Nascer de cesariana e associação com quociente de inteligência em adolescentes: contribuição do Consórcio de Coortes RPS (Ribeirão Preto, Pelotas e São Luís), Brasil

Cesarean section and association with intelligence quotient in adolescents: contribution from the RPS Cohort Consortium (Ribeirão Preto, Pelotas and São Luís), Brazil

Parto por cesárea y asociación con cociente de inteligencia en adolescentes: contribución del Consorcio de Cohorte RPS (Ribeirão Preto, Pelotas y São Luís), Brasil

Resumos

O objetivo do estudo foi avaliar a associação entre a cesariana e o quociente de inteligência (QI) em adolescentes do Município de São Luís, Maranhão, Brasil. Trata-se de um estudo longitudinal utilizando dados da coorte de nascimento em São Luís, iniciado no ano de 1997. A abordagem ocorreu na terceira fase da coorte, em 2016, com adolescente aos 18 e 19 anos de idade. A variável de exposição foi a via de nascimento e a variável de desfecho foi o QI, mensurada a partir da aplicação da terceira versão da Escala de Inteligência Wechsler para Adultos (WAIS-III). Na análise dos dados verificou-se a média do QI segundo as covariáveis e utilizou-se a regressão linear multivariada. Para controlar os fatores de confundimento foi elaborado um modelo teórico utilizando o gráfico acíclico dirigido. As variáveis confundidoras foram as socioeconômicas no momento do nascimento e as variáveis perinatais. A média do QI dos adolescentes foi 101,4. Na análise bruta, o QI dos adolescentes nascidos de cesariana foi 5,8 pontos maior em relação aos nascidos de parto vaginal (IC95%: 3,8; 7,7, p ≤ 0,001), com significância estatística. Na análise multivariada, o valor reduziu para 1,9 (IC95%: -0,5; 3,6, p = 0,141), sem significância estatística. O resultado do estudo mostrou que a cesariana não está associada ao QI dos adolescentes nessa amostra e reflete que as diferenças encontradas podem ser explicadas por outros fatores, como aspectos socioeconômicos e perinatais.

Palavras-chave:
Cesárea; Inteligência; Escala de Wechsler; Adolescente

This study aimed to evaluate the association between cesarean section and intelligence quotient (IQ) in adolescents from the Municipality of São Luís, Maranhão State, Brazil. This is a longitudinal study using data from the São Luís birth cohort, started in 1997. The approach occurred in the third phase of the cohort, in 2016, with adolescents aged 18 and 19 years. The exposure variable was mode of delivery and the outcome variable was IQ, measured by applying the third version of the Wechsler Adult Intelligence Scale (WAIS-III). In the data analysis, the average IQ was verified according to the covariates and multivariate linear regression was used. To control confounding factors, a theoretical model was elaborated using the directed acyclic graph. The confounding variables were socioeconomic variables at birth and perinatal variables. Their average IQ was 101.4. In the crude analysis, the IQ of adolescents born by cesarean section was 5.8 points higher than those born by vaginal delivery (95%CI: 3.8; 7.7, p ≤ 0.001), with statistical significance. In the multivariate analysis, the value decreased to 1.9 (95%CI: -0.5; 3.6, p = 0.141), without statistical significance. The result of the study showed that cesarean section is not associated with the IQ of adolescents in this sample and reflects that the differences can be explained by other factors, such as socioeconomic and perinatal aspects.

