Distribuição temporal de densidade de Aporobopyrus curtatus (Richardson) (Crustacea, Isopoda, Bopyridae), um parasito de Petrolisthes armatus (Gibbes) (Crustacea, Anomura, Porcellanidae) na Ilha do Farol, Matinhos, Paraná, Brasil

Temporal distribution of density of Aporobopyrus curtatus (Richardson) (Isopoda, Bopyridae), a parasite of Petrolisthes armatus (Gibbes) (Anomura, Porcellanidae) from Farol Island, Matinhos, Paraná State, Brazil

Distribuição temporal de densidade de Aporobopyrus curtatus (Richardson) (Crustacea, Isopoda, Bopyridae), um parasito de Petrolisthes armatus (Gibbes) (Crustacea, Anomura, Porcellanidae) na Ilha do Farol, Matinhos, Paraná, Brasil¹

Temporal distribution of density of Aporobopyrus curtatus (Richardson) (Isopoda, Bopyridae), a parasite of Petrolisthes armatus (Gibbes) (Anomura, Porcellanidae) from Farol Island, Matinhos, Paraná State, Brazil

Edinalva Oliveira^I; Setuko Masunari^II

^ICentro Universitário Positivo. Rua Professor Pedro Viriato Parigot de Souza 5300, 81280-330 Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail: [e-mail]

^IIPrograma de Pós-graduação em Zoologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná. Caixa Postal 19020, 81531-980 Curitiba, Paraná, Brasil. E-mail: [e-mail]

RESUMO

Os seguintes aspectos foram tratados sobre uma população do isopódo bopirídeo Aporobopyrus curtatus, parasito do caranguejo porcelanídeo Petrolisthes armatus: descrição e morfometria dos estágios de desenvolvimento, distribuição temporal da densidade relativa e da proporção de sexos. Adicionalmente, um provável ciclo de vida do parasito foi proposto. As coletas dos caranguejos hospedeiros foram feitas na Ilha do Farol, Matinhos, Estado do Paraná, de novembro de 1989 a abril de 1991. Um total de 967 bopirídeos foi obtido de 529 caranguejos porcelanídeos. Os seguintes estágios de desenvolvimento ou reprodutivos foram reconhecidos na população do parasito: criptonisco, fêmea imatura, fêmea madura, fêmea ovígera, fêmea embrionada, bopirídeo e macho maduro. A densidade relativa flutuou de 0,09 (janeiro/1990) a 0,33 parasitos por hospedeiro (abril/1990 e abril/1991). Dentre os parasitos imaturos, houve predominância de fêmeas, entretanto, a proporção de sexos foi de 1:1 na população madura. As larvas criptoniscos invadiram os hospedeiros P. armatus de novembro a maio, mas, casais de adultos de A. curtatus estiveram presentes o ano inteiro, exceto em janeiro. Fêmeas imaturas estiveram ausentes somente em quatro meses e os bopirídeos em seis meses durante os 18 meses de estudo. Houve uma sincronia no desenvolvimento do hospedeiro e do respectivo parasito: parasitos larvais infestaram hospedeiros juvenis e parasitos maduros, os hospedeiros maduros.

Palavras-chave: Bopirídeo; criptonisco; infestação; caranguejo porcelanídeo.

ABSTRACT

The following aspects on the population of the bopyrid Aporobopyrus curtatus infesting the porcelain crab Petrolisthes armatus from Farol Island were treated: description and biometry of the developmental stages, temporal distribution of the relative density and the sex-ratio. Furthermore, a probable life cycle of this parasite is proposed. Collections of the crab hosts were done in the Farol Island, Matinhos, Paraná State, Brazil, from November 1989 to April 1991. A total of 967 bopyrids were obtained from 529 porcelain crabs. Seven developmental and reproductive stages were recognized in the parasite population: cryptoniscus, immature female, mature female, ovigerous female, female with embryos, bopyridium and mature male. The relative density fluctuated from 0.09 (January/1990) to 0.33 parasites per host (April/1990 and April/1991). Among immature parasites, females predominated. However, the sex-ratio was 1:1 when they became adults. Cryptoniscus larvae invaded P. armatus from November to May, but adult couples of A. curtatus were present all year round, except in January. Immature females were absent only in four months and bopyridia in six months, out of 18 months. There was a synchronic development between host and its parasite: parasite larvae infested juvenile crabs, and mature parasites, mature hosts.

