Primeiro registro de Syncuaria squamata (Linstow) (Nematoda, Acuariidae) em biguás, Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) (Aves, Phalacrocoracidae) no Brasil

First record of Syncuaria squamata (Linstow) (Nematoda, Acuariidae) in Neotropical cormorants Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) (Aves, Phalacrocoracidae) in Brazil

COMUNICAÇÃO CIENTÍFICA

Primeiro registro de Syncuaria squamata (Linstow) (Nematoda, Acuariidae) em biguás, Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) (Aves, Phalacrocoracidae) no Brasil¹

First record of Syncuaria squamata (Linstow) (Nematoda, Acuariidae) in Neotropical cormorants Phalacrocorax brasilianus (Gmelin) (Aves, Phalacrocoracidae) in Brazil

Cassandra M. Monteiro; José F. R. Amato; Suzana B. Amato

Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Caixa Postal 15014, 91501-970 Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil. E-mail: [e-mail]; [e-mail]; [e-mail]

RESUMO

Os nematóides do gênero Syncuaria Gilbert, 1927 são parasitos de aves das ordens Pelecaniformes, Ciconiiformes e Podicipediformes. Onze espécies são consideradas válidas neste gênero, no entanto, somente duas, Syncuaria buckleyi (Ali, 1957) Wong, Anderson & Bartlett, 1986 e Syncuaria squamata (Linstow, 1883) Wong, Anderson & Bartlett, 1986 parasitam aves do gênero Phalacrocorax Brisson, 1760. Entre 1999 e 2003 foram coletados 47 biguás, Phalacrocorax brasilianus (Gmelin, 1789) no Lago Guaíba, Município de Guaíba, Rio Grande do Sul, Brasil. Oito destas aves estavam infectadas por S. squamata. A prevalência e a intensidade média de infecção na amostra foram de 8,5% (8 de 47) e 2,5 helmintos/hospedeiro, respectivamente. Esta comunicação amplia a distribuição geográfica conhecida dos helmintos do gênero Syncuaria para o Brasil.

Palavras-chave: Helmintos; taxonomia.

ABSTRACT

The nematodes of the genus Syncuaria Gilbert, 1927 are parasites of birds of the orders Pelecaniformes, Ciconiiformes, and Podicipediformes. Eleven species are considered valid in this genus, however, two species, Syncuaria buckleyi (Ali, 1957) Wong, Anderson & Bartlett 1986 and Syncuaria squamata (Linstow, 1883) Wong, Anderson & Bartlett, 1986 are parasites of birds of the genus Phalacrocorax Brisson, 1760. Between 1999 and 2003, 47 Neotropical Cormorants, Phalacrocorax brasilianus (Gmelin, 1789) were collected at Lago Guaíba, Municipality of Guaíba, Rio Grande do Sul, Brazil. Eigth of these birds were infected with S. squamata. The prevalence and the mean intensity of infection were 8.5% (8 of 47) and 2.5 helminths/host, respectively. This communication extends the known geographical distribution of nematodes of the genus Syncuaria to Brazil.

Key words: Helminths; taxonomy.

A família Acuariidae Railleit, Henry & Sisoff, 1912 agrupa nematóides cuja sistemática está baseada no aumento da complexidade dos órgãos cefálicos de fixação, os cordões cefálicos. O gênero Syncuaria Gilbert, 1927 (sin. Skrjabinocara Kurashvili, 1940, Chordocephalus Alegret, 1941 e Decorataria Sobolev, 1949) agrupa nematóides parasitos do ventrículo de aves das ordens Pelecaniformes, Ciconiiformes e Podicipediformes. WONG et al. (1986) revisaram este gênero e consideraram nove espécies válidas, para as quais propuseram uma chave de identificação. Na mesma ocasião consideraram outras seis espécies como species inquirendae. Posteriormente, duas espécies, Syncuaria plegadisi Digiani, 1999, parasita de Plegadis chihi Vieillot, 1817 e Syncuaria mycteriae Zhang, Brooks & Causey, 2003, parasita de Mycteria americana Linnaeus, 1758, foram descritas. Assim, atualmente, o gênero é composto por 11 espécies, todas parasitas de aves aquáticas.

