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Revista Brasileira de Zoologia

Print version ISSN 0101-8175

Rev. Bras. Zool. vol.23 no.4 Curitiba Dec. 2006

http://dx.doi.org/10.1590/S0101-81752006000400014 

Maturidade sexual do caranguejo Armases rubripes (Rathbun) (Crustacea, Brachyura, Sesarmidae) na Baía de Sepetiba, Rio de Janeiro, Brasil

 

Sexual maturity of the crab Armases rubripes (Rathbun) (Crustacea, Brachyura, Sesarmidae) in Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil

 

 

Giovana V. LimaI; Lídia M. Y. OshiroII

IPrograma de Pós-graduação em Biologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
IIEstação de Biologia Marinha, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. Rua Sereder, Itacuruçá, 23880-000 Mangaratiba, Rio de Janeiro, Brasil. E-mail: oshiro@ufrrj.br

 

 


RESUMO

Objetivou-se analisar a maturidade sexual de Armases rubripes (Rathbun, 1897) em três diferentes ambientes (rio, praia arenosa e manguezal) no sudeste do Brasil. Os caranguejos foram coletados mensalmente de julho/2002 a fevereiro/2004, utilizando-se peneiras no Rio Sahy durante as marés altas e, manualmente, na praia e no manguezal, durante as marés baixas. Os animais foram capturados por dois coletores num esforço de 15 minutos por estação de coleta. No laboratório, os exemplares foram separados por sexo e mensurados em relação a largura da carapaça, do abdome e comprimento do gonopódio. As gônadas, gonopódios e o abdome foram analisados segundo sua forma e seu aspecto. Um total de 4.051 indivíduos foram amostrados (1.067 machos, 1.563 fêmeas e 1.421 juvenis). Foram determinados cinco morfotipos: juvenis, machos imaturos, fêmeas imaturas, machos maduros e fêmeas maduras. O início da maturidade sexual fisiológica e morfológica ocorreu de forma assíncrona, com machos produzindo gametas mais cedo que as fêmeas. O tamanho da primeira maturidade sexual apresentou diferença significativa entre os ambientes analisados, exceção observada para o manguezal. Os indivíduos obtidos no manguezal apresentaram menores tamanhos para o início da maturidade sexual. Embora, estimados os tamanhos da maturidade sexual morfológica de machos e fêmeas, a análise do crescimento alométrico foi inadequado para a espécie.

Palavras-chaves: Ecossistemas; desenvolvimento gonadal; Grapsoidea; habitats; morfotipos.


ABSTRACT

The present study analyzed the sexual maturity of Armases rubripes (Rathbun, 1897) in three populations from different environmental conditions (river, beach and mangrove) in the southeastern Brazilian coast. Crabs were sampled monthly from July 2002 to February 2004; they were captured with sieves at Sahy River, during the high tides, and by hand at beach and mangrove areas, during low tides. Animals were captured by establishing a catch effort of two collectors during 15 minutes for each station. At laboratory, all individuals were sexed and the carapace width measured. The gonads, gonopods and abdomen morphology were observed according to shape and macroscopic aspects. A total of 4,051 specimens were sampled (1,067males, 1,563 females and 1,421 juveniles). There were recognized five morphotypes: juveniles, immature males, immature females, mature males and mature females. The onset of physiological and morphological sexual maturity was asynchronous within sexes, of which, males reaching the ability to produce gametes earlier than females. The size at the onset of sexual maturity was significantly different among populations different coming from areas, except for mangrove area. The individuals obtained from mangrove showed the shortest size at the onset of sexual maturity. Therefore, estimates of males and females sizes at morphological sexual maturity the allometric growth analyses are inadequate in this species.

Key words: Ecosystems; gonadal development; Grapsoidea; habitats; morphotypes.


 

 

A adaptação à vida terrestre permitiu observar entre os crustáceos braquiúros, uma série de padrões ao longo do ciclo de vida, que pode variar de espécie para espécie, maximizando sua sobrevivência em diferentes circunstâncias (HARTNOLL 1985, HARTNOLL & GOULD 1988). Estas adaptações, seguidas de uma ampla diversidade no número de estratégias reprodutivas, podem estar relacionadas aos diferentes nichos (ABELE 1972, ABELE & MEANS 1977, NG & TAN 1995, OMORI et al. 1997) ou aos diferentes fatores abióticos observados (SASTRY 1983).