Keywords:
Cesarean Section; Intelligence; Wechsler Scales; Adolescent

El objetivo del estudio fue evaluar la asociación entre la cesárea y el cociente de inteligencia (CI) en adolescentes del Municipio de São Luís, Maranhão, Brasil. Este es un estudio longitudinal que utiliza datos de la cohorte de nacimiento en São Luís, que comenzó en 1997. El abordaje ocurrió en la tercera fase de la cohorte, en 2016, con adolescente a los 18 y 19 años de edad. La variable de exposición fue la vía de nacimiento y la variable de resultado fue el CI, medido a partir de la aplicación de la tercera versión de la Escala de Inteligencia para Adultos (WAIS-III). En el análisis de datos se verificó el CI medio según las covariables y se utilizó la regresión lineal multivariada. Para controlar los factores de confusión se elaboró un modelo teórico utilizando el gráfico acíclico dirigido. Las variables de confusión fueron las socioeconómicas en el momento del nacimiento y las variables perinatales. El coeficiente intelectual promedio de los adolescentes fue de 101,4. En el análisis bruto, el CI de los adolescentes nacidos de cesárea fue 5,8 puntos mayor en relación a los nacidos de parto vaginal (IC95%: 3,8; 7,7, p ≤ 0,001), con significancia estadística. En el análisis multivariado, el valor se redujo a 1,9 (IC95%: -0,5; 3,6, p = 0,141), sin significación estadística. El resultado del estudio mostró que la cesárea no está asociada con el coeficiente intelectual de los adolescentes en esta muestra y refleja que las diferencias encontradas pueden explicarse por otros factores, como los aspectos socioeconómicos y perinatales.

Palabras-clave:
Cesárea; Inteligencia; Escalas de Wechsler; Adolescente

Introdução

Nas últimas décadas, houve aumento expressivo dos nascimentos por cesariana no mundo, com destaque para o Brasil, que quase quadruplicou a proporção de cesarianas entre as décadas de 1970 e 2010 ^1,2. Em 2014, mais de 50% dos partos foram realizados por cesariana ³ no panorama mundial e o Brasil se destacou com a maior taxa, sendo também o segundo maior número de cesarianas desnecessárias ¹. Em São Luís (Maranhão), a prevalência de cesariana, em 1997, foi de 33,8% ⁴.

A Organização Mundial da Saúde (OMS) preconiza que as taxas de cesariana não devem ultrapassar 15% do total de partos, enfatizando que a assistência deve promover o mínimo de intervenções, valorizando o processo fisiológico, incentivando as relações de humanização e o uso racional de tecnologias ^1,5.

Estudos têm demonstrado que exposição a certas influências ambientais durante períodos críticos de desenvolvimento e crescimento, principalmente aqueles associados ao desenvolvimento fetal e ao momento do parto, podem ter consequências significativas na saúde do indivíduo a curto e longo prazo ⁶. Os impactos da cesariana no desenvolvimento cognitivo já foram descritos por alguns estudos ^7,8,9 e os possíveis mecanismos que explicam essa associação ainda não estão totalmente esclarecidos. No entanto, são analisadas vias de influência direta e indireta.

Os impactos diretos estão relacionados à modificação da composição do microbioma intestinal de crianças nascidas por cesariana, devido à não exposição destas à flora vaginal materna durante o parto. As modificações estão relacionadas a menor diversidade e quantidade de filos bacteroides e bifidobactérias e aumento da colonização por Clostridium difficile, persistindo nos primeiros anos de vida ^{10,11,12,13,14,15}. As bactérias intestinais estimulam diretamente os neurônios aferentes do sistema nervoso entérico, que se comunicam com o cérebro através do nervo vago, moldando a reatividade ao estresse do eixo hipotálamo-hipófise-adrenal e influenciando a memória, o humor e a cognição ^16,17.

Os impactos indiretos estão relacionados a associação da cesariana ao aumento do risco de doenças crônicas como asma, alergias, diabetes tipo I e obesidade ^18,19,20. Crianças e adolescentes com essas condições estão mais propensas ao absenteísmo e têm menor rendimento escolar ^21,22.

