α-, β-caroteno e α-tocoferol em algas marinhas in natura

α- and β-carotene, and α-tocopherol in fresh seaweeds

α -, β -caroteno e α -tocoferol em algas marinhas in natura

α - and β -carotene, and α -tocopherol in fresh seaweeds

Márcia Barbosa de Sousa; Kelma Maria dos Santos Pires; Daniel Barroso de Alencar; Alexandre Holanda Sampaio; Silvana Saker-Sampaio^*

Departamento de Engenharia de Pesca, Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal do Ceará – UFC, Campus Universitário do Pici, Av. Mister Hull s/n Bloco 827, CEP 60455-970, CP 6043, Fortaleza - CE, Brasil, E- mail: [e-mail]

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi avaliar o potencial de 32 espécies de algas marinhas das divisões Chlorophyta, Rhodophyta e Phaeophyta como fontes de α- e β-caroteno e α-tocoferol. Todas as clorofíceas analisadas apresentaram α- e β-caroteno. Os teores máximo e mínimo de α-caroteno foram detectados nas espécies do gênero Caulerpa e em Codium decorticatum, respectivamente; e β-caroteno foi mais baixo em Caulerpa mexicana e mais elevado em Ulva fasciata. Dentre as rodofíceas, 11 espécies apresentaram α-caroteno, com máximo em Botryocladia occidentalis. β-caroteno foi encontrado em todas as algas vermelhas analisadas com teores mínimo e máximo em Gracilaria caudata e Bryothamnion triquetrum, respectivamente. As feofíceas apresentaram apenas β-caroteno, com mínimo e máximo em Dictyopteris delicatula e Padina gymnospora, respectivamente. Na divisão Chlorophyta, α-tocoferol, foi máximo em Codium decorticatum e mínimo em Caulerpa prolifera. Na Rhodophyta, 12 espécies apresentaram α-tocoferol com teor máximo em Enantiocladia duperreyi. Na Phaeophyta, α-tocoferol foi encontrado com valores mínimo e máximo em Lobophora variegata e Dictyota dichotoma, respectivamente.

Palavras-chave: algas marinhas; carotenóides provitamina A; vitamina E; CLAE.

ABSTRACT

The aim of this work was to evaluate the potential of 32 marine macro algae species, members of Chlorophyta, Rhodophyta and Phaeophyta, as sources of a-carotene, b-carotene and a-tocopherol. Both b-carotene and a-carotene were found in all species of green macroalgae analyzed. The maximum content of a-carotene was detected in algae belonging to Caulerpa genus and the minimum in Codium decorticatum. The amount of b-carotene found was minimum in Caulerpa mexicana and maximum in Ulva fasciata. Among the Rhodophyta species, eleven contain a-carotene, the maximum content was found in Botryocladia occidentalis. b-Carotene was found in all red macroalgae analyzed presenting the lowest and highest values in Gracilaria caudata and Bryothamnion triquetrum, respectively. Species of Phaeophyta contained b-carotene but no a-carotene. The lowest value for b-carotene was found in Dictyopteris delicatula and the highest in Padina gymnospora. In Chlorophyta, the amount of a-tocopherol was maximum in Codium decorticatum and minimum in Caulerpa prolifera. In Rhodophyta, twelve species contained a-tocopherol, the highest value was found in Enantiocladia duperreyi. a-Tocopherol was detected in all Phaeophyta species analyzed. The highest and lowest values were found in Lobophora varigata and Dictyota dichotoma, respectively.

Keywords: marine macroalgae; provitamin A carotenoids; vitamin E; HPLC.

1 Introdução

As macroalgas marinhas constituem um grupo heterogêneo de vegetais encontrados abundantemente em todos os ecossistemas. São fonte de uma grande variedade de compostos benéficos para o homem, apresentando diversas aplicações em nutrição animal e humana (URBANO; GOÑI, 2002), indústria de alimentos (MAMATHA et al., 2007), fertilização do solo (BLUNDEN, 1991) e outras áreas biotecnológicas (FARIAS; NAZARETH; MOURÃO, 2001; LIMA et al., 2004). Durante as últimas décadas, a comunidade científica demonstrou interesse crescente pelo estudo dos carotenóides e das vitaminas lipossolúveis, que podem estar associados com a redução de doenças cardiovasculares e outras doenças degenerativas (WILLIS; WIANS-Jr, 2003; JOHNSON, 2004).