Os Grapsoidea representam o grupo de maior êxito dentre os Brachyura, em termos de colonização de diferentes habitats, podendo ser encontrados nos ambientes marinho, região entremarés de costões rochosos, no estuário, na água doce e associado à bromeliáceas (HARTNOLL 1964, MELO 1996, ABELE & MEANS 1977, ABELE 1992, DIESEL 1992, ANGER 1995, DIESEL & HORST 1995, TEIXEIRA & SÁ 1998).

Armases rubripes (Rathbun, 1897) é um caranguejo sesarmídeo de pequeno porte encontrado na zona tropical e subtropical, nas Américas Central e do Sul, de Nicarágua ao Rio de la Plata (CAPÍTOLI et al. 1977, MELO 1996). No Brasil, é comumente encontrada na região Sul em pântanos salgados, marismas ou manguezais, habitando raízes e bases dos caules da vegetação halófita de gramíneas, como Spartina sp., fissuras e cavidades do substrato. Na região Sudeste, além dos manguezais, são também encontrados em restingas e entre as axilas de bromeliáceas (CAPÍTOLI et al. 1977, FISCHER et al.1997, TEIXEIRA & SÁ 1998).

O estudo da maturidade sexual representa um importante tópico dentro da biologia, uma vez que permite entender diferentes estratégias adaptativas empregadas pelo organismo e o momento em que machos e fêmeas começam a atuar diretamente na flutuação populacional. Segundo MANTELATTO & FRANSOZO (1996), a maturidade pode ser observada através das mudanças ocorridas entre indivíduos juvenis ou imaturos, que deixam essa condição e passam a apresentar habilidades na produção de gametas e para realizar a cópula.

A avaliação do tamanho dos indivíduos no momento em que atingem a maturidade tem sido feita de várias formas, baseando-se em análises de maturidade morfológica, através do crescimento relativo; maturidade fisiológica, através de observações macroscópicas das gônadas; e a maturidade funcional, através de observações comportamentais do processo de corte e cópula (HARTNOLL 1974, VAZZOLER 1996, PINHEIRO & FRANSOZO 1998, MOURA & COELHO 2004).

No entanto, variações intraespecíficas no tamanho da maturidade sexual nos Brachyura têm sido relatadas tanto local, como geograficamente, estando associada à temperatura e à disponibilidade de alimentos (WENNER et al. 1974, ANNALA et al. 1980, HINES 1982, DIAZ & CONDE 1989, MOURA & COELHO 2004). Por outro lado, VERNET-CORNUBERT (1958) observa para o caranguejo Pachygrapsus marmoratus (Fabricius, 1787), variações sazonais durante o desenvolvimento das características sexuais secundárias, verificando-se a regressão abdominal em fêmeas sexualmente maduras após o período de desova. Todavia, estudos demonstram estar este processo restrito ao gênero, uma vez FLORES & NEGREIROS-FRANSOZO (1999) também verificaram esse padrão reprodutivo em Pachygrapsus transversus (Gibbes, 1850).

Estudos sobre a maturidade sexual morfológica e fisiológica foram realizados com várias espécies de Crustacea Brachyura, como: RUFFINO et al. (1994), PINHEIRO & FRANSOZO (1998), CASTIGLIONI & SANTOS (2001), NICOLAU & OSHIRO (2002), MOURA & COELHO (2004), CASTIGLIONI et al. (2004) e COBO & FRANSOZO (2005). No entanto, quando se compara o início desta atividade biológica em diferentes ambientes, observam-se apenas os trabalhos sobre maturidade sexual morfológica realizados por HINES (1989), CONDE & DÍAZ (1992), BENETTI & NEGREIROS-FRANSOZO (2004), CASTIGLIONI & NEGREIROS-FRANSOZO (2004) e CASTIGLIONI et al. (2004).

O presente estudo, além de estimar o início da maturidade sexual fisiológica e morfológica de machos e fêmeas do caranguejo Armases rubripes (Rathbun, 1897) em diferentes áreas da Baía de Sepetiba; tem por objetivo, verificar se há na espécie observada, variações nas características sexuais secundárias dos indivíduos sexualmente maduros à forma imatura de desenvolvimento.