Em uma coorte australiana, crianças nascidas de cesariana apresentaram desempenho significativamente menor em até um décimo do desvio padrão (DP) nas pontuações dos testes nacionais de numeramento, leitura e escrita entre os 8 e 9 anos e nas resoluções de problemas e vocabulário entre os 4 e 5 anos ⁷. A cesariana também foi observada como fator de risco para distúrbios no desenvolvimento verbal, não verbal e global, para as dificuldades intelectuais gerais de crianças de nascimentos múltiplos e para redução do desempenho escolar de adolescentes que nasceram de cesariana eletiva e de emergência ^8,9. E o parto planejado precocemente, com menos de 39 semanas gestacionais, foi associado a risco elevado de mal desenvolvimento infantil na idade escolar ²³. Todas as pesquisas que identificaram associação entre cesariana e redução no desenvolvimento cognitivo foram controladas por fatores de confundimento socioeconômicos e perinatais.

Outros estudos, no entanto, não encontraram essa associação. Crianças pré-escolares chinesas e em idade escolar no Irã, nascidas de cesariana, tiveram aumento dos escores de quociente de inteligência (QI) na análise bruta e, após ajustes das variáveis socioeconômicas e perinatais, não apresentaram diferenças no QI geral ^14,24. Estudos de base populacional, como a coorte na Nova Zelândia, analisou o desempenho educacional no Ensino Médio e não encontrou associação com a cesariana ²⁵, e a coorte de homens suecos identificou menor capacidade cognitiva geral em adultos jovens nascidos de cesariana, no entanto, constatou que a magnitude da associação não foi clinicamente relevante, sendo grande parte explicada por variáveis familiares ²⁶.

Revisão sistemática existente identificou inconsistência na associação entre a cesariana e a diminuição no desenvolvimento cognitivo com os estudos disponíveis atualmente ²⁷ e revisão de literatura encontrada constatou que a maioria dos estudos não encontrou diferença no neurodesenvolvimento de crianças e adolescentes de acordo com a via de nascimento ²⁸.

Dos estudos acima citados, somente duas pesquisas analisam a relação entre cesariana e QI ^14,24. Apenas um dos países que fizeram essa análise tinha elevadas taxas de cesariana ¹⁴ e, dos poucos estudos que analisam essa associação, a maioria se concentra na infância, somente dois estudos foram realizados com adolescentes ^8,26,29.

Um dos componentes do desenvolvimento cognitivo mais estudado é a avaliação da inteligência, tendo diferentes formas de análises em razão das variadas concepções teóricas. Nesse artigo, utilizaremos conceito desenvolvido por David Weschsler, que define a inteligência como uma entidade global e ao mesmo tempo única, com a qual o indivíduo tem a capacidade de pensar racionalmente, agir com finalidade e lidar com seu meio ambiente, sendo analisada por meio do QI. As escalas Wechsler de inteligência são reconhecidas mundialmente e estão entre os instrumentos bem avaliados e utilizados pelos pesquisadores ^30,31,32.

Considerando que as pesquisas revelam resultados ambíguos e que ainda há números limitados de estudos para avaliar consistentemente esse impacto ^27,28, o objetivo deste trabalho foi avaliar a associação entre a cesariana e QI em adolescentes em uma coorte de nascimento pertencente a um país em desenvolvimento e com altas taxas de cesariana.

Material e métodos

Desenho do estudo, população e amostra

Trata-se de um estudo longitudinal utilizando dados do Consórcio de Coorte de Nascimentos de Ribeirão Preto (São Paulo), Pelotas (Rio Grande do Sul) e São Luís, Brasil - RPS, tendo como base o projeto intitulado: Determinantes ao Longo do Ciclo Vital da Obesidade, Precursores de Doenças Crônicas, Capital Humano e Saúde Mental. Neste trabalho foi analisada a coorte de nascimentos de São Luís, iniciada em 1997.

São Luís é a capital do Estado do Maranhão, localizada na Região Nordeste do país. Em 1990, possuía 819.639 habitantes, passando para 1.014.837 habitantes em 2010. O Índice de Desenvolvimento Humano Municipal (IDH-M), em 1991, era de 0,562, e, em 2010, 0,768, ocupando a 249ª posição entre o ranking municipal. Dentre os três índices analisados, o índice de renda foi o mais baixo (0,741). Em seguida, a escolaridade, com 0,754, e a longevidade, com 0,813 ³³.