Segundo WONG et al. (1986), duas das nove espécies consideradas válidas parasitam aves do gênero Phalacrocorax Brisson, 1760: Syncuaria buckleyi (Ali, 1957) Wong, Anderson & Bartlett, 1986 que ocorre em Phalacrocorax niger (Vieillot, 1817) na Índia, assim como em Phalacrocorax carbo (Linnaeus, 1758) na Austrália e Syncuaria squamata (Linstow, 1883) Wong, Anderson & Bartlett, 1986 parasita de Phalacrocorax auritus floridanus (Audubon, 1835) em Cuba e de Phalacrocorax auritus auritus (Lesson, 1831) no Canadá. Syncuaria squamata também foi registrada por BARUš (1966) em Phalacrocorax auritus mexicanus [= Phalacrocorax olivaceus mexicanus (Brandt, 1837)], em Cuba [dado que não consta na lista de hospedeiros da espécie apresentada por WONG et al. (1986)] e por MORAVEC (1990) em P. carbo, na antiga Czechoslovakia. Posteriormente à revisão do gênero, FEDYNICH et al. (1997) registraram S. squamata em Phalacrocorax brasilianus (Gmelin, 1789) no Texas, E.U.A.

VICENTE et al. (1995) publicaram informações valiosas sobre nematóides parasitos de aves brasileiras, baseados principalmente em espécimes depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC). VICENTE et al. (1996) listaram os nematóides parasitos de aves das ordens Pelecaniformes e Trogoniformes existentes na mesma coleção. No entanto, nestes artigos não foi registrada a presença de nematóides do gênero Syncuaria no Brasil.

Os biguás, P. brasilianus (também conhecidos como cormorões neotropicais) são encontrados da Terra do Fogo, Patagonia, Argentina até a costa do Texas, E.U.A. (DEL HOYO et al. 1992, apud FEDYNICH et al. 1997). Quarenta e sete biguás foram coletados no Lago Guaíba, município de Guaíba, Rio Grande do Sul, Brasil, entre 1999 e 2003, de acordo com as licenças nºs. 232/1999 e 064/2002 do IBAMA (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Renováveis). Foram embalados, individualmente, em sacos plásticos, acondicionados em isopor contendo gelo e transportados até o laboratório de Helmintologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Sul onde foram mantidos sob congelação (-10ºC) até a necropsia. Os nematóides foram processados de acordo com AMATO et al. (1991). Os helmintos coletados foram fixados em AFA (etanol 70ºGL – 93 partes, formalina 37% – cinco partes, ácido acético glacial – duas partes), preservados em etanol 70°GL e clarificados em lactofenol (HUMASON 1972). Fotomicrografias foram feitas com microscópio Zeiss Axiolab. Medidas são apresentadas em micrômetros (µm), caso contrário a unidade foi indicada. A amplitude de variação do caractere é seguida, entre pararênteses, pela média ± desvio padrão e número de espécimes medidos para cada um dos caracteres. Os termos ecológicos, prevalência, intensidade média de infecção e abundância média da infecção seguiram BUSH et al. (1997). Carcaças dos hospedeiros foram depositadas na Coleção Ornitológica do Museu de Ciências Naturais da Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul (MCN), Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil. Espécimes representativos conservados em etanol 70ºGL foram depositados na CHIOC, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil.

Syncuaria squamata (Linstow, 1883) Wong, Anderson & Bartlett, 1986

Figs 1-16

Descrição. Baseada em nove espécimes (um macho e oito fêmeas). Acuariidae. Nematóides de tamanho médio, cor branca e dimorfismo sexual acentuado, sendo as fêmeas maiores que os machos. Pseudolábios bem desenvolvidos (Figs 1 e 3); cordões cefálicos iniciando dorsal- e ventralmente aos pseudolábios (Fig. 1), pouco recorrentes, porém anastomosados lateralmente, formados por placas cuticulares conectadas, com bordos serrilhados (Fig. 4), com canais ramificados (Figs 5 e 6) visíveis no seu interior. Deirídeos grandes, bífidos (Fig. 7), mas em grande maioria trífidos, laterais (Fig. 8), contíguos à porção final dos cordões cefálicos. Asas laterais presentes, iniciando logo após aos deirídeos, na porção final do esôfago glandular, terminando próximo à cloaca. Poro excretor na porção posterior do esôfago muscular. Cápsula bucal longa, mais larga em vista lateral (Fig. 3) do que em vista ventral (Fig. 2); esôfago muscular (Fig. 9) menor que o glandular; anel nervoso no início da porção muscular do esôfago.

