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Revista Brasileira de Zoologia

versão impressa ISSN 0101-8175

Rev. Bras. Zool. v.25 n.4 Curitiba dez. 2008

http://dx.doi.org/10.1590/S0101-81752008000400014 

MORPHOLOGY AND PHYSIOLOGY

 

Desenvolvimento dos ovários da lagosta Panulirus echinatus (Crustacea: Palinuridae) baseados nas análises macroscópica, microscópica e relação gonadossomática (RGS)

 

Development of the ovaries of the lobster Panulirus echinatus (Crustacea: Palinuridae) based on macroscopic and microscopic examination and gonadosomatic relation (GSR)

 

 

Aline do V. Barreto I; José R. F. Silva II; Mario Katsuragawa III; Maria C. F. Raposo IV

IDepartamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco. Avenida Arquitetura s/n, Campus Universitário, Cidade Universitária, 50670-901 Recife, Pernambuco, Brasil. E-mail: avb@ufpe.br
IIDepartamento de Biologia, Universidade Federal do Ceará, 60455-970 Fortaleza, Ceará, Brasil
IIIInstituto Oceanográfico, Universidade de São Paulo. Praça do Oceanográfico, 191 Cidade Universitária, 05508-900 São Paulo, São Paulo, Brasil
IVDepartamento de Estatística, Universidade Federal de Pernambuco. Campus Universitário, Cidade Universitária, 50670-901 Recife, Pernambuco, Brasil

 

 


RESUMO

Os estádios de desenvolvimento dos ovários da lagosta Panulirus echinatus Smith, 1869 foram caracterizados com base nos aspectos macroscópicos, microscópicos e na relação gonadossomática (RGS). Através de amostragem mensal (novembro/1999 a outubro/2000) foram capturadas 711 fêmeas, empregando-se redes de espera de fundo. Retirou-se a região dorsal da carapaça para avaliação dos ovários. Estes foram dissecados, pesados, fixados em solução de Bouin e submetidos aos procedimentos histológicos. A análise microscópica dos ovários foi avaliada pela presença de células germinativas nas diferentes fases de desenvolvimento. Esta análise quando associada a macroscopia (mudança de cor e volume das gônadas no cefalotórax) e a relação gonadossomática (RGS) possibilitou a caracterização de cinco estádios de desenvolvimento: imaturo (I), em desenvolvimento (II), pré-maturação (III), maduro (IV) e pós-desova (V). As análises estatísticas confirmaram que a RGS pode ser utilizada como indicadora dos estádios de maturidade.

Palavras-chave: Histologia; indicador de maturidade; lagosta espinhosa; Decapoda.


ABSTRACT

The developmental stages of the ovaries of the lobster Panulirus echinatus Smith, 1869 were characterized using macroscopic and microscopic features and the gonadosomatic relation (GSR). Based on monthly samples (November, 1999 to October, 2000), a total of 711 females were captured using gillnets. The dorsal region of the carapace was removed to evaluate the ovaries, which were dissected, weighted, preserved in Bouin's solution, and submitted to histological procedures. The microscopic analysis of the ovaries was assessed by the presence of germinative cells in different developmental phases. When this analysis was combined with macroscopical observations (changes in color and volume of the gonads in the cephalothorax) and GSR, five developmental stages could be identified: immature (I), intermediate (II); pre-maturation (III); mature (IV) and post-spawning stage (V). Statistical analyses confirmed that GSR can be used as an indicator of developmental stage.

Key words: Histology; indicator of maturity; spiny lobster; Decapoda


 

 

A reprodução é um dos aspectos mais importantes no ciclo de vida de uma espécie. O conhecimento das escalas de maturidade através da qual os indivíduos de uma determinada espécie completam o desenvolvimento de seus gametas é meta importante no estudo de um recurso pesqueiro de valor comercial (VAZZOLER 1996). A busca do conhecimento da biologia reprodutiva de Panulirus echinatus Smith, 1869 foi decorrente de sua exploração nos recifes costeiros do Nordeste do Brasil e, em particular, em Tamandaré, Pernanmbuco.