Key words: Bopyridium; cryptoniscus; infestation; porcelain crab.

Os isópodos bopirídeos são, na maioria, ectoparasitos de decápodos com um ciclo de vida complexo. Após abandonar o marsúpio da mãe, o primeiro estágio larval, o epicarídeo, prende-se num copépodo calanóideo (ANDERSON 1975). Neste hospedeiro intermediário, o epicarídeo se desenvolve num segundo estágio larval, o micronisco. Ao atingir o terceiro estágio larval, o criptonisco, a larva deixa o copépodo e prende-se no seu hospedeiro definitivo, um crustáceo decápodo. O criptonisco é sexualmente indiferenciado (PAGE 1985) e se desenvolve numa fêmea quando se prende a um hospedeiro ainda não infestado (REINHARD 1949). A larva que chega posteriormente não entra em contato direto com os tecidos do hospedeiro, mas, prende-se tipicamente no abdome do bopirídeo fêmea e se desenvolve num macho (REINHARD 1949). Estes parasitos infestam principalmente as câmaras branquiais de decápodos, mas, podem, também, habitar nas regiões bucais ou abdome de camarões carídeos (ver BECK 1980 para revisão).

A maioria dos trabalhos sobre isópodos bopirídeos é de natureza taxonômica; dentre as pesquisas enfocando a dinâmica populacional do parasito em relação ao hospedeiro citam-se pesquisas realizadas em populações hospedeiras de camarões carídeos (ver revisão em MASUNARI et al. 2000, ROMÁN-CONTRERAS & ROMERO-RODRÍGUEZ 2005), de caranguejos anomuros (WENNER & WINDSOR 1979, OLIVEIRA & MASUNARI 1998, ROCCATAGLIATA & LOVRICH 1999) e de caranguejos braquiúros (MCDERMOTT 1991, ROCCATAGLIATA & JORDÁ 2002, JORDÁ & ROCCATAGLIATA 2002).

As espécies de Aporobopyrus Nobili, 1906 constituem, na maioria, parasitos de caranguejos anomuros porcelanídeos. Destas, Aporobopyrus curtatus (Richardson, 1904) tem como principais hospedeiros definitivos os porcelanídeos Petrolisthes armatus (Gibbes, 1850), Petrolisthes galathinus (Bosc, 1801) Petrolisthes marginatus Stimpson, 1859, Pachycheles ackleianus A. Milne Edwards, 1880, Pachycheles greeleyi (Rathbun, 1900) e Porcellana sayana (Leach, 1820), e o ermitão Petrochirus diogenes (Linnaeus, 1758) (MARKHAM 1975, 1988, LEMOS DE CASTRO & LIMA 1980).

O presente estudo visa descrever a flutuação temporal de densidade relativa de uma população do parasito A. curtatus, que infesta a câmara branquial de P. armatus ocorrente na Ilha do Farol, Matinhos, no litoral de Estado do Paraná. Este porcelanídeo ocorre em densidades de até 305,0 ind.m^-1, uma das mais altas conhecidas na literatura. Ele tem reprodução contínua ao longo do ano, com um pico em janeiro e duas coortes principais de recrutamento em cada ano: uma de verão que é mais abundante e longa e outra de inverno, menos abundante e mais breve (OLIVEIRA & MASUNARI 1995).

O parasito A. curtatus tem prevalência nesta população de P. armatus que varia de 4,1% a 16,7%, conforme os meses do ano, e a ocorrência de um casal (um macho maduro e uma fêmea madura) se mostrou a condição mais estável. Aparentemente, o presente parasito provoca castração parasitária, pois, nenhuma fêmea ovígera ou embrionada estava parasitada por A. curtatus (OLIVEIRA & MASUNARI 1998).