Macho. Corpo (Fig. 10) com 5,6 mm de comprimento, 205 de largura máxima; cordões com 230 de comprimento, 35 de largura máxima; deirídeos trífidos, com 27 de comprimento, 22 de largura, distando 560 da extremidade anterior; poro excretor não observado; asas caudais com 122 de comprimento. Cauda (Fig. 11 – seta) com 122 de comprimento; seis pares de papilas pedunculadas, pós-cloacais (Fig. 12 – setas). Cápsula bucal com 230 de comprimento, 35 de largura máxima, em vista lateral; esôfago composto de duas porções, primeira muscular com 457 de comprimento, 52 de largura, segunda porção glandular, mais longa e larga que a anterior; anel nervoso distando 307 da extremidade anterior. Espículos desiguais e dissimilares, espículo esquerdo maior e mais fino, com 840 de comprimento, 20 de largura, espículo direito, com ponta simples, com 117 de comprimento e 25 de largura; relação entre o comprimento dos espículos é de 1:7,2.

Fêmeas. Corpo com 20,6 a 30,0 mm (25,0 mm ± 4,1 mm; 4) de comprimento, 580 a 760 (680 ± 74; 4) de largura máxima; cordões com 1,0 a 1,4 mm (1,2 mm ± 0,2 mm; 3) de comprimento, 55 a 62 (59 ± 4; 3) de largura máxima; deirídeos trífidos ou bífidos, com 72 a 85 (70 ± 11; 4) de comprimento, 55 a 70 (64 ± 6; 4) de largura, distando 1,1 a 1,5 mm (1,3 mm ± 0,2 mm; 4) da extremidade anterior do corpo; poro excretor não observado. Cápsula bucal com 420 a 540 (460 ± 54; 5) de comprimento, 52 a 65 (58 ± 5; 4) de largura máxima, em vista lateral; esôfago composto de duas porções, a primeira muscular, com 0,9 a 1,1 mm (1,0 mm ± 0,1 mm; 4) de comprimento, 140 a 150 (143 ± 6; 4) de largura, a segunda glandular com 2,4 a 2,6 mm (2,5 mm ± 0,2 mm; 3) de comprimento, 440 a 460 (450 ± 81; 3) de largura. Anel nervoso no início do esôfago muscular, distando 470 a 620 (536 ± 66; 4) da extremidade anterior. Vulva (v) lisa (Figs 14 e 15) e ânus (a) localizados na porção posterior do corpo (Fig. 14) distando 280 a 410 (337 ± 54; 4), 92 a 110 (98 ± 10, 3) da extremidade posterior do corpo, respectivamente; ovos embrionados (Fig. 16) com 28 a 35 (31 ± 3; 10) de comprimento, 18 a 25 (21 ± 2; 10) de largura.

Sinônimos. Filaria squamata Linstow, 1883, Dispharagus squamatus (Linstow, 1883) Stossich, 1891, Acuaria squamata (Linstow, 1883) Railliet, Henry & Sisoff, 1912, Hamannia squamata (Linstow, 1883) Stiles & Hassall, 1920, Echinuria squamata (Linstow, 1883) Cram, 1927, Skrjabinocara squamata (Linstow, 1883) Kurashvili, 1940, Chordocephalus squamatus (Linstow, 1883) Alegret, 1941, Skrjabinocara schikhobalovi Guschanskaya, 1950, Skrjabinocara skrjabini Guschanskaya, 1950, Skrjabinocara timofejevi Guschanskaya, 1950, Skrjabinocara viktori Guschanskaya, 1950.

Hospedeiro. Biguá (cormorão neotropical) Phalacrocorax brasilianus (Gmelin, 1789).

Hospedeiros depositados. MCN – Coleção Osteológica números 942 a 951.

Local de infecção. Soltos no proventrículo/ventrículo.