Em crustáceos, nem sempre existem características externas como cor e tamanho que, de maneira direta e inequívoca, informam sobre o momento exato em que os indivíduos alcançam a maturidade sexual (CASTIGLIONI et al. 2006).

Nos crustáceos decápodos, o desenvolvimento das gônadas das fêmeas pode ser acompanhado pelas modificações que ocorrem durante o ciclo reprodutivo (GRASSÉ 1996), e em particular nas lagostas Panulirus (Lindberg, 1955). Durante as fases de desenvolvimento reprodutivo, o ovário apresenta modificações como alteração na cor (LINDBERG 1955) e no tamanho (GRASSÉ 1996).

O primeiro trabalho de descrição dos aspectos gonadais das lagostas espinhosas encontradas na costa nordestina brasileira foi realizado por MOTA-ALVES & TOMÉ (1965), para Panulirus argus (Latreille, 1804). Estes autores, utilizando-se das categorias das células germinativas, reconheceram cinco estádios de desenvolvimento gonadal. MOTA & TOMÉ (1965), utilizando a coloração hematoxilinaeosina, descreveram quatro fases de desenvolvimento das células germinativas: ovogônias, ovócitos I, ovócito II e ovócitos maduros em espécies de Panulirus. Esta classificação foi baseada no diâmetro celular e no aspecto do núcleo. No ano seguinte, MOTA-ALVES & TOMÉ (1966), trabalhando com Panulirus laevicauda (Latreille, 1817) e baseando-se na presença das células germinativas, reconheceram cinco estádios: imaturo, em desenvolvimento, pré-maturação, maturação e pós-desova. BERRY (1969) utilizando os critérios macroscópicos, assim como as modificações observadas nas células germinativas, determinou cinco estádios de maturação ovariana da lagosta Nephrops andamanicus Wood-Mason, 1891. Ovócitos imaturos e maturos foram descritos nas gônadas de P. penicillatus por JUINIO (1987) relacionando sua basofilia e acidofilia, como a localização dessas células de acordo com os estádios de maturação ovariana. SILVA & CRUZ-LANDIM (2006) utilizando-se os critérios macroscópicos, assim como de microscopia eletrônica de varredura reconheceram quatro estádios para as lagostas Panulirus. Escalas de maturidade baseadas em características macro e microscópicas das gônadas e na relação gonadossomática (RGS) são instrumentos utilizados para descrever o desenvolvimento gonadal de uma dada espécie (ISAAC-NAHUM & VAZZOLER 1987, VAZZOLER et al. 1989a, b, KOA-JEN 1993, VAZZOLER 1996, CASTIGLIONI et al. 2006, SOKOLOWICZ et al. 2006). A relação gonadossomática expressa a porcentagem que as gônadas representam do peso total ou do peso corporal dos indivíduos (VAZZOLER 1996). Segundo KULKARNI et al. (1991), SAGI et al. (1996) e BEATTY et al. (2005), nos lagostins Procambus clarkii (Girarad, 1852) (Cambaridae), Cherax quadricarinatus (Von Martens, 1868) (Parastacidae) e Cherax quinquecarinatus Gray, 1845, respectivamente, o estudo do desenvolvimento das gônadas e/ou período de desova foi acompanhado pela aplicação do índice gonadossomático.

O presente trabalho constitui a primeira contribuição sobre os estádios de desenvolvimento dos órgãos reprodutivos das fêmeas da lagosta P. echinatus utilizando a relação gonadossomática como indicadora quantitativa de maturidade. O objetivo foi caracterizar os estádios de desenvolvimento dos ovários de P. echinatus, analisando-se seus aspectos macroscópicos, microscópicos e a relação gonadossomática.

 

MATERIAL E MÉTODOS

A Baía de Tamandaré, Tamandaré, Pernambuco destaca-se por possuir uma linha de recifes orgânicos separando-a do mar aberto e constituindo um "quebra mar" natural. Está localizada entre 8º 45'36"-8º47'20"S e 35º05'45"W-35º06'45"W (REBOUÇAS 1966, MABESSONE & COUTINHO 1970) (Fig. 1).

