. The underground system is heterogeneous in nature, consisting of rhizophores, and adventitious thin and tuberous roots. The rhizophores and roots present secretory ducts of lipid in the inner cortical layers, which is derived from the meristematic endoderm.

meristematic endoderm; rhizophore; secretory ducts; Smallanthus sonchifolius; tuberous roots


Morfoanatomia do sistema subterrâneo de Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae)

Morphology and anatomy of the underground system of Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae)

Silvia R. MachadoI, 1 1 Autor para correspondência: smachado@ibb.unesp.br ; Denise M. T. OliveiraI; Marícia R. DipI; Nanuza L. MenezesII

IUniversidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Caixa Postal 510, 18618-000 Botucatu, SP, Brasil

IIUniversidade de São Paulo, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Caixa Postal 11461, 05422-970 São Paulo, SP, Brasil

RESUMO

Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae), conhecida como yacon, é uma espécie herbácea de clima tropical de altitude, tendo sido introduzida em diversos países, incluindo o Brasil, devido ao seu potencial alimentício, forrageiro e, principalmente, como substrato para a produção de inulina. Embora aspectos agronômicos e bioquímicos desta planta sejam relativamente conhecidos, pouco se sabe a respeito da morfologia e natureza do sistema subterrâneo, principal fonte de inulina. Verificou-se que o sistema subterrâneo tem natureza mista, sendo constituído por rizóforos e raízes delgadas e tuberosas, ambas adventícias. Canais secretores de substâncias lipídicas estão presentes nos rizóforos e raízes; nestas, os canais originam-se nas camadas corticais internas derivadas da endoderme meristemática.

Palavras-chave: canais secretores, endoderme meristemática, raiz tuberosa, rizóforo, Smallanthus sonchifolius

ABSTRACT

Smallanthus sonchifolius (Poepp. & Endl.) H. Robinson (Asteraceae), known as yacon is a high-altitude tropical herbaceous species. It was introduced into several countries, including Brazil, because of its nutritional potential, high yield but mainly as a source of inulin. Although its agronomy and biochemistry are relatively well established, little is known about the morphology and nature of its underground system, the main inulin source. The underground system is heterogeneous in nature, consisting of rhizophores, and adventitious thin and tuberous roots. The rhizophores and roots present secretory ducts of lipid in the inner cortical layers, which is derived from the meristematic endoderm.

Key words: meristematic endoderm, rhizophore, secretory ducts, Smallanthus sonchifolius, tuberous roots

Introdução

Smallanthus sonchifolius Poepp. & Endl. (Asteraceae, Asteroideae, Heliantheae) é uma espécie herbácea de clima tropical de altitude, tendo sido introduzida em diversos países, incluindo o Brasil, devido ao seu potencial alimentício, forrageiro e, principalmente, como fonte de inulina concentrada nos órgãos subterrâneos (National Research Council 1989, Fukai et al. 1993).

Conhecida como yacon, a espécie apresenta sistema subterrâneo complexo, não havendo consenso sobre a denominação dos órgãos que o compõem. Assim, encontram-se referências a tubérculo (Asami et al. 1989, 1991, Hawkes 1989, Ohyama et al. 1990, Wei et al. 1991, Kakuta et al. 1992, Estrella & Lazarte 1994), a caule rizomatoso (National Research Council 1989), rizoma simpodial (Grau & Rea 1997), a raiz tuberosa (Leon 1968, Nieto 1991, Grau & Rea 1997), a raiz comestível e tuberosa (Bonucceli 1989), ou, como em Zardini (1991), rizoma lenhoso, rizoma carnoso e raiz de reserva.

As raízes de Smallanthus sonchifolius, assim como os caules, apresentam grande quantidade de inulina, frutano de baixa caloria com elevado potencial dietético, podendo ser um substituto natural do açúcar na alimentação de diabéticos (National Research Council 1989, Figueiredo-Ribeiro et al. 1992, Fukai et al. 1993).