Os carotenóides são pigmentos naturais que se destacam principalmente devido a sua ampla distribuição nos seres vivos, grande diversidade estrutural e numerosas funções fisiológicas, dentre as quais, a principal é atuar como precursores de vitamina A nos animais (BRITTON; LIAAEN-JENSEN; PFANDER, 1995). A vitamina A dietária dá origem a uma variedade de metabólitos ativos, coletivamente conhecidos como retinóides, compostos por retinóis, retinais e ácidos retinóicos, dependendo do grupo terminal polar (NOY, 2000). A maior parte do β-caroteno e de outros carotenóides provitamina A é convertida em retinol (OLSON, 1989; ARMSTRONG; HEARST, 1996; ARMSTRONG, 1997), mas eles não são considerados micronutrientes essenciais e não existe uma Ingestão Diária Recomendada (IDR) específica. Apesar disso, no cômputo da atividade vitamina A dos alimentos, referida como retinol equivalente (RE), eles são levados em consideração. De acordo com a Resolução de Diretoria Colegiada (RDC) Nº 269, de 22 de setembro de 2005, da Agência Nacional de Vigilância Sanitária, do Ministério da Saúde, que trata da IDR de vitaminas, minerais e proteínas para indivíduos e diferentes grupos populacionais, a IDR de vitamina A consiste em 600 µg de RE para adultos. Cada 1 µg de β-caroteno corresponde a 0,167 µg de RE e cada 1 µg de outros carotenóides provitamina A, a 0,084 µg de RE (BRASIL, 2005).

Tocoferóis e tocotrienóis agregam pelo menos 8 compostos com atividade de vitamina E. Entretanto, a atividade do α-tocoferol in vivo é superior àquela dos outros compostos, sendo cerca de 10 vezes maior do que seu precursor imediato, o γ-tocoferol. Além disso, a absorção dos tocoferóis pelo organismo é seletiva e o α-tocoferol tem predominância sobre os demais (β, γ, e δ-tocoferol), que não são absorvidos ou o são apenas em pequenas proporções. Portanto, o valor nutricional dos tocoferóis, em termos de atividade de vitamina E, é determinado pela concentração de α-tocoferol (BRIGELIUS-FLOHÉ; TRABER, 1999; AZZI; STOCKER, 2000), sendo sua IDR igual a 10 mg α-tocoferol equivalente (α-TE) ou 1,49 unidades internacionais (UI) (BRASIL, 2005). A importância da vitamina E também está relacionada com sua função antioxidante que mantém a integridade dos tecidos, além de desempenhar importantes papéis nos processos biológicos (HIRSCHBERG, 1999).

Dada a importância dos carotenóides provitamina A e da vitamina E, o objetivo deste trabalho consistiu em fazer um levantamento sobre a ocorrência desses compostos em várias espécies de macroalgas marinhas verdes, vermelhas e pardas encontradas na Praia do Guajiru, Trairi, Ceará, quantificá-los e, com base em uma porção razoável a ser consumida, correspondente a 100 g de alga fresca, informar quanto da IDR elas serão capazes de fornecer.