 

 

Entre novembro de 1999 e outubro de 2000, foram capturadas 711 fêmeas, empregando-se redes de espera de fundo confeccionadas em nylon multifilamento com as seguintes características: números 210/12 (malha de 65,0 mm), 210/9 (malha de 40,0 mm) e em nylon monofilamento 30 (malha de 55,0 mm) entre nós consecutivo. Os lançamentos mensais das redes ocorriam antes do anoitecer e o recolhimento ao amanhecer. As lagostas foram coletadas em quatro pontos: 1 e 3 localizados nos recifes emersos e 2 e 4 nos recifes submersos, estes situados acerca de 330 e 250 m, da linha de recifes que se volta para o mar aberto, e analisadas em conjunto.

As lagostas foram pesadas em uma balança digital com precisão de décimos de grama e mensuradas com um paquímetro de aço. Os animais foram anestesiados com gelo, a fim de reduzir o metabolismo e facilitar a dissecação. A exposição dos órgãos reprodutivos foi realizada cortando-se ao longo da região lateral da carapaça, a partir da margem posterior do cefalotórax seguindo em direção aos espinhos supra-oculares. Em seguida, retirou-se toda a região dorsal do exoesqueleto cefalotorácico, expondo as gônadas. Procedeu-se a análise macroscópica subjetiva através das alterações na cor e volume das gônadas na cavidade torácica. A cor predominante de cada estádio de maturação foi comparada com um catálogo de cores (VILLALOBOS & VILLALOBOS 1947). Os ovários foram retirados, imediatamente pesados (em balança analítica) e fixados em solução de Bouin saturada em água do mar por no máximo 12 horas e em seguida transferidos para álcool etílico a 70%. Seções das gônadas foram desidratadas numa seqüência gradual de álcool etílico a diferentes diluições, clarificadas em xilol e incluídas em parafina (adaptado de JUNQUEIRA & CARNEIRO 1995). Posteriormente, foram realizados cortes longitudinais e transversais de fragmentos das gônadas, com 5 µm de espessura e corados com hematoxilina e eosina. A análise microscópica foi realizada observando-se a predominância de células germinativas (ovogônias e ovócitos) em diferentes fases de desenvolvimento nos folículos ovarianos.

Foi investigado também o indicador quantitativo de maturidade para todas as fêmeas. A relação gonadossomática calculada para cada exemplar foi definida segundo VAZZOLER (1996) como: RGS = (Wg/Wc) x 100. Sendo Wc = Wt -Wg. Onde Wg = peso úmido dos órgãos reprodutivos, Wc = peso úmido do corpo e Wt = peso total. Utilizando o software SPSS versão 13.0, foi aplicado o teste Kolmogorov-Smirnov para normalidade. Sendo p < 0,05 rejeita-se H0 ao nível de 5% de significância. As médias da RGS foram estimadas e para verificar possíveis diferenças entre estas foi aplicada a ANOVA. Sendo a hipótese nula rejeitada, aplicou-se o teste de Tukey. Na comparação das médias, os estádios de desenvolvimento ovariano I e II não foram considerados devido ao pequeno número de indivíduos em sua amostra.

 

RESULTADOS

O aparelho reprodutivo da fêmea de P. echinatus localiza-se na região dorsal e mediana do cefalotórax, consistindo de um par de ovários, em forma de H, unidos por uma comissura, com dois lobos anteriores e posteriores; os lobos posteriores diferem um pouco em comprimento, sendo o esquerdo geralmente maior. Os ovários iniciam abaixo do pedúnculo ocular e ladeiam o estômago. Avançam abaixo do coração e seguem contornando o intestino, alcançando o segundo segmento abdominal. Um curto ducto delgado e transparente, o oviduto, desemboca no gonóporo, que é uma abertura genital situada na base da coxa do quinto par de pereiópodos. Os ovários de P. echinatus alcançaram, no máximo, até o segundo segmento abdominal e ao longo do seu desenvolvimento alteram sua coloração, tamanho, volume na cavidade torácica e peso caracterizando cinco estádios macroscópicos.