Embora alguns aspectos agronômicos (Nieto 1991, Estrella & Lazarte 1994) e bioquímicos (Ohyama et al. 1990, Asami et al. 1991, Wei et al. 1991, Fukai et al. 1993) desta planta sejam relativamente conhecidos, pouco se sabe a respeito da morfologia e natureza do sistema subterrâneo.

Visando a elucidar a natureza dos órgãos subterrâneos de Smallanthus sonchifolius, principalmente dos responsáveis pela propagação vegetativa e daqueles que apresentam reserva de frutanos, este trabalho teve por objetivo caracterizar a morfologia e anatomia dos órgãos que compõem o sistema subterrâneo.

Material e métodos

O material foi coletado de exemplares de Smallanthus sonchifolius (sinônimos: Polymnia sonchifolia Poepp. & Endl. e P. edulis Wedd.) cultivados em canteiros experimentais na Faculdade de Ciências Agronômicas da Universidade Estadual Paulista, Câmpus de Botucatu, São Paulo, Brasil. O cultivo vem sendo feito por meio de propagação vegetativa, a partir de fragmentos do sistema subterrâneo contendo gemas, obtidos de plantas adultas. Após a confirmação da identificação da espécie, as exsicatas foram depositadas no Herbário BOTU, sob o número 20.414.

As observações morfológicas foram feitas em material fresco ou estocado em Etanol 70%. As ilustrações foram preparadas em câmara clara acoplada a estereomicroscópio Zeiss e câmara fotográfica Pentax.

Para análise anatômica, amostras foram fixadas na mistura de Karnovsky (Karnovsky 1965). Lâminas semi-permanentes foram preparadas com secções obtidas a mão livre, coradas com 5% de solução aquosa de Safranina 1% e 95% de solução aquosa de Azul de Astra 1%. Confeccionaramse, também, lâminas permanentes a partir de material incluído em glicol-metacrilato, sendo as secções coradas com solução aquosa de Azul de Toluidina 0,05%, pH 4,7 (O'Brien et al. 1964).

Para verificação da presença de substâncias lipofílicas, secções de material fresco foram submetidas a tratamento com Sudan IV (Johansen 1940).

Os aspectos anatômicos mais relevantes foram ilustrados em fotomicroscópio Zeiss.

Resultados

A planta apresenta eixos aéreos, com folhas e gemas vegetativas e florais, e um sistema subterrâneo espessado de natureza mista representado por rizóforos e raízes (figuras 1-6). Todo o sistema radicular é formado por raízes adventícias, sendo que algumas permanecem delgadas e outras sofrem intensa tuberificação (figuras 1, 3, 6). As raízes tuberosas são inicialmente fusiformes, adquirindo formas irregulares e variáveis na maturidade.



Os rizóforos são estruturas cônicas, tenras e ligeiramente espessadas, cujo ápice tem coloração esbranquiçada; exibem nós e entrenós nítidos, além de inúmeras gemas protegidas por catafilos (figuras 1, 2). Freqüentemente, ainda ligados à planta-mãe, podem originar vários ramos aéreos simultaneamente, resultando na formação de touceiras (figura 4). Na época do brotamento, os nós distais do rizóforo apresentam coloração rósea e os proximais são castanhos (figuras 4, 6). As gemas originam ramos caulinares aéreos eretos (figuras 4, 10 ) e novos rizóforos (figuras 1, 4, 6). Primórdios de raízes adventícias são observados em torno da base de cada entrenó dos rizóforos (figuras 5, 10 ), originando raízes delgadas (figura 7 ) e raízes tuberosas (figuras 6, 8-10 ).

As raízes delgadas apresentam epiderme unisseriada, com pêlos radiculares (figura 11). O córtex é formado por cerca de 15 camadas de células parenquimáticas, com exoderme distinta (figura 11); no córtex interno, as células têm caracteristicamente disposição radial (figuras 11, 12) e são resultantes da endoderme meristemática. Nesta região, ocorrem canais secretores constituídos por lume losangular (figuras 12-14); no lume, foram detectadas gotas de lipídios (figuras 15, 16). A camada cortical mais interna é uma endoderme típica, com estrias de Caspary conspícuas (figuras 13, 14). O cilindro vascular é um protostelo que varia de tetrarco a poliarco, com parênquima medular evidente (figuras 11, 12).