A primeira coorte de nascimentos de São Luís, de base populacional, ocorreu em 1997/1998, sendo realizada em 10 maternidades em que ocorriam mais de 100 partos/ano, excluindo os não hospitalares e os de maternidades com menos de 100 parto/ano. Foi utilizada a amostragem sistemática para o número de partos, um em cada sete partos ocorridos em cada maternidade, contabilizando 1/7 de todos os nascimentos. Dos 2.831 participantes, foram excluídos gemelares, natimortos e não residentes em São Luís, com amostra final de 2.493. A segunda etapa da coorte ocorreu em 2005/2006, quando 673 crianças em idade escolar entre 7 e 9 anos retornaram para avaliação ^4,34.

Para a terceira etapa da coorte, foram convidados os participantes da fase inicial da pesquisa (1997/1998 e 1994), a partir de estratégias de busca no alistamento militar, em escolas e universidades e pelas de mídias sociais. Foram recrutados da coorte original de São Luís 687 adolescentes ^34,35,36. Para as análises deste estudo foram excluídos 74 participantes que não possuíam teste de QI, perfazendo uma amostra final de 613 adolescentes.

O tamanho amostral foi calculado considerando-se as 21 variáveis explicativas no modelo de regressão linear múltipla, nível de 5% de significância, poder estatístico desejado de 95% e o valor da estatística f² de Cohen igual a 15%, através do programa G*Power 3.1.9.7 (http://www.psycho.uni-duesseldorf.de/abteilungen/aap/gpower3). O f² de Cohen é utilizado para calcular o tamanho do efeito em um modelo de regressão múltipla no qual a variável dependente é contínua ³⁷. Dessa forma, o tamanho mínimo necessário para amostra foi de 226 indivíduos.

Variáveis do estudo

As variáveis em estudo dos adolescentes foram as características socioeconômicas, demográficas e avaliação da inteligência por meio do QI total. A classe social foi definida de acordo com o Critério de Classificação Econômica do Brasil 2016 (A, B, C, D/E) ³⁸, sexo (masculino ou feminino), estuda atualmente (sim ou não), cores branca, preta (negra) e parda (mulata/cabocla/morena).

As variáveis em estudo do momento do nascimento foram as características socioeconômicas, demográficas e perinatais da mãe: idade materna (≤ 18, 19-30, 31-40 e ≥ 40), escolaridade materna por anos de estudo (0-4, 5-8, 9-11, ≥ 12), renda familiar em salários mínimos (≤ 1, > 1 a 3 e > 3), mãe trabalha (sim ou não), ocupação da mãe (trabalhadores não manuais, trabalhadores manuais qualificados, trabalhadores manuais semiqualificados e trabalhadores manuais não qualificados) de acordo com a Classificação Internacional Padrão de Ocupações (ISCO) ³⁹, situação conjugal materna (com companheiro e sem companheiro), consulta pré-natal (menor que 6 ou maior ou igual a 6 consultas), via de nascimento (vaginal ou cesáreo), nascimento pré-termo (≥ 37 semanas ou < 37 semanas), peso ao nascer (≥ 2.500g ou < 2.500g) e tabagismo na gestação (sim ou não).

A variável de exposição deste estudo foi a via de nascimento, sendo tratada como variável dicotômica: cesárea ou vaginal. A variável de desfecho foi o QI dos adolescentes, que foi tratada como variável contínua, mensurada a partir da aplicação da terceira versão da Escala de Inteligência Wechsler para Adultos (Wechsler Adult Intelligence Scale - WAIS-III).

Avaliação do QI

A escala WAIS-III é um instrumento psicométrico, tradicionalmente conhecido, que visa avaliar a inteligência e determinar o QI, sendo indicado para adolescentes e adultos entre 16 e 89 anos de idade ³².