Petrolisthes armatus tem ampla distribuição geográfica nos mares tropicais e subtropicais do Oceano Atlântico e do Pacífico oriental e, no Brasil, ele ocorre do Estado do Maranhão a Santa Catarina, incluindo Fernando de Noronha (MELO 1999). A. curtatus, também, tem ampla distribuição geográfica, porém, restrita a Oceano Atlântico Ocidental: Carolina do Norte, Flórida – E.U.A.; Barbados e Ilhas Virgínias, nas Antilhas e, no Brasil, ele é registrado praticamente ao longo de todo litoral, sendo o limite norte o Estado do Ceará e o sul, o Estado de São Paulo (LEMOS DE CASTRO & LIMA 1980). Mais tarde, OLIVEIRA & MASUNARI (1998) registraram o referido parasito em P. armatus no Estado do Paraná, estendendo o seu limite sul para este estado.

MATERIAL E MÉTODOS

As coletas foram realizadas com auxílio de armadilhas seguindo OLIVEIRA et al. (1995), na Ilha do Farol, município de Matinhos, mensalmente, de novembro/89 a abril/91 durante as marés de sizígia (DHN 1989, 1990, 1991). A temperatura média mensal do ar variou de 15,1°C (julho/90) a 25,0°C (fevereiro/90) (dados fornecidos pelo Simepar e obtidos na estação meteorológica do município de Antonina, Paraná, a então estação mais próxima do local de coleta) e a da água de superfície de 16°C a 29°C (valores pontuais tomados durante os dias de coleta). Os parasitos foram coletados diretamente dos caranguejos hospedeiros por inspeção das câmaras branquiais (OLIVEIRA & MASUNARI 1998). Uma descrição detalhada do local de estudo e da metodologia de amostragem dos caranguejos hospedeiros encontram-se em OLIVEIRA & MASUNARI (1995).

Os dados morfométricos dos caranguejos hospedeiros foram tomados com um paquímetro de precisão de 0,02 mm (largura da carapaça – LC – acima ou igual a 30 mm) ou sob microscópio estereoscópico com ocular graduada (menores do que 30 mm). Foram considerados caranguejos juvenis aqueles com pleópodos ainda rudimentares e mediram de 1,3 a 2,4 mm de LC. Imaturos e maduros de machos e fêmeas foram discriminados segundo o tamanho mínimo de maduração da espécie: 4,5 mm de LC (da menor fêmea ovígera). Indivíduos menores que este valor foram considerados imaturos (machos e fêmeas), e os maiores ou iguais como maduros para ambos os sexos. Portanto, os machos imaturos mediram de 2,5 a 4,4 mm LC, os machos maduros de 4,5 a 13,5 mm LC, as fêmeas imaturas de 2,5 a 4,4 mm LC, as fêmeas maduras de 4,5 a 12,5 mm) as fêmeas ovígeras de 4,5 a 12,5 mm (OLIVEIRA & MASUNARI 1995). Por outro lado, a largura do corpo dos parasitos foi medida sob microscópio estereoscópio com ocular graduada, na porção de maior valor, em todos os estágios de desenvolvimento. Somente os parasitos íntegros foram medidos para estudos morfométricos.

Os parasitos A. curtatus foram tratados em densidade relativa seguindo MARGOLIS et al. (1982), a qual corresponde ao número total de parasitos ocorrentes na população total de caranguejos (parasitados ou não) de uma determinada amostra. Os estágios de desenvolvimento e o ciclo do parasitismo foram baseados em CHENG (1968).

No estudo da proporção de sexos da parcela imatura dos parasitos, foram considerados bopirídeos como machos imaturos, seguindo REINHARD (1949) e, como fêmeas imaturas, aquelas que ainda possuíam o corpo simétrico e sem bossas.

RESULTADOS

Foi possível reconhecer os seguintes estágios de desenvolvimento de A. curtatus parasitando o hospedeiro P. armatus: criptonisco, fêmea imatura, fêmea madura somente com bossas, fêmea ovígera, fêmea embrionada, bopirídeo e macho maduro (Figs 1-5).

Larva criptonisco: corpo alongado; somitos dorsais distintos; antenas 1 e 2 bem desenvolvidos e urópodos birremes; um par de olhos conspícuos.