As análises microscópicas dos ovários possibilitaram a visualização das células germinativas (ovogônias, ovócitos I e II e ovócito maduro) e foram relacionadas ao aspecto macroscópico conferido pelas modificações apresentadas nos indivíduos frescos (como cor, tamanho, volume) e à relação gonadossomática. Estas análises possibilitaram a caracterização de cinco estádios de desenvolvimento, descritos a seguir.

Imaturo (I): apenas um indivíduo nesse estádio foi analisado com comprimento da carapaça de 26,0 mm. Os ovários não estavam visíveis ao olho desarmado. Esse estádio foi caracterizado microscopicamente pela presença de ovogônias, células pequenas arredondadas com núcleo intensamente basófilo ocupando quase toda a célula (Fig. 2).

Em desenvolvimento (II): neste estádio foram analisadas três fêmeas com comprimento da carapaça variando entre 31 e 35 mm. Macroscopicamente, a gônada já é perceptível (2,3 cm) a olho desarmado e apresenta coloração levemente amarela. Esse estádio caracteriza os indivíduos jovens da espécie (Fig. 3). Microscopicamente, foi observada a presença de ovogônias e predominância de ovócitos I (células com citoplasma basófilo e núcleo com um ou mais nucléolos e com aspecto grande em relação ao citoplasma - figura 4). As células foliculares foram observadas na periferia dos ovócitos. A RGS apresentou valor médio de 0,1552 ± 0,0560.

Pré-maturação (III): neste estádio foram analisadas 38 fêmeas com comprimento da carapaça variando entre 39,3 e 59,6 mm. À vista desarmada, os ovários apresentam cor alaranjada e superfície rugosa; o comprimento dessa gônada é de 7cm e o peso de 0,8g, bem aumentados (Fig. 5) em relação ao estádio anterior. O estádio de pré-maturação foi caracterizado microscopicamente pela predominância de ovócitos II - células com citoplasma eosinófilo e núcleo fracamente corado, arredondado e com nucléolo bem evidente (Fig. 6). A RGS apresentou valor médio de 0,8196 ± 0,2627.

Maduro (IV): neste estádio foram analisadas 446 fêmeas com comprimento da carapaça variando entre 34,9 e 66,0 mm. Ovários de cor laranja viva a laranja avermelhada com superfície rugosa e muito delgada, possibilitando a observação dos ovócitos. Seu tamanho, peso e volume ocupado na cavidade torácica são bem superiores em relação aos estádios anteriores e posterior; os lobos posteriores dos ovários, por exemplo, alcançaram até o segundo segmento abdominal (Fig. 7). Este estádio foi caracterizado microscopicamente por ovócitos maduros que são células com citoplasma eosinófilo e núcleo geralmente imperceptível ou parcialmente coberto por grânulos de vitelo. Os ovócitos maturos predominam em todo o folículo. Nesta fase, o ovócito aumenta muito de tamanho (Fig. 8). A RGS apresentou valor médio de 3,3985 ± 1,5597.

Pós-desova (V): neste estádio foram analisadas 224 fêmeas com comprimento da carapaça variando entre 32,6 a 61,1mm. À vista desarmada, os ovários de coloração amarela clara com traços alaranjados apresentaram aspecto flácido. O tamanho dos ovários é ainda semelhante ao estádio IV, mas com peso, volume e espaço ocupado na cavidade torácica, consideravelmente inferior ao estádio IV (Fig. 9). Microscopicamente foi caracterizado pela presença de células em todas as etapas de desenvolvimento: ovogônias, ovócitos I e II, além de raros ovócitos maturos; os ovócitos eliminados apresentam-se como espaços vazios (Fig. 10). O valor médio da RGS foi 0,4701 ± 0,1714.

Na tabela I é possível visualizar os valores mínimos, máximos, médias e desvio padrão das relações gonadossomáticas nos estádios de maturidade, II, III, IV e V. A variabilidade foi mínima no estádio II (apenas três observações), quintuplicando no estádio III, alcançando o máximo valor no estádio IV (maturo) e regredindo significativamente no estádio V. Foi observado que seus valores aumentaram com o desenvolvimento até alcançar valor máximo no estádio IV.