A capacidade intelectual é analisada por meio de 14 subtestes, sendo sete verbais e sete de execução. Os subtestes realizados na escala verbal são: vocabulário, semelhanças, aritmética, dígitos, informação, compreensão e sequência de números e letras; na escala de execução são: completar figuras, códigos, cubos, raciocínio matricial, arranjo de figuras, procurar símbolos e armar objetos. Depois da obtenção dos escores brutos de cada subteste, o examinador realiza a conversão para escores ponderados de acordo com cada faixa etária. A obtenção do QI total ocorre pela soma dos escores ponderados das escalas verbal e de execução, tendo todos esses escores de QI a média = 100 e o DP = 15 ³⁰.

As normas de aplicação e avaliação dos testes foram padronizadas de acordo com condições recomendadas pelo manual WAIS-III e adaptadas para a realidade brasileira ^30,32. A descrição quantitativa dos dados foi realizada utilizando-se a média e DP. A aplicação da escala foi realizada de forma individual, por agendamento prévio, onde os participantes dirigiam-se ao local da coleta de dados da pesquisa.

No momento do teste, o indivíduo era direcionado para o local de realização e recebido por psicólogos previamente treinados que eram responsáveis por sua aplicação e análise. A duração da aplicação do teste foi de aproximadamente 60 minutos, não sendo aplicado naqueles que tinham alguma condição que impossibilitasse sua realização.

Análise dos dados

Os dados foram analisados no Stata, versão 14.0 (https://www.stata.com). Calcularam-se as frequências absolutas e relativas para o conjunto de variáveis dos adolescentes, segundo a via de nascimento, e realizou-se teste qui-quadrado de independência para verificar associação entre as variáveis. Calculou-se média, mediana, DP e intervalo interquartil: percentil 25 e percentil 75 do QI segundo as covariáveis. A distribuição da variável foi verificada por meio do teste Shapiro-Wilk. Estimaram-se diferenças estatísticas nas medidas de QI, através dos testes de Mann-Whitney ou Kruskal-Wallis.

Devido à ocorrência de perdas de seguimento, as variáveis maternas foram comparadas entre os indivíduos que participaram da terceira etapa da coorte e aqueles que não participaram por meio do teste qui-quadrado. Compareceram na terceira etapa menos adolescentes com mães que tinham de 5 a 8 anos, renda até um salário mínimo e do sexo feminino. Com base nisso, a amostra foi ponderada calculando-se a probabilidade de uma criança ser atendida na terceira etapa em função da escolaridade materna, renda, idade materna, paridade, ocupação materna e sexo do adolescente por meio de um modelo de regressão logística. A partir desse modelo, o inverso da probabilidade de resposta de cada indivíduo foi então calculado e essa variável foi usada para ponderar as estimativas.

Foi utilizada a regressão linear simples e multivariada estimando o efeito bruto e ajustado da via de nascimento nos escores de QI. Para identificar possíveis fatores de confundimento na análise de dados, foi criado o modelo teórico considerando as relações de associação entre as variáveis. Para explicitar graficamente essa elaboração, utilizamos o gráfico acíclico direcionado (directed acyclic graph - DAG) (Figura 1), que codifica hipótese qualitativa sobre pressuposto acerca da estrutura causal de um determinado problema, obedecendo a ordem de temporalidade e sinalizando a existência de causa comum de uma variável entre o desfecho e a exposição (variável confundidora) ⁴⁰.

Figura 1
Gráfico acíclico direcionado: modelo teórico da associação entre a via de nascimento e quociente de inteligência (QI).

Para a elaboração deste modelo gráfico utilizou-se o programa DAGitty, de domínio público e disponível na Internet no site (http://www.dagitty.net/) ⁴¹. As variáveis confundidoras para ajuste mínimo encontradas foram: consulta pré-natal, escolaridade materna, idade materna, local do parto, ocupação materna, paridade, renda ao nascimento e tabagismo materno (Figura 1).