Fêmea imatura: corpo oval, simétrico; somitos distintos; cabeça arredondada na margem anterior e triangular na posterior, um par de olhos conspícuos; bossas ovarianas e lamelas incubadoras ausentes na base dos pereiópodos; duas fileiras de machas escuras e irregulares ao longo do pereion; pleotelson mais largo do que longo, terminando numa saliência na margem posterior.

Fêmea madura: corpo assimétrico; somitos distintos; cabeça mais achatada na margem anterior e arredondada na posterior; um par de olhos conspícuos; bossas ovarianas e lamelas incubadoras rudimentares e sem ovos; algumas manchas escuras podem faltar nas duas fileiras ao longo do pereion; pleópodos e urópodos visíveis em vista dorsal.

Fêmea ovígera ou embrionada: morfologia similar da fêmea madura, mas, com os oostegitos totalmente desenvolvidos; presença de ovos ou embriões dentro das lamelas incubadoras. Os olhos estão presentes, porém, nos exemplares maiores (mais velhos), eles são visíveis somente pela face ventral da cabeça; à medida que o animal cresce, a cutícula da face dorsal da cabeça torna-se mais espessa, diminuindo a transparência e tornando os olhos menos visíveis pela vista dorsal.

Bopirídeo: corpo alongado; somitos dorsais distintos e subiguais, diminuindo em largura em direção ao pleotelson que termina em minúscula saliência pontuda; cabeça com margem anterior arredondada e portando antenas curtas, um par de olhos distintos.

Macho maduro: morfologia similar ao bopirídeo, mas com dimensões maiores; olhos presentes.

A largura média do corpo destes estágios de desenvolvimento foram: criptonisco = 0,20 mm (N = 66; amplitude 0,1-0,2 mm), fêmea imatura = 0,68 mm (N = 131; a = 0,4-0,9 mm), fêmea madura = 1,18 mm (N = 68; a = 0,8-1,5 mm), fêmea ovígera = 2,25 mm (N = 202; a = 1,0-4,7 mm), fêmea embrionada = 2,30 mm (N = 93; a = 1,3-4,9 mm), bopirídio = 0,29 mm (N = 52; a = 0,2-0,4 mm) e macho maduro = 0,52 mm (N = 355; a = 0,4-0,9 mm) (Fig. 6).

Foi registrado um total de 967 exemplares de A. curtatus parasitando 529 hospedeiros numa população de 5.585 caranguejos P. armatus. A curva de flutuação temporal da densidade relativa do parasito mostrou dois picos principais, ambos registrados em abril: o primeiro no ano de 1990 (0,33 ind.ind.^-1) e o segundo em 1991 (0,31 ind.ind.^-1). Um terceiro pico foi observado em novembro/90, em função do baixo número de caranguejos obtidos neste mês (Fig. 7). Os menores valores foram registrados em janeiro/90 com 0,05 ind.ind.^-1 seguido de dezembro/90 com 0,07 ind.ind.^-1, porém, na maioria dos meses (doze), as densidades relativas foram superiores a 0,15 ind.ind.^-1. De um modo geral, houve uma ampla oscilação nos valores de densidade ao longo do ano e uma relação inversa entre a flutuação anual do parasito e a da população total de caranguejos (infestados e não infestados) (Fig. 7). Aparentemente, tanto a flutuação do número absoluto de caranguejos como a da densidade do parasito não esteve relacionada com a flutuação da temperatura média mensal do ar.

O estágio criptonisco foi registrado em dois períodos, de janeiro a maio/90 e de novembro/90 a abril/91. No primeiro período, a abundância variou de um (janeiro, fevereiro e março/90 a três indivíduos (agosto/90) e no segundo, de um (novembro/90 e março/91) a 19 indivíduos (dezembro/90) (Tab. I). A ocorrência deste estágio de desenvolvimento nos meses de final de primavera, verão e início do outono, leva a inferir que, esta população de parasitos infesta principalmente a coorte de verão do caranguejo (OLIVEIRA & MASUNARI 1995). A oscilação da abundância de criptonisco está em estreita relação com a dos hospedeiros juvenis (Fig. 8).