 

MATERIAL E MÉTODOS

Os caranguejos foram coletados mensalmente, de julho/2002 a fevereiro/2004, em três diferentes hábitats da Baía de Sepetiba, litoral sul do Estado do Rio de Janeiro. a) Rio Sahy (22º56'S, 44º01'W): caracterizado por águas lêntica, substrato areno-argiloso, elevada densidade de vegetação marginal e salinidade média de 1,2 ± 1,7‰ (0,0-4,0‰); b) Praia do Sahy (22º56'S, 44º01'W): pontos de coleta localizados na região supralitoral, com influência de ondas durante a maré alta, substrato arenoso, bancos densos de Spartina alterniflora Loisel, 1890 e salinidade média de 21,9 ± 10,3‰ (7,0-34,0‰); c) Manguezal de Itacuruçá (22º54'S, 43º33'W): pontos de coleta localizados na região de entremarés, substrato areno-lodoso, bancos esparsos e pouco densos de S. alterniflora e salinidade média de 17,0 ± 10,0‰ (9,0-24,0‰).

No Rio Sahy, os caranguejos foram coletados utilizando-se peneiras durante os períodos de maré alta. Essa metodologia foi empregada devido a maior densidade de vegetação marginal e nichos de refúgios, como buracos e fissuras, que dificultavam a captura manual dos exemplares e aumentavam os riscos de acidentes com aracnídeos e ofídios. Durante a elevação da maré, cuja maior amplitude observada foi de 1,5 m, os caranguejos eram facilmente capturados passando-se as peneiras através de movimentos rápidos e ascendentes sob a vegetação. Na praia arenosa e no manguezal, devido a menor densidade desses nichos, os indivíduos foram coletados manualmente durante a maré baixa. Os caranguejos foram capturados por dois coletores num esforço de 15 minutos por estação de coleta. Os animais foram colocados em sacos plásticos, etiquetados e posteriormente congelados. No laboratório, após descongelamento em temperatura ambiente, realizou-se a triagem, a identificação e a separação por sexo.

Após a separação, os indivíduos capturados foram mensurados com auxílio de paquímetro com 0,01 mm de precisão, quanto à largura da carapaça, largura do abdome e comprimento do gonopódio. Posteriormente, os exemplares foram dissecados para análise macroscópica das gônadas, observando-se sua coloração, forma e espessura em relação ao hepatopâncreas e a cavidade cefalotorácica, sendo estas gônadas classificadas em cinco estágios (Tab. I). Os machos capturados foram observados quanto à rigidez, espessura e coloração dos gonopódios; enquanto as fêmeas foram observadas quanto à forma e a presença de cerdas nos somitos abdominais e nos pleópodos. A partir destas informações, foram agrupados os indivíduos imaturos e maduros de ambos os sexos, para posterior análise em relação à maturidade sexual morfológica.

A comparação entre os diferentes tamanhos de maturidade sexual observados entre machos e fêmeas, e ao longo dos diferentes hábitats estudados foram realizados utilizando-se a análise de variância (ANOVA dois critérios), ao nível de significância de 0,05.

O tamanho da maturidade sexual fisiológica foi determinada após a distribuição dos indivíduos em classes de tamanho, sendo o tamanho do início da maturidade sexual estimado na freqüência de 50%, onde os indivíduos de cada sexo encontram-se fisiologicamente e morfologicamente maduros (VAZZOLER 1996). O mesmo método foi utilizado para comparar a maturidade sexual morfológica.

 

RESULTADOS

Foi analisado um total de 4.051 caranguejos, sendo 1.067 machos, 1.563 fêmeas e 1.421 juvenis. Deste total, 2.344 (402 machos, 758 fêmeas e 1.184 juvenis) foram coletados no Rio Sahy; 830 (304 machos, 373 fêmeas e 153 juvenis) na região de supralitoral da praia arenosa e 877 (361 machos, 432 fêmeas e 84 juvenis) no manguezal.

Foram verificados cinco morfotipos para A. rubripes, segundo os diferentes estágios de desenvolvimento (Tab. II).

O tamanho médio e o número das populações de caranguejos variaram nos três ambientes analisados. A praia arenosa representou o ambiente com indivíduos com maior tamanho médio (8,0 ± 3,5 mm) e maior amplitude (1,8-18,0 mm) em relação à largura da carapaça, seguida de manguezal (7,2 ± 3,1 mm e 1,7-17,3 mm) e Rio Sahy (6,3 ± 2,4 mm e 0,1-15,8 mm) (Tab. III). O tamanho médio dos morfotipos apresentou variação nos diferentes ambientes, exceção observada entre os machos imaturos, que não apresentaram diferença significativa (p > 0,05). Os machos e fêmeas maduras apresentaram maiores tamanhos na praia arenosa (10,4 ± 2,8 mm e 13,5 ± 2,2 mm, respectivamente, p < 0,05), enquanto as fêmeas imaturas (5,6 ± 1,5 mm) foram maiores no manguezal (p < 0,05).