Localidade de coleta. Lago Guaíba, Município de Guaíba, Rio Grande do Sul, Brasil (30°00'S, 051°15'W).

Prevalência. 8,5%.

Intensidade média de infecção. 2,5 helmintos/hospedeiro.

Abundância média da infecção. 0,2 helmintos/hospedeiro.

Amplitude da intensidade de infecção. 1-5 helmintos/hospedeiro.

Espécimes depositados. CHIOC números 35492, 35493 e 35494.

Comentários. CRAM (1927) agrupou todas as descrições de nematóides das ordens Strongylata, Ascaridata e Spirurata conhecidos até então. Neste trabalho sinonimizou Hamannia squamata (Linstow, 1883) Stiles & Hassall, 1920 a Echinuria squamata (Linstow, 1883), atualmente sinônimo de S. squamata. Na descrição original foram apresentadas medidas do comprimento total do corpo, das fêmeas, pois os machos foram encontrados posteriormente, e o comprimento e a largura dos ovos, que são muito semelhantes aos dos espécimes coletados em P. brasilianus. As medidas do espécime macho coletado em biguá do Lago Guaíba são muito semelhantes às apresentadas por BARUš (1966), no entanto, quando comparamos as medidas das fêmeas, os espécimes do presente trabalho são, significativamente, maiores. WONG et al. (1986) também apresentaram medidas dos caracteres diagnósticos de S. squamata.

De acordo com a chave proposta por WONG et al. (1986) os nematóides do proventrículo/ventrículo dos biguás coletados no Lago Guaíba podem ser considerados S. squamata. Esta difere de S. plegadisi e de S. mycteriae, ambas descritas após a proposição da chave para nematóides do gênero Syncuaria. Syncuaria plegadisi não possui asas laterais e os machos não apresentam asas caudais, enquanto que os deirídeos são simples (DIGIANI 1999), características não compartilhadas com S. squamata. Segundo ZHANG et al. (2003), as espécies mais parecidas morfologicamente à S. mycteriae são S. squamata e S. leptoptile. Porém, S. mycteriae possui o espículo esquerdo maior que o de S. squamata. As duas espécies também diferem na forma da extremidade distal do espículo maior que é trífida e simples, em S. mycteria e S. squamata, respectivamente. Outra característica muito semelhante em ambas as espécies é a constituição dos cordões cefálicos, formados por placas em forma de crescente com bordo serrilhado, conectadas umas às outras, como caracterizado para S. squamata por BARUš & MAJUNDAR (1975).

WONG et al. (1986) redescreveram S. squamata, já que a descrição original foi baseada somente em fêmeas. Também caracterizaram e representaram os deirídeos desta espécie como grandes e bífidos. Na ilustração apresentada por BARUš (1966), os deirídeos de S. squamata são trífidos. Nos nematóides coletados nos biguás do Lago Guaíba, ambas as formas são encontradas, sendo mais comuns os deirídeos trífidos. Nas descrições de BARUš (1966) e WONG et al. (1986), os helmintos também diferem em tamanho, sendo os espécimes descritos por estes últimos autores consideravelmente maiores que os descritos por BARUš (1966).

WONG & ANDERSON (1987) estudaram o desenvolvimento de S. squamata em seus hospedeiros intermediários, ostrácodes, e em seus hospedeiros definitivos, cormorões, enquanto que MORAVEC & SCHOLZ (1994) estudaram o desenvolvimento deste helminto nos hospedeiros intermediários e paratênicos. Quanto ao desenvolvimento em cormorões, WONG et al. (1986) salientaram que a longevidade dos machos é maior que a das fêmeas, pois em infecções mais antigas encontraram somente machos. Este fato contrasta com os dados obtidos no presente trabalho no Lago Guaíba, pois dos nove espécimes de S. squamata encontrados somente um era macho.

FEDYNICH et al. (1997) demostraram que a prevalência de S. squamata em P. brasilianus no Texas, é baixa, da mesma forma como encontamos nos biguás do Lago Guaíba. Esta espécie é pouco freqüente e pouco abundante em ambas localidades. Isto sugere que a amostragem ainda precisa ser aumentada para que se tenha uma informação mais verdadeira do parasitismo deste acuariídeo em biguás. O presente estudo é o primeiro a registrar a presença de nematóides do gênero Syncuaria no Brasil.