A magnitude da associação entre o QI e o parto foi apresentada pelo parâmetro estimado do coeficiente da regressão linear múltipla (β), seu intervalo de 95% de confiança (IC95%) e valor de p. Um valor de p < 0,05 foi considerado estatisticamente significativo. Os pressupostos para regressão linear foram testados e seguidos, sendo eles, homocedasticidade, distribuição normal dos resíduos, independência dos resíduos, ausência de colinearidade entre as variáveis explicativas e relação linear entre as variáveis explicativas e resposta.

Considerações éticas

O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa do Hospital Universitário da Universidade Federal do Maranhão (parecer nº 1.302.489/2015), atendendo aos critérios da Resolução nº 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde. Todos os participantes foram informados sobre o estudo e aqueles que concordaram em participar da pesquisa leram e assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE).

Resultados

Na análise das diferenças entre os grupos do seguimento da coorte em 2016, houve menor comparecimento dos adolescentes com mães de 19-30 anos de idade (69,3%, n = 1266), a escolaridade materna de 5-8 anos de estudo (43,6%, n = 796), renda familiar ao nascimento ≤ 1 salário mínimo (43,9%, n = 747), ocupação materna de trabalho manual não qualificado (72%, n = 1.282), primíparas (52,1%, n = 952) e do sexo masculino (52,3%, n = 957) (Tabela 1).

Tabela 1
Diferenças entre os grupos que compareceram e não compareceram no seguimento no ano de 2016. Coorte de nascimento de São Luís, Maranhão, Brasil, 2016.

Variáveis	Não compareceu	Compareceu	Valor de p
	n (%)	n (%)
Idade materna (anos)			0,142
≤ 18	385 (21,1)	104 (16,9)
19-30	1.266 (69,3)	446 (72,8)
31-40	170 (9,3)	59 (9,6)
≥ 40	7 (0,3)	4 (0,7)
Escolaridade materna (anos de estudo)			< 0,001 *
0-4	337 (18,5)	83 (13,6)
5-8	796 (43,6)	240 (39,2)
9-11	603 (33,0)	259 (42,3)
≥ 12	89 (4,9)	30 (4,9)
Renda familiar (salário mínimo)			0,011
≤ 1	747 (43,9)	289 (50,1)
> 1-3	637 (37,4)	206 (35,7)
> 3	319 (18,7)	89 (14,2)
Ocupação materna			0,671
Trabalhadores não manuais	176 (9,9)	54 (9,0)
Trabalhadores manuais qualificados	202 (11,4)	71 (11,9)
Trabalhadores manuais semiqualificados	119 (6,7)	33 (5,5)
Trabalhadores manuais não qualificados	1.282 (72,0)	440 (73,6)
Paridade			0,157
Primípara	952 (52,1)	299 (48,8)
Multípara	876 (47,9)	314 (51,2)
Sexo			< 0,001 *
Masculino	957 (52,3)	381 (62,1)
Feminino	873 (47,7)	232 (37,9)

• * Teste qui-quadrado de independência.

Foram analisadas a distribuição socioeconômica das mães, perinatal e as características dos adolescentes e adultos jovens de acordo com a via de nascimento. Dos 613 participantes da coorte de São Luís, a cesariana esteve presente em mães com idade entre 19-30 anos (69,7%, n = 164), 9-11 anos de estudo (48,6%, n = 121), renda > 3 salários mínimos (59,4%, n = 145), com cônjuge (95,5%, n = 228), 6 ou mais consultas pré-natais (66,9%, n = 160) e da classe C (49,2%, n = 101).

Foram observadas diferenças significativas (p < 0,05) entre a via de nascimento e as variáveis: idade materna, escolaridade materna, situação conjugal, renda familiar, ocupação materna, consulta pré-natal, hospital de nascimento e classe social (Tabela 2).

Tabela 2
Distribuição das características socioeconômicas, demográficas e perinatais dos adolescentes de acordo com o tipo de parto. Coorte de nascimento de São Luís, Maranhão, Brasil, 2016.