No Rio Sahy, machos e fêmeas apresentaram os diferentes estágios de desenvolvimento gonadal ao longo de todas as classes de tamanho, exceto na classe de 0,1-2,0 mm, onde todos os animais foram juvenis (Fig. 1). Ainda nesta figura, verifica-se que os machos atingiram a maturidade sexual em tamanhos menores quando comparados com as fêmeas, uma vez que se observa a presença de machos com gônadas desovadas ou esgotadas na classe de tamanho entre 6,1-8,0 mm de largura da carapaça. Por outro lado, as fêmeas apresentaram-se nesse estágio somente na classe seguinte, de 8,1-10,0 mm. No entanto, a classe de tamanho de 4,1-6,0 mm representa a fase de transição entre os indivíduos imaturos e maduros, uma vez que 50% dos indivíduos capturados encontraram-se maduros nas classes subseqüentes, entre 6,1-10,0 mm.

 

 

Nas figuras 2 e 3, verifica-se um tamanho de 8,0 mm para o início da maturidade sexual dos machos enquanto as fêmeas foram observadas a partir de 11,3 mm.

Assim como observado anteriormente, os indivíduos capturados na Praia do Sahy apresentaram diferentes estágios de desenvolvimento gonadal ao longo de todas as classes de tamanho (Fig. 4). Os machos também atingiram a maturidade sexual num tamanho menor que as fêmeas, sendo possível a visualização através da presença de machos com gônadas desovadas ou esgotadas na classe de 6,1-8,0 mm de largura da carapaça, enquanto as fêmeas, de 8,1-10,0 mm. Neste hábitat, o tamanho de transição entre machos imaturos e maduros não ficou tão evidente quanto no rio, observando-se para ambos os sexos, uma transição na classe de 6,1-8,0 mm, com presença de 50% da população atingindo a maturidade na faixa de 8,1-10,0 mm (Fig. 4).

Na praia, a maturidade sexual fisiológica estimada para machos foi de 7,5 mm, enquanto para as fêmeas foi de 10,7 mm (Figs 2 e 3).

No manguezal, ao contrário dos hábitats anteriormente mencionados, machos e fêmeas de A. rubripes apresentaram sincronia para o início da maturidade sexual, apresentando gônadas desovadas ou esgotadas na faixa de 4,1-6,0 mm de largura da carapaça e 50% dos indivíduos coletados na classe de 6,1-8,0 mm (Fig. 5).

Entretanto, machos apresentaram um tamanho de 7,0 mm de largura para o início da maturidade, enquanto para as fêmeas apresentaram um tamanho estimado de 8,0 mm (Figs 2 e 3).

As observações obtidas para a espécie nos diferentes hábitats, permitiram estimar e caracterizar o início da maturidade sexual fisiológica. No entanto, quando observações foram realizadas tomando-se como base as características morfométricas do gonopódio e abdome, verificou-se uma variação dos caracteres entre os diferentes morfotipos (Tab. II).

Na figura 6, observa-se que o desenvolvimento dos gonopódios em diferentes hábitats ocorre numa classe de tamanho inferior ao estimado para o desenvolvimento do abdome nas fêmeas (Fig. 7).

 

DISCUSSÃO

As fêmeas apresentaram maiores tamanhos que os machos no rio e na praia, ocorrendo o inverso no manguezal, assim como observado por CASTIGLIONI et al. (2004) em diferentes manguezais do Estado de São Paulo. De acordo com GHERARDI & MICHELI (1989) e ABRAMS (1988), entre os crustáceos, é comum que os machos atinjam os maiores tamanhos, provavelmente para assegurar a cópula e garantir a competição intraespecífica. No entanto, um maior crescimento das fêmeas como ocorreu neste estudo, pode maximizar o potencial reprodutivo da espécie, através de uma maior fecundidade (PARKER 1992).