As raízes tuberosas apresentam periderme pouco desenvolvida, com lenticelas evidentes (figura 17). O córtex interno tem origem endodérmica e as células, dispostas radialmente, mostram numerosas divisões anticlinais e periclinais (figuras 17, 18) que levam ao aumento do diâmetro desse órgão. Nas camadas corticais adjacentes à endoderme, originam-se canais secretores: entre duas células da endoderme e duas células da camada adjacente externa, nota-se a formação de um espaço losangular conspícuo, de origem esquizógena, que acumula substâncias lipídicas. Estes espaços formam-se em toda a periferia da endoderme e são delimitados por epitélio secretor uniestratificado, constituído por quatro células (figuras 18, 19). Posteriormente, por divisões desiguais e sempre no plano oblíquo destas quatro células, originam-se novas células epiteliais (figura 20). Em secção transversal, os canais maduros mostram lume tendendo a circular e número variável de estratos de células epiteliais (figura 21). O estelo é poliarco, com extenso parênquima medular, ocorrendo atividade cambial irregular (figuras 17, 18).



Nos rizóforos, o ápice apresenta epiderme unisseriada e córtex com aproximadamente seis camadas de células parenquimáticas com divisões anticlinais; nesta região, ocorrem canais secretores (figura 23). Nas camadas subepidérmicas, nota-se o felogênio em início de implantação (figura 23). O sistema vascular é representado por feixes colaterais, com extensa região de parênquima interfascicular, dispostos em um anel em torno de ampla medula (figura 22).



Na região proximal, o rizóforo apresenta periderme com lenticelas (figuras 24, 25); córtex mais amplo que o da região distal, com numerosos canais secretores; os feixes vasculares apresentam câmbio incipiente (figura 24) e rodeiam ampla medula onde também se observam canais secretores.

Em todo o rizóforo, o sistema fundamental exibe divisões celulares em planos variados (figuras 23-25), mais freqüentes na região proximal, resultando no aumento de espessura observado.

Discussão

A presença de um sistema caulinar subterrâneo ramificado, formando raízes adventícias tuberosas e delgadas, em Smallanthus sonchifolius foi relatada por Grau & Rea (1997), que o denominaram rizoma simpodial. Neste trabalho, as observações realizadas demonstraram que a estrutura caulinar subterrânea é um rizóforo, que origina raízes delgadas, raízes tuberosas e numerosas gemas caulinares. Estas darão origem a ramos aéreos e a novos rizóforos.

A ocorrência de rizóforos tem sido registrada em diferentes táxons (Sajo & Menezes 1986b, Rocha & Menezes 1997, Andreata & Menezes 1999), incluindo representantes da família Asteraceae. Em espécies de Vernonia (Sajo & Menezes 1986b), foi demonstrado ser o rizóforo um sistema caulinar subterrâneo portador de raízes, com gemas apical e laterais, que se origina do nó cotiledonar. Após a formação, a partir do nó cotiledonar, dos dois primeiros rizóforos com crescimento geotrópico positivo, a raiz primária degenera e todo o sistema de raízes é adventício.

Em Smilax (Smilacaceae), uma monocotiledônea, verificou-se processo similar, com a formação de um único rizóforo no nó cotiledonar (Andreata & Menezes 1999).

Em Dioscorea kunthiana Uline ex Knuth (Dioscoreaceae), Rocha & Menezes (1997) descreveram o rizóforo como um segundo sistema caulinar que a planta apresenta, com crescimento geotrópico positivo. É importante ressaltar que Goebel (1905) refere-se ao órgão subterrâneo em Dioscoreaceae como sendo homólogo ao órgão portador de raízes de Selaginella.

A proliferação de gemas levando à formação de touceiras em Smallanthus sonchifolius revela o potencial do rizóforo como órgão de reserva e de propagação vegetativa, como já ressaltado por Sajo & Menezes (1986a).