2 Material e métodos

2.1 Algas

Trinta e duas espécies de algas marinhas (Chlorophyta: Caulerpa cupressoides, C. mexicana, C. prolifera, C. racemosa, Cladophora prolifera, Codium decorticatum e Ulva fasciata; Rhodophyta: Acantophora specifera, Acantophora sp., Amansia multifida, Botryocladia occidentalis, Bryothamnion seaforthii, B. triquetrum, Corallina officinalis, Cryptonemia crenulata, Enantiocladia duperreyi, Eucheuma sp., Gracilaria sp., G. birdiae, G. caudata, G. domingiensis, G. ferox, Hypnea cervicornis, H. musciformis, Osmundea obtusiloba, Pterocladia americana e Solieria filiformis; e Phaeophyta: Dictyota dichotoma, Dictyopteris delicatula, Lobophora variegata, Padina gymnospora e Sargassum cymosum) foram coletadas durante a maré baixa na Praia do Guajiru, Trairi-Ceará, em julho de 2004, e levadas para o laboratório. O material coletado foi lavado em água corrente para remoção de impurezas e epífitas macroscópicas, sendo, em seguida, colocado sobre papel absorvente para drenar o excesso de água. As algas foram separadas, colocadas em sacos plásticos que foram fechados e etiquetados e estocadas a –20 °C.

2.2 Reagentes

β-Caroteno tipo I all trans, sintético, aproximadamente 95% (C-9750) e acetato de α-tocoferol (Ephynal) foram obtidos da Sigma, Estados Unidos e Roche, Brasil, respectivamente. Metanol, n-hexano e tetrahidrofurano usados na preparação de padrões e nas análises cromatográficas foram obtidos da OmniSolv, Merck, Alemanha, grau HPLC. Todas as soluções foram preparadas utilizando-se água ultrapura, obtida através do sistema Milli-Q (Millipore, Estados Unidos).

2.3 Extração, saponificação e partição de α -caroteno, β -caroteno e α -tocoferol

Aproximadamente 100 g de alga in natura foram macerados com o auxílio de nitrogênio líquido para a obtenção de pó fino, usado para a preparação dos extratos. Três porções de 2 g foram pesadas separadamente e 20 mL de metanol-água (90:10, v/v) contendo 5% de hidróxido de potássio foram adicionados em cada tubo. Os tubos foram colocados em banho-maria a 70 °C por 30 minutos para promover a saponificação. Depois de resfriados, 10 mL do extrato saponificado, 3 mL de água Milli-Q e 5 mL de n-hexano foram misturados por 10 minutos e, em seguida, deixados em repouso para permitir a separação das fases. Alíquotas de 1 mL da fase hexânica superior foram transferidas para tubos de ensaio e deixadas sob corrente de ar em banho-maria a 50 °C para evaporação do solvente. O resíduo foi suspenso em 500 µL da fase móvel no momento da análise cromatográfica. Padrões constituídos de β-caroteno e acetato de α-tocoferol foram submetidos ao processo de saponificação e partição separadamente e em combinação com 2 g de alga. Esse procedimento assegurou a detecção dos dois carotenos e do tocoferol, tendo sido eles adicionados intencionalmente.

2.4 Cromatografia líquida de alta eficiência

O sistema cromatográfico consistiu em uma coluna Waters Spherisorb S5 ODS 2 (4,6 x 250 mm) e uma fase móvel constituída de metanol, com fluxo de 2 mL.min^–1, usando uma bomba AKTAbasic 10 (modelo P-900, Amersham). Alíquotas de 100 µL do resíduo suspenso na fase móvel foram injetadas manualmente usando um injetor de amostras Rheodyne 7210 (Hamilton Co.). O monitor (AKTAbasic UV-900) foi ajustado para a leitura simultânea de α- e β-caroteno em 450 nm e de α-tocoferol em 285 nm. Os cromatogramas foram registrados através do sistema de controle Unicorn^TM, versão 5. 0.

2.5 Cálculo de α - e β -caroteno e de α -tocoferol

As concentrações de α- e β-caroteno e de α-tocoferol nos extratos de alga foram calculadas comparando-se as áreas dos picos das soluções de concentrações conhecidas (10 µg.mL^–1) preparadas com padrões comerciais (β-caroteno, Sigma e acetato de α-tocoferol, Roche) com aquelas produzidas nos extratos de algas com os mesmos tempos de retenção. O uso do β-caroteno como padrão para a quantificação de α-caroteno foi considerado válido porque as áreas dos picos correspondentes a soluções de mesma concentração desses carotenos não apresentaram diferença estatisticamente significativa (p > 0,05) (SAKER-SAMPAIO, 1997).