Apesar dos maiores tamanhos observados entre as fêmeas, foi possível verificar nos ambientes analisados uma maturidade fisiológica antecipada entre os machos, assim como observado anteriormente para Sesarma cinereum (Bosc, 1802) (SEIPLE & SALMON 1987), Goniopsis cruentata (Latreille, 1803) (COBO & FRANSOZO 1998), Chasmagnathus granulata Dana, 1851 (LOPEZ et al. 1997) e Ocypode quadrata (Fabricius, 1787) (HALEY 1969). Possivelmente, estas diferenças durante o alcance da maturidade podem estar relacionadas à oferta de itens alimentares e estresse ambiental (WENNER et al. 1974, SASTRY 1983, CAMPBELL & EAGLES 1983, STEARNS & KOELL 1986, CONDE & DÍAZ 1992, HINES 1989, NEGREIROS-FRANSOZO et al. 2003). De acordo com NEGREIROS-FRANSOZO et al. (2003), indivíduos dispersos em ambientes com condições extremas, podem começar a procriar antecipadamente se os recursos alimentares mostrarem-se escassos ou com qualidade reduzida.

Para o caranguejo ocypodídeo Uca burgersi Holthis, 1967 estudado por BENETTI & NEGREIROS-FRANSOZO (2004), em dois manguezais do Norte do Estado de São Paulo, observa-se diferentes tamanhos para o início da maturidade sexual, atribuindo-se a este processo à diferença na disponibilidade de material orgânico no sedimento (COLPO & NEGREIROS-FRANSOZO 2003).

CONDE & DÍAZ (1992), analisando fêmeas de Aratus pisonii (H.Milne Edwards, 1837) em diferentes hábitats, também observaram variações intraespecíficas no tamanho da primeira maturidade sexual, verificando-se menores tamanhos ou precocidade dos eventos reprodutivos nas fêmeas dispersas em ambiente com elevado teor de sais dissolvidos. Segundo CONDE et al. (1989), a ocupação de hábitats com maiores valores de salinidade, além de propiciar tamanhos significativamente menores e maturidade antecipada dos indivíduos, induz a um crescimento atrofiado da população, quando comparados com outras populações de locais menos salinos.

Na Baía de Sepetiba, os exemplares de A. rubripes coletados anteciparam a maturidade sexual fisiológica provavelmente devido a uma maior exposição dos indivíduos às águas mais salinas. Concomitantemente, os efeitos de uma maior pressão antrópica ou maior competição interespecífica pelos recursos disponíveis, podem estar levando as populações a procurarem estratégias reprodutivas distintas. No rio, constatou-se uma maturidade sexual tardia, sendo-lhes atribuído os efeitos de uma reduzida salinidade e à ausência de competição ao longo dos bancos de S. alterniflora.

A maturidade sexual, tanto fisiológica e quanto morfológica, ocorre de forma assíncrona o que pode demonstrar uma importante adaptação reprodutiva da espécie, uma vez que não há limitação reprodutiva.

Durante as mensurações do gonopódio e do abdome para a determinação da maturidade sexual morfológica, foi possível observar variações nos caracteres dos diferentes morfotipos. Segundo HARTNOLL (1974), em várias espécies de Brachyura, estas mudanças morfológicas são observadas principalmente no abdome de fêmeas, podendo ocorrer abruptamente, depois da muda da puberdade, ou aparecer progressivamente depois de várias seqüências de mudas. Segundo HARTNOLL (1974, 1982) e LEME (2005), essas modificações anatômicas ocorrem durante o desenvolvimento ontogenético do indivíduo. Todavia, entre os Grapsoidea, estas mudanças morfológicas não são facilmente observáveis uma vez que a largura do abdome de fêmeas imaturas e maduras se sobrepõem, o que dificulta a determinação da maturidade sexual morfológica por métodos de crescimento relativo (HARTNOLL 1965). Essa oscilação, entretanto, ocorreu em ambos os sexos e nos diferentes morfotipos, possibilitando a constatação dessas estruturas corporais tanto nos indivíduos maduros, quanto nos indivíduos juvenis ou imaturos.

Segundo VERNET-CORNUBERT (1958) e FLORES & NEGREIROS-FRANSOZO (1999), essas variações morfológicas ocorrem nos indivíduos devido ao retorno das estruturas corporais completamente desenvolvidas ao aspecto observado anteriormente nos indivíduos imaturos. Entretanto, foi possível constatar para A. rubripes, assim como mencionado anteriormente, o processo de regressão do abdome; contrapondo-se, porém, a hipótese exclusivista do fenômeno quanto à ocorrência somente entre as fêmeas e entre os representantes do gênero Pachygrapsus.

 

AGRADECIMENTOS

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) (bolsa de doutorado à primeira autora) e ao estudante Marcelo Rodrigues da Silva Soares.

 

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Recebido em 21.X.2005; aceito em 14.X.2006.

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