 

 

Através da ANOVA e da comparação dois a dois pelo test de Tukey foi constatado que as médias da RGS dos estádios III, IV e V são diferentes entre si.

 

DISCUSSÃO

De acordo com MUNRO (1974) e BRIONES-FOURZÁN (1995), os juvenis de Panulirus guttatus (Latreille, 1804) não se encontram facilmente, porém os pré-adultos e adultos são facilmente coletados em recifes de corais. Panulirus echinatus se assemelha morfologicamente (HOLTHUIS 1991) a P. guttatus.

LINDBERG (1955) descreveu anatomicamente a gônada de Panulirus interruptus (Randall, 1840) indicando sua posição no cefalotórax, limitando-se em relacionar a coloração dos ovários ao processo de desova; a coloração por ele observada variou de coral claro a coral brilhante. NAKAMURA (1990) constatou que os ovários de Panulirus japonicus (Von Siebold, 1824), na condição madura, apresentaram-se laranja avermelhados com lobos posteriores estendendo-se até o quarto segmento abdominal. Mudanças macroscópicas também foram confirmadas por AIKEN & WADDY (1980), que estudando as lagostas espinhosas e americanas concluíram que é importante incorporar outros critérios além da cor para determinar a maturidade ovariana, portanto, a avaliação visual é apenas um método inicial para determinação dos estádios.

NAKAMURA (1990), utilizando os corantes hematoxilinaeosina e acído periódico-Schiff (PAS) - hematoxilina descreveu também as fases dos ovócitos. O desenvolvimento dos ovócitos de P. japonicus foi classificado histologicamente por esse autor em três fases e em seis estádios: fase de não vitelogênese, cujo citoplasma é basófilo; fase de vitelogênese primária, quando o citoplasma torna-se eosinófilo e vitelogênese secundária, onde ocorre grande quantidade de grânulos de vitelo eosinófilos. Considerando-se os critérios de NAKAMURA (1990), as cinco escalas adotadas no presente trabalho para P. echinatus, corresponderiam a: o estádio imaturo (I) com à fase de não vitelogênese. O estádio II e o início do estádio III equivaleriam à vitelogênese primária, enquanto a fase final do estádio III e o estádio IV corresponderiam á vitelogênese secundária. No estádio IV, o núcleo foi parcialmente visualizado até tornar-se completamente encoberto por grânulos de vitelo. Esta fase final caracteriza o pico de desenvolvimento do ovócito. As últimas fases da ovogênese são caracterizadas pelo acúmulo de proteína vitelínica e pelo significativo aumento dos ovócitos. Este aumento dos ovócitos também foi constatado por TSUKIMURA (2001) no camarão Sicyonia ingentis (Birkenroad, 1938),

No presente trabalho, P. echinatus apresentou o mesmo padrão de desenvolvimento macroscópico e microscópico descrito em P. laevicauda por MOTA ALVES & TOMÉ (1966) e por SILVA & CRUZ-LANDIM (2006). Dentre as células germinativas, as ovogônias e os ovócitos I apresentaram citoplasma fortemente positivo a hematoxilina. Com o desenvolvimento das gônadas de P. echinatus, o citoplasma apresentou redução da sua característica positiva a hematoxilina, tornando-se eosinófilo (ovócito II). Os ovócitos maduros apresentaram citoplasma fortemente reativo a eosina. No pico da fase madura, P. echinatus apresenta ovócitos completamente repletos de grânulos de vitelo em todo o folículo ovariano.

Comparando o ovário no estádio pós-desova com aqueles nos estádios anteriores, observou-se uma marcante diminuição na consistência das paredes dos ovários no estádio pós-desova e uma maior consistência nos estádios anteriores. Segundo KROL et al. (1992), as células foliculares ou células acessórias são as únicas células não germinativas dentro da parede do ovário dos crustáceos; estas além de atuarem na vitelogênese têm papel fundamental na sustentação do ovário. TALBOT (1981), estudando Homarus americanus H. Milne Edwards, 1837, mostrou que as células foliculares produzem componentes do córion.