3 Resultados e discussão

A relação entre a área do pico e a quantidade de β-caroteno e α-tocoferol aplicado na coluna foi estabelecida, separadamente, para os padrões de β-caroteno e acetato de α-tocoferol processados (submetidos aos processos de saponificação e partição). Tendo em vista a existência de correlação linear entre área do pico e concentração de β-caroteno (r = 0,9966, p < 0,05) no intervalo de 10 a 100 µg, que corresponde a aproximadamente 0,1 a 1,0 µg na coluna, sua quantificação nas amostras de algas foi possível. Da mesma forma, tendo em vista a existência de correlação linear entre a área do pico e a concentração de acetato de α-tocoferol (r = 0,9909, p < 0,05) no intervalo de 10 a 100 µg, que correspondeu a aproximadamente 5 a 500 µg na coluna, sua quantificação nas amostras de algas também foi possível.

Todas as clorofíceas apresentaram α-caroteno e β-caroteno. Os teores de α-caroteno variaram de 0,814 ± 0,256 a 71,378 ± 3,550 µg.g^–1 peso fresco, sendo mais elevados no gênero Caulerpa (C. cupressoides, C. mexicana, C. prolifera e C. racemosa) e mais baixos em Codium decorticatum. As quantidades de β-caroteno variaram de 2,322 ± 0,736 µg.g^–1 peso fresco em C. mexicana a 26,705 ± 7,398 µg.g^–1 peso fresco em Ulva fasciata. As espécies do gênero Caulerpa apresentaram teores de α-caroteno de 1,2 a 4,5 vezes maiores que os de β-caroteno. No entanto, esse fato não foi observado nas outras espécies de algas verdes estudadas, cujas quantidades de β-caroteno foram de 7,8 a 15,8 vezes maiores que aquelas de α-caroteno. Com relação ao retinol equivalente, as algas verdes apresentaram máximo em C. prolifera (9,014 ± 0,442 µg.g^–1 peso fresco) e mínimo em C. mexicana (0,962 ± 0,256 µg.g^–1 peso fresco). Dentre as sete espécies de algas verdes analisadas neste trabalho, apenas Cladophora prolifera não apresentou α-tocoferol. O teor mais elevado foi observado em Caulerpa prolifera (383,047 ± 85,254 µg.g^–1 peso fresco) e o mais baixo em Codium decorticatum (15,650 ± 2,634 µg.g^–1 peso fresco) (Tabela 1).

Sete espécies de clorofíceas coletadas na Praia do Pacheco apresentaram conteúdos diferentes de α- e de β-caroteno (MACIEL DA SILVA, 2003), quando comparados com os deste trabalho. De acordo com Senger et al. (1993), o padrão de distribuição dos carotenóides presentes nas algas verdes é fortemente influenciado pela intensidade de luz e de seu comprimento de onda e pela duração da exposição. Além disso, o ciclo de vida também exerce enorme importância sobre os carotenóides presentes, tanto nas algas como nas plantas superiores.

Onze espécies de algas vermelhas apresentaram α-caroteno, e seu conteúdo oscilou de 0,487 ± 0,267 µg.g^–1 peso fresco em Solieria filiformis a 3,055 ± 0,278 µg.g^–1 peso fresco em Botryocladia occidentalis. Entretanto, ele não foi encontrado nas outras 9 espécies estudadas (Acantophora specifera, Acantophora sp., Bryothamnion seaforthii, Corallina officinalis, Gracilaria birdiae, G. caudata, G. domingiensis, G. ferox e Gracilaria sp.). Todas as rodofíceas analisadas apresentaram β-caroteno, com valor máximo de 4,284 ± 0,607 µg.g^–1 peso fresco em Bryothamnion triquetrum e mínimo de 0,336 ± 0,209 µg.g^–1 peso fresco em G. caudata. Com relação ao retinol equivalente, o mínimo também foi observado em G. caudata (0,056 ± 0,035 µg.g^–1 peso fresco) e o máximo em B. triquetrum (0,764 ± 0,109 µg.g^–1 peso fresco). α-Tocoferol foi quantificado em 12 espécies de algas vermelhas, e seus conteúdos oscilaram entre 4,809 ± 1,058 e 31,872 ± 5,883 µg.g^–1 peso fresco, em Gracilaria ferox e Enantiocladia duperreyi, respectivamente. Porém, nas outras 8 espécies estudadas (Acantophora specifera, Botryocladia occidentalis, Corallina officinalis, Gracilaria caudata, Gracilaria sp., Hypnea cervicornis, H. musciformis e Solieria filiformis), ele não foi detectado (Tabela 2).