AGRADECIMENTOS

Ao IBAMA pela permissão para captura dos biguás no Lago Guaíba. A João O. Menegheti, pelas valiosas informações sobre migração e nomes vulgares das aves. A CAPES pela bolsa de mestrado concedida à primeira autora.

Recebido em 14.VII.2006; aceito em 31.X.2006.

• AMATO, J.F.R.; W.A. BÖEGER & S.B. AMATO. 1991. Protocolos para laboratório: coleta e processamento de parasitos de pescado. Seropédica, Gráfica da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. 81p.
• BARUš, V. 1966. Nemátodos parásitos de aves em Cuba. Parte I. Poeyana, Serie A, La Habana, 22: 1-37.
• BARUš, V. & G. MAJUNDAR. 1975. Scanning electron microscopic studies on the cordon structures of seven acuariid genera (Nematoda: Acuariidae). Folia Parasitologica, Praha, 22: 125-131.
• BUSH, A.O.; K.D. LAFFERTY; J.M. LOTZ & A.W. SHOSTAK. 1997. Parasitology meets Ecology on its own terms: Margolis et al., revisited. Journal of Parasitology, Lawrence, 83 (4): 575-583.
• CRAM, E.B. 1927. Bird Parasites of the nematode suborders Strongylata, Ascaridata, and Spirurata. United States National Museum Bulletin, Washington, 140: XVIII+456p.
• DIGIANI, M.C. 1999. First record of the genus Syncuaria (Nematoda: Acuariidae) in Argentina, with description of a new species. Folia Parasitologica, Praha, 46: 139-144.
• FEDYNICH, A.M.; D.B. PENCE & J.F. BERGAN. 1997. Helminth community structure and pattern in sympatric populations of Double-crested and Neotropic cormorants. Journal of the Helminthological Society of Washington, Lawrence, 64 (2): 176-182.
• HUMASON, G.L. 1972. Animal Tissue Techniques. San Francisco, W.H. Freeman, 641p.
• MORAVEC, F. 1990. First record of the nematode Syncuaria squamata (Linstow, 1883) from common cormorants (Phalacrocorax carbo (L.)) in Czechoslovakia. Folia Parasitologica, Praha, 37: 365-366.
• MORAVEC, F. & T. SCHOLZ. 1994. Observations on the development of Syncuaria squamata (Nematoda: Acuariidae), a parasite of cormorants, in the intermediate and paratenic hosts. Folia Parasitologica, Praha, 41 (3): 183-192.
• VICENTE, J.J.; H.O. RODRIGUES; D.C. GOMES & R.M. PINTO. 1995. Nematóides do Brasil. Parte IV. Nematóides de aves. Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, 12 (Supl. 1): 1-273.
• VICENTE, J.J.; R.M. PINTO; D. NORONHA & P.G. CARVALHO. 1996. Nematode parasites of Brazilian Pelecaniformes and Trogoniformes birds: a general survey with new records for the species. Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, 13 (4): 891-901.
• WONG, P.L.; R.C. ANDERSON & C.M. BARTLETT. 1986. Revision of the genus Syncuaria Gilbert, 1927 (Nematoda: Acuarioidea). Canadian Journal of Zoology, Ottawa, 64: 1186-1196.
• WONG, P.L. & R.C. ANDERSON. 1987. Development of Syncuaria squamata (Linstow, 1883) (Nematoda: Acuarioidea) in ostracods (Ostracoda) and double-crested cormorants (Phalacrocorax auritus auritus). Canadian Journal of Zoology, Ottawa, 65: 2524-2531.
• ZHANG, L.; D.R. BROOKS & D. CAUSEY. 2003. A new species of Syncuaria Gilbert, 1927 (Nematoda: Acuarioidea: Acuariidae) in the wood stork, Mycteria americana L. (Aves: Ciconiiformes: Ciconiidae) from the area de conservacion Guanacaste, Costa Rica. Journal of Parasitology, Lawrence, 89 (5): 1034-1038.

1

Contribuição número 499 do Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Sul.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Fev 2007
• Data do Fascículo
  Dez 2006

Histórico

• Aceito
  31 Out 2006
• Recebido
  14 Ago 2006