Com relação aos indicadores quantitativos de maturidade, ISAAC-NAHUM & VAZZOLER (1987) afirmaram que "apesar de existirem diferenças individuais, a relação gonadossomática é uma constante para um determinado estádio de maturidade, qualquer que seja o peso do exemplar e a medida que prossegue o desenvolvimento gonadal, aproximando-se da eliminação dos ovócitos, os ovários sofrem mudanças mais acentuadas". Nas fases finais de desenvolvimento de P. echinatus, em função do considerável tamanho dos ovócitos, ocorreu um marcante aumento no peso dos ovários, que se refletiu no valor da RGS. Em concordância com VAZZOLER (1996), a variação dos valores médios da RGS por estádio de maturidade é um excelente indicativo quantitativo para descrever ou confirmar os estádios de maturidade da gônada, tanto das fêmeas como dos machos. No presente estudo, os valores médios da relação gonadossomática foram distintos para cada estádio de maturidade, com amplitude de 0,1552 a 3,3985. O pico do valor médio da RGS ocorreu no estádio IV, quando as gônadas estavam no auge do desenvolvimento e prontas para eliminar os ovócitos. A maturidade das fêmeas de P. echinatus, portanto foi atingida quando os ovários apresentaram aparência laranja viva a avermelhada com considerável mudança no tamanho, volume e peso em relação aos demais estádios. Nesta fase, os ovários cobriram os órgãos do cefalotórax. Após este estádio ocorreu uma marcada redução no peso das gônadas (pós-desova).

A comprovação de que as médias da RGS são diferentes, possibilitou sua utilização como indicadora quantitativa dos estádios de desenvolvimento das gônadas de P. echinatus. A relação gonadossomática, portanto, reforçou a classificação dos estádios de maturidade. Trabalhos com crustáceos utilizando a RGS e/ou IGS como indicador do período de desova (ARMSTRONG 1988, BEATTY et al. 2005) são freqüentes, entretanto, sua utilização como indicador do grau de desenvolvimento gonadal são mais usuais em estudos com peixes (ISAAC-NAHUM & VAZZOLER 1987, VAZZOLER et al. 1989a, b, VAZZOLER 1996, BRAGA 2001); entretanto, KULKARNI et al. (1991), HAEFNER & SPAARGAREN (1993) e mais recentemente CASTIGLIONI et al. (2006) e SOKOLOWICZ et al. (2006) estudando P. clarkii, Aegla platensis Schmitt, 1942 (Aeglidae) e Parastacus varicosus Faxon 1898 (Parastacidae), respectivamente, têm utilizado para estes decápodos escalas de maturidade baseadas em análises microscópicas e/ou macroscópicas e confrontando o índice gonadossomático (IGS) em cada estádio de desenvolvimento.

Desta forma, os dados analisados como aspecto geral dos ovários e a predominância de células germinativas nas diferentes fases de desenvolvimento, somados aos valores médios da RGS serviram para embasar a presente proposta e contribuir na caracterização dos estádios de desenvolvimento gonadal da espécie. A maturidade gonadal foi comprovada quando os ovários apresentaram considerável mudança no tamanho, volume e peso em relação aos demais estádios; este estádio foi caracterizado pela predominância de ovócitos completamente maduros e pelo pico da RGS. Estas características foram observadas, sobretudo em indivíduos com comprimento do cefalotórax superiores a 34,9 cm que provavelmente seria o tamanho no qual as fêmeas desta espécie atingem a maturidade.

 

AGRADECIMENTOS

Em memória à Ana E.A. de M. Vazzoler, minha orientadora. Esta pesquisa foi financiada pelo programa CAPES/PICDT da Universidade Federal de Pernambuco e é um dos temas de uma tese de doutorado da autora, defendida e aprovada no Instituto Oceanográfico (USP).

 

LITERATURA CITADA

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Submitted: 29.IV.2008; Accepted: 02.XII.2008.

 

 

Editorial responsibility: Lucélia Donatti