Norziah e Ching (2000) quantificaram β-caroteno em Gracilaria changgi utilizada na Malásia como matéria-prima para a extração de ágar ou carragenana e encontraram 5,2 ± 0,4 mg.100 g^–1 peso seco. Este valor foi semelhante ao encontrado em Gracilaria sp. e G. birdiae estudadas neste trabalho. Maciel da Silva (2003) encontrou 4 a 5 vezes mais α- e β-caroteno em Hypnea cervicornis, quando comparado com os resultados deste trabalho.

As feofíceas estudadas neste trabalho apresentaram apenas β-caroteno. Resultados semelhantes foram obtidos com Laminaria digitata (SAKER-SAMPAIO, 1997) e com Lobophora variegata, Sargassum filipendula e S. vulgare (MACIEL DA SILVA, 2003). Os valores mínimo e máximo foram encontrados em Dictyopteris delicatula e Padina gymnospora, variando de 0,266 ± 0,198 a 12,230 ± 2,859 µg.g^–1 peso fresco, respectivamente. Com relação ao retinol equivalente, os conteúdos mínimo (0,044 ± 0,033 µg.g^–1 peso fresco) e máximo (2,038 ± 0,476 µg.g^–1 peso fresco) também foram registrados para D. delicatula e P. gymnospora, respectivamente, tendo em vista que α-caroteno não foi encontrado em nenhuma das algas pardas analisadas. As espécies de Phaeophyta apresentaram α-tocoferol, com valor máximo de 42,817 ± 31,012 µg.g^–1 peso fresco em Dictyota dichotoma e mínimo de 4,722 ± 2,062 µg.g^–1 peso fresco em Lobophora variegata (Tabela 3).

As macroalgas marinhas verdes parecem ser as melhores fontes de carotenóides com atividade de vitamina A, enquanto as vermelhas e pardas parecem contribuir com mais ou menos a mesma quantidade, apesar de α-caroteno não ter sido encontrado em nenhuma feofícea. Este fato certamente está relacionado com a distribuição das algas no ambiente, tendo em vista que as clorófitas permanecem expostas à radiação solar por períodos mais prolongados e, assim, sintetizam mais carotenóides que, nos vegetais, dentre outras funções, desempenham o papel de protegê-los contra os danos da fotoxidação.