As fêmeas imaturas não ocorreram nos meses de novembro/89, dezembro/89, agosto/90 e outubro/90; a menor abundância foi observada em novembro/90 (um indivíduo) e a maior em janeiro/91 (30 indivíduos) (Tab. I). O padrão de flutuação da abundância deste estágio juntamente com os bopirídeos segue o dos machos e fêmeas imaturos dos caranguejos hospedeiros (Fig. 9).

As fêmeas maduras não ovígeras e sem embriões do parasito não foram registradas somente em novembro/89, dezembro/89 e abril/90; a menor abundância ocorreu em cinco (janeiro, março, abril, novembro e dezembro/90) dos dezoito meses de estudo (um indivíduo) e em janeiro/91, ocorreu o maior valor (cinco indivíduos). As fêmeas ovígeras e as embrionadas ocorreram durante o ano inteiro, com exceção de dezembro/89 e janeiro/90, quando não foram registradas as primeiras e neste último mês, as últimas. Aparentemente, a fase embrionada das larvas parece ser mais curta do que a fase ovígera, considerando que as fêmeas embrionadas foram sempre menos numerosas do que as ovígeras (Tab. I). A abundância das fêmeas ovígeras oscilou de um (março/90) a 27 indivíduos (agosto/90), e das fêmeas embrionadas, de um (novembro/89, fevereiro/90, novembro/90, dezembro/90 e fevereiro/91) a 20 indivíduos (abril/91). A curva de flutuação da abundância destes três estágios de fêmeas seguiu o padrão daquela dos caranguejos hospedeiros maduros (Fig. 10).

O estágio bopirídeo ocorreu nos mesmos meses de ocorrência de criptonisco, exceto em março/90, porém, com registro também em junho e julho/90. A abundância variou de um (fevereiro/90, abril/90 e maio/90) a 15 indivíduos (janeiro/91).

A proporção de sexos ao longo dos meses de estudo foi diferente para a população imatura e madura dos parasitos A. curtatus. Dentre os imaturos, houve predominância de fêmeas em todos os meses de ocorrência, exceto em novembro/90 (Tab. I). Embora neste trabalho o bopirídeo que dará origem a uma fêmea não tenha sido distinguido daquele que resulta em um macho, este fato confirma que a fêmea é o primeiro sexo a se diferenciar após a fixação no hospedeiro. Em contraste, os parasitos adultos mostraram um grande equilíbrio na proporção de sexos em todos os meses. O maior valor do x² foi observado em dezembro/89 (0,20), porém não significativo a nível de 5% (Tab. I).

DISCUSSÃO

A morfologia dos adultos de A. curtatus do presente estudo concorda com a descrição original de RICHARDSON (1904) e com a redescrição de MARKHAM (1975), exceto a presença de olhos nas fêmeas maduras e o padrão de pigmentação dos tergitos (Figs 1-5). Entretanto, como sugerido pelo último autor, os olhos parecem constituir uma variabilidade morfológica nesta espécie: um dos dois machos depositados como espécie-tipo no Smithsonian Institution possui olhos (o exemplar menor, de 1,3 mm de comprimento do corpo), enquanto o outro, não os possui (o exemplar maior, de 2,7 mm). Nos exemplares obtidos no presente estudo, tanto machos como fêmeas mostraram olhos conspícuos, porém, os exemplares mais velhos possuem cutícula dorsal da cabeça mais espessa, dificultando a visualização dos referidos olhos.

Quanto ao padrão de pigmentação, tanto a ontogênese como a intensidade de luz no local de ocorrência podem estar influenciando nesta espécie: quanto mais velhos os parasitos, menos pigmentação e quanto maior a intensidade de luz, maior a pigmentação. Entretanto, como não há dados suficientes de exemplares vivos de A. curtatus, esta hipótese poderá ser confirmada somente com observações mais detalhadas destes animais em vida.

MARKHAM (1975) registrou para esta espécie uma largura (máxima) do corpo de 4,3 mm para a fêmea e de 0,8 mm para o macho; estas dimensões estão contidas nos limites das amplitudes obtidas para A. curtatus da Ilha do Farol: 1,1-4,7 mm para fêmeas ovígeras, 1,3-4,9 mm para fêmeas embrionadas e 0,4-0,9 mm para machos adultos (Fig. 6).