Anatomicamente, o rizóforo de Smallanthus sonchifolius caracteriza-se por apresentar espessamento produzido por tecido parenquimático de origem fundamental, o que difere do rizóforo das espécies de Vernonia estudadas por Sajo & Menezes (1986a), onde o crescimento em espessura se deve à proliferação de parênquima adicional proveniente de câmbios acessórios no interior do xilema secundário.

Com relação às diversas denominações atribuídas ao órgão espessado e comestível, principal fonte de frutanos de Smallanthus sonchifolius, justifica-se apenas a utilização de raiz tuberosa (Leon 1968, Bonucceli 1989, Nieto 1991, Grau & Rea 1997). O estudo anatômico evidenciou claramente que a organização do sistema vascular deste órgão é típica de raiz. As referências na literatura a tubérculo e rizoma não são adequadas, uma vez que estes são órgãos subterrâneos de natureza caulinar.

No que se refere à anatomia da raiz, verificou-se a presença de uma endoderme meristemática responsável pela formação de várias camadas de células do córtex interno, as quais mostram disposição radial característica. Nas raízes delgadas, as células das camadas resultantes da endoderme meristemática sofrem apenas divisões periclinais. Nas raízes que se tuberificam, observam-se divisões anticlinais, além das periclinais. O papel meristemático da endoderme na produção das células do córtex interno da raiz foi registrado por Williams (1947), Van Fleet (1961), Mueller (1991), Seago & Scholey (1999), Seago et al. (1999) e Melo-de-Pinna & Menezes (2002).

O aumento de espessura das raízes tuberosas é resultante da proliferação de tecido parenquimático, como já destacado por Grau & Rea (1997). Segundo os referidos autores, o parênquima acumula açúcares e, em alguns casos, pigmentos.

Em Smallanthus sonchifolius, todos os canais secretores presentes nas raízes, tanto delgadas quanto tuberosas, são de origem endodérmica. De um modo geral, o processo de formação dos canais secretores em raízes de S. sonchifolius é semelhante ao descrito para outras espécies de Asteraceae (Solereder 1908, Guttemberg 1968, Luque et al. 1997, Melo-de-Pinna & Menezes 2002). Difere, contudo, quanto à localização: enquanto que, na maioria dos registros (Williams 1947, 1954, Luque et al. 1997, Melo-de-Pinna & Menezes 2002), os canais iniciam-se em oposição ao floema, em S. sonchifolius formam-se em toda a periferia da endoderme.

Deve-se salientar ainda que, em Smallanthus sonchifolius, as células epiteliais dos canais são bem diferenciadas e resultam de divisões desiguais das células produzidas pela endoderme meristemática. Além disso, o número de células epiteliais que delimitam os canais secretores é diferente entre as raízes delgadas e as raízes tuberificadas. Esta variação no número de células já foi ressaltada por Tetley (1925), que afirmou que os canais podem permanecer circundados por quatro células ou, na maioria dos casos, por sucessivas divisões das epiteliais, pode-se chegar a dez células.

Outro aspecto que deve ser destacado é a função secretora das células endodérmicas da raiz de Smallanthus sonchifolius, evidenciada pela presença de gotículas de lipídios no interior dos espaços intercelulares, mesmo antes da formação das células epiteliais. Relato semelhante sobre células endodérmicas secretoras de lipídios foi feito por Luque et al. (1997) em raízes de espécies de Lychnophora (Asteraceae). A habilidade das células endodérmicas para a síntese e secreção de substâncias lipofílicas, além da deposição parietal destas substâncias sob a forma de estria de Caspary, evidenciam a importância da endoderme no metabolismo de substâncias graxas, conforme já ressaltado por Van Fleet (1961).

Agradecimentos — Silvia R. Machado e Nanuza L. Menezes agradecem ao CNPq as bolsas de produtividade em pesquisa.

recebido: 15 de maio de 2002

aceito: 20 de novembro de 2003

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  • 1
    Autor para correspondência:
  • Datas de Publicação

    • Publicação nesta coleção
      21 Jun 2004
    • Data do Fascículo
      Mar 2004

    Histórico

    • Aceito
      20 Nov 2003
    • Recebido
      15 Maio 2002
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