A presença de tocoferóis (µg.g^–1 peso seco) em algas marinhas da Noruega foi investigada por Jensen (1969a; b; c) que encontrou apenas α-tocoferol nas algas verdes Enteromorpha intestinalis (92) e Ulva lactuca (35); nas algas vermelhas Polysiphonia fastigiata (80), Odonthalia dentata (20), Gigartina stellata e Palmaria palmata (35); e nas algas pardas Laminaria digitata (9), L. hyperborea (10) e L. saccharina (7). As algas pardas Ascophyllum nodosum, Fucus serratus, F. spiralis, F. vesiculosus e Pelvetia canaliculata apresentaram também β– + γ-tocoferol e δ-tocoferol, que totalizaram de 250 a 510, de 300 a 600, 356, de 250 a 480 e de 350 a 650 µg.g^–1 peso seco, respectivamente. LeTutour et al. (1998) verificaram predominância de α-tocoferol (µg.g^-1 peso seco) nas algas pardas (Ascophyllum nodosum, 3.420; Fucus serratus, 2.230; F. vesiculosus, 4.300; Laminaria digitata, 5; e Himanthalia elongata, 52), e esses teores foram muitas vezes maiores do que aqueles encontrados por Jensen. As algas vermelhas Palmaria palmata e parda Laminaria digitata apresentaram α-tocoferol em todos os meses do ano. Em P. palmata, a variação foi pequena (0,6 a 1,5 µg.g^–1 peso fresco) em 11 meses, e apenas a amostra coletada em janeiro exibiu um teor igual a 4,1 µg.g^–1 peso fresco. O nível de α-tocoferol em L. digitata também foi relativamente consistente, oscilando de 0,6 a 2,6 µg.g^–1 peso fresco durante 10 meses do ano. Valores um pouco mais elevados foram registrados em agosto (3,0 µg.g^–1 peso fresco) e em setembro (4,4 µg.g^–1 peso fresco) (SAKER-SAMPAIO, 1997). Sánchez-Machado, López-Hernández e Paseiro-Losada (2002) determinaram α-tocoferol por HPLC em três espécies de algas pardas: Himanthalia elongata enlatada e desidratada, Laminaria ochroleuca desidratada e Saccorhiza polychides enlatada. As algas H. elongata e L. ochroleuca desidratadas apresentaram conteúdo de α-tocoferol igual a 33,3 ± 4,2 e 8,9 ± 2,1 µg.g^–1 peso seco, respectivamente, enquanto as algas H. elongata e S. polychides enlatadas apresentaram quantidades inferiores e iguais a 12,0 ± 2,0 e 5,7 ± 1,3 µg.g^–1 peso seco, respectivamente. De acordo com Burtin (2003), as algas pardas contêm níveis de vitamina E superiores aos encontrados nas algas verdes e vermelhas. Entretanto, neste trabalho, as algas verdes foram as que apresentaram os maiores teores de α-tocoferol, seguidas das pardas e vermelhas.

Segundo o Manual de orientação aos consumidores sobre rotulagem nutricional obrigatória (BRASIL, 2001), para que um alimento seja considerado fonte de vitaminas, ele deve prover pelo menos 15% da IDR daquela vitamina em 100 g. Ainda, de acordo com o Manual, o fornecimento mínimo de 30% da IDR classifica o alimento como apresentando um alto teor de vitamina. Com base nessas informações, é possível afirmar que todas as algas verdes analisadas possuem alto teor de vitamina A, exceto Caulerpa mexicana (16%) e Codium decorticatum (26,9%), e de vitamina E, exceto Cladophora prolifera. Todas as espécies de algas vermelhas apresentaram menos de 15% da IDR de vitamina A. Entretanto, as espécies Bryothamnion triquetrum (15,5%), Cryptonemia crenulata (25,9%) e Enantiocladia duperreyi (31,9%) poderiam ser consideradas fontes de vitamina E e apenas E. duperreyi seria classificada de alto teor. Dentre as feofíceas, Padina gymnospora (34,0%) e Sargassum cymosum (18,5%) seriam fontes de vitamina A, e Dictyopteris delicatula (26,6%) e Dictyota dichotoma (42,8%), de vitamina E. Essa última seria também classificada de alto teor (Tabela 4).

Como os outros alimentos de origem vegetal, as algas marinhas contêm todos os tipos de vitaminas e correspondem a uma fonte natural desses nutrientes para o homem. Elas possuem provitamina A e vitaminas B e C tanto quanto frutas, verduras e legumes comestíveis (GUNSTHEIMER; JAHREIS, 1998).

4 Conclusões

Com relação aos carotenóides provitamina A e vitamina E, os maiores teores foram encontrados nas algas verdes, seguidas pelas pardas e vermelhas.

Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelo apoio financeiro para a realização deste trabalho e a Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico (FUNCAP).

Recebido para publicação em 8/8/2007

Aceito para publicação em 10/1/2008 (002740)

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A quem a correspondência deve ser enviada

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  12 Fev 2009
• Data do Fascículo
  Dez 2008

Histórico

• Aceito
  10 Jan 2008
• Recebido
  08 Ago 2007