A fêmea obtida no litoral do Rio de Janeiro por LEMOS DE CASTRO & LIMA (1980) mede aproximadamente 3,4 mm de largura máxima do corpo e possui uma distorção menos acentuada do que a dos autores acima e do presente estudo (ver figura 1 dos referidos autores). Esta dimensão, também, está contida na amplitude de fêmeas maduras, ovígeras ou embrionadas da população da Ilha do Farol.

A distribuição temporal dos vários estágios de desenvolvimento de A. curtatus está estritamente relacionada com a do hospedeiro P. armatus (exclusivamente caranguejos infestados). Como os estágios iniciais do parasito (criptonisco, bopirídeo e fêmeas imaduras) infestam principalmente caranguejos juvenis dos estágios iniciais (OLIVEIRA & MASUNARI 1998, fig. 2), o registro de criptonisco e bopirídeo nos meses mais quentes tanto de 1990 como em 1991, representa o início da infestação da coorte de verão do hospedeiro P. armatus (OLIVEIRA & MASUNARI 1995). Aparentemente, a coorte de inverno do caranguejo, também, possui uma população específica do parasito, cujos criptonisco e/ou bopirídeo não foram amostrados no presente estudo, provavelmente, devido ao número reduzido e à efemeridade de sua duração.

A distribuição temporal dos parasitos observada no presente estudo é um indício de que o crescimento em tamanho do hospedeiro e do parasito acontece de modo sincrônico, ou seja, as mudas das duas espécies ocorrem simultaneamente como sugerem WENNER & WINDSOR (1979), que estudaram a relação entre o parasito bopirídeo Anuropodione carolinensis Markham, 1973 e decápodo galateídeo Munida iris A. Milne Edwards, 1880 ocorrente na área de Norfolk Canyon, E.U.A. Esta sincronia foi observada, também, em Pseudodione tuberculata (Richardson, 1904), um bopirídeo que parasita o caranguejo litodídeo Paralomis granulosa (Jacquinot, 1847) ocorrente no Canal de Beagle, Argentina (ROCCATAGLIATA & LOVRICH 1999). Entretanto, em Leidya distorta (Leidy, 1855), um bopirídeo parasito do caranguejo chama-maré Uca uruguayensis Nobili, 1901 ocorrente no Estuário do Río de la Plata, Argentina, as larvas criptoniscos foram registradas o ano inteiro, faltando apenas em outubro-novembro, e invadiram caranguejos de todas as classes de tamanho (ROCCATAGLIATA & JORDÁ 2002). Também, em Leidya bimini Pearse, 1951, as larvas criptoniscos colonizaram o hospedeiro braquiúro Pachygrapsus transversus (Gibbes 1850) de tamanhos variados de uma população ocorrente nas Ilhas Bermudas (MCDERMOTT 1991).

A reprodução contínua de parasitos, inferida pela presença de fêmeas ovígeras ou embrionadas de A. curtatus durante o ano inteiro, é registrada também para o bopirídeo Bopyrina abbreviata Richardson 1904, parasito de Hippolyte zostericola (Smith, 1873), um camarão hipolitídeo de águas rasas do sudoeste do Golfo do México (ROMÁN-CONTRERAS & ROMERO-RODRÍGUEZ 2005). Adicionalmente, L. bimini das Ilhas Bermudas, RUN reproduz continuamente (as fêmeas produzem, pelo menos, duas gerações de larvas epicarídeos), porém, a invasão de criptoniscos na população do caranguejo hospedeiro ocorre somente de abril a julho (primavera e verão no Hemisfério Norte) (MCDERMOTT 1991). Entretanto, em latitudes mais elevadas, a reprodução dos parasitos bopirídeos é interrompida durante o inverno, quando a temperatura atinge valores bem mais baixos do que nas regiões tropicais ou subtropicais. Assim, L. distorta ocorrente no Estuário do Río de la Plata reproduz-se somente de outubro a abril, com produção de larvas epicarídeo de novembro a maio (primavera e verão no Hemisfério Sul) (JORDÁ & ROCCATAGLIATA 2002). Nesta última espécie, a invasão dos criptoniscos ocorre de dezembro a agosto: a ocorrência inesperada destas larvas no inverno é explicada pelos autores como um retardamento da muda provocada pelas baixas temperaturas. A reprodução contínua observada em A. curtatus, com invasão de criptoniscos somente de novembro a maio (final de primavera, verão e início de outono no Hemisfério Sul) do presente estudo, mostra certa semelhante com os dados obtidos por MCDERMOTT (1991). Entretanto, na Ilha do Farol, ficou evidente que, a interrupção na invasão destas larvas é uma função da falta de hospedeiros nos primeiros estágios juvenis.

A figura 11 apresenta um esquema do ciclo anual de A. curtatus em P. armatus. Durante o ano, uma fase livre do parasitismo e cinco de parasitismo foram observadas. Fase I (ocorrência de novembro a maio): P. armatus no estágio de megalopa, o último do desenvolvimento larval: não há registro de parasitismo nesta fase. Fase II(novembro a maio): P. armatus no estágio de juvenil: invasão de um ou mais criptoniscos, em uma ou em ambas as câmaras branquiais do hospedeiro. Fase III (novembro a maio): macho ou fêmea imaturos de P. armatus parasitados por uma fêmea imatura de A. curtatus sofrem uma segunda infestação por um criptonisco de A. curtatus. Fase IV (novembro a julho): macho ou fêmea imaturos ou maduros de P. armatus com a câmara branquial com início de intumescimento, onde estão alojados dois exemplares de A. curtatus, uma fêmea e um bopirídeo; este último dará origem a um macho adulto. Fase V (ocorrência contínua no ano): macho ou fêmea maduro de P. armatus com um casal de parasitos maduros de A. curtatus, cuja fêmea apresenta ovos em diferentes estágios de desenvolvimento sob as placas marsupiais; a deformação em um ou ambos os lados da carapaça do hospedeiro acentua-se gradualmente à medida que hospedeiro e parasito sofrem mudas sucessivas. Fase VI (ocorrência contínua no ano): macho ou fêmea maduros de P. armatus com um casal maduro de A. curtatus, cuja fêmea carrega embriões; estes desenvolver-se-ão em epicarídeos, os quais após eclosão migrarão ao plâncton à procura do hospedeiro intermediário, um Copepoda.

Como a população hospedeira apresenta um ciclo de vida anual (OLIVEIRA & MASUNARI 1995), o parasito deve ter o mesmo tempo de vida. Além disso, como as fêmeas ovígeras e embrionadas são de ocorrência contínua no ano (embora estas não tenham sido registradas em janeiro/90, estiveram presentes em janeiro/91) e, portanto, produzem larvas epicarídeo continuamente no ano, a invasão das larvas criptoniscos e a ecdise para bopirídeo só tem início em novembro (Figs 8-10) em função do recrutamento de juvenis da coorte de verão de P. armatus na Ilha do Farol.

Considerando a amplitude relativamente grande no tamanho das fêmeas ovígeras e embrionadas de A. curtatus (1,1-4,7 mm e 1,3-4,9 mm, respectivamente), pode-se inferir que, cada fêmea produz várias gerações de descendentes, diferente de L. bimini que produz apenas duas gerações segundo MCDERMOTT (1991).

A proporção de sexos de 1:1 dentre os adultos de bopirídeos parece ser uma tendência geral. Este equilíbrio observado em A. curtatus do presente estudo (Tab. I) já foi registrado para P. tuberculata, L. distorta e B. abbreviata (ROCCATAGLIATA & LOVRICH 1999, JORDÁ & ROCCATAGLIATA 2002, ROMÁN-CONTRERAS & ROMERO-RODRIGUES 2005). Somente L. bimini mostrou uma leve dominância de fêmeas: proporção de macho:fêmea de 0,73 (MCDERMOTT 1991).

AGRADECIMENTOS

Ao CNPq pela concessão de bolsa de estudos à primeira autora. A Nelson L. da C. Dias do Instituto Tecnológico do Paraná – Sistema Meteorológico do Paraná pela cessão dos dados.

Recebido em 21.III.2006; aceito em 15.XI.2006.

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Contribuição número 1619 do Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  02 Fev 2007
• Data do Fascículo
  Dez 2006

Histórico

• Aceito
  15 Nov 2006
• Recebido
  21 Mar 2006