Variáveis	Parto vaginal	Parto cesáreo	Valor de p
	n (%)	n (%)
Idade materna (anos)			< 0,001 *
≤ 18	74 (20,4)	30 (14,1)
19-30	282 (74,2)	164 (69,7)
31-40	18 (4,6)	41 (15,5)
≥ 40	2 (0,8)	2(0,7)
Escolaridade materna (anos de estudo)			< 0,001 *
0-4	59 (17,6)	24 (10,7)
5-8	175 (47,2)	65 (30,3)
9-11	138 (34,5)	121 (48,6)
≥ 12	3 (0,7)	27 (10,4)
Renda familiar (salário mínimo) **			< 0,001 *
≤ 1	60 (19,6)	22 (11,4)
> 1-3	147 (43,5)	59 (59,0)
> 3	144 (36,9)	145 (59,4)
Ocupação materna **			< 0,001 *
Trabalhadores não manuais	20 (5,2)	34 (13,7)
Trabalhadores manuais qualificados	27 (7,1)	44 (18,6)
Trabalhadores manuais semiqualificados	14 (4,1)	19 (7,1)
Trabalhadores manuais não qualificados	305 (83,6)	135 (60,6)
Situação conjugal materna			0,044
Sem cônjuge	88 (23,6)	38 (16,6)
Com cônjuge	288 (76,4)	199 (83,4)
Paridade			0,066
Primípara	172 (48,2)	127 (56,0)
Multípara	204(51,8)	110 (44,0)
Tabagismo na gestação			0,668
Não	363 (96,6)	228 (95,9)
Sim	13 (3,4)	9 (4,1)
Consulta pré-natal			< 0,001 *
≥ 6	195 (51,7)	160 (66,9)
< 6	176 (49,3)	72 (33,1)
Hospital de nascimento			< 0,001 *
Privado	9 (1,9)	72 (28,3)
Público	367 (98,1)	165 (71,7)
Peso ao nascer (gramas)			0,189
≥ 2.500	348 (92,9)	213 (89,9)
< 2.500	28 (7,1)	24 (10,1)
Nascimento pré-termo (semanas)			0,556
≥ 37	327 (87,2)	211 (88,8)
< 37	49 (12,8)	26 (11,1)
Sexo			0,199
Masculino	218 (51,1)	150 (56,6)
Feminino	158 (48,9)	87 (43,4)
Cor/Raça			0,119
Branca	53 (13,6)	46 (18,9)
Preta/Negra	68 (18,0)	48 (20,6)
Parda/Mulata/Cabocla/Morena	252 (68,4)	142 (60,5)
Estuda atualmente			0,124
Sim	206 (54,4)	148 (61,0)
Não	170 (45,6)	89 (39,0)
Classe social **			< 0,001 *
A	6 (1,6)	13 (5,4)
B	57 (16,2)	72 (33,2)
C	167 (50,0)	101 (49,2)
D/E	96 (32,2)	22 (12,3)

• * Teste qui-quadrado de independência;

** Excluídos os ignorados.

A média do QI dos adolescentes analisados foi de 101,4 ± 12,3. Dentre as características socioeconômicas e demográficas da mãe no momento do parto, as maiores médias de QI dos adolescentes estavam relacionadas às mães com 31 a 40 anos (105,7 ± 12,5), com 12 anos de estudo ou mais (113,9 ± 12,9), renda com mais de 3 salários mínimos (103,9 ± 12,7) e trabalhadoras não manuais (107,8 ± 15,2). Dos fatores perinatais, a média de QI dos adolescentes foi maior nas mães que tiveram seis consultas ou mais no pré-natal (102,8 ± 12,1), multíparas (102,5 ± 12,6), com parto em hospital privado (110,0 ± 12,0) e que realizaram cesariana (104,6 ± 11.9) (Tabela 3).

Tabela 3
Análise bivariada do quociente de inteligência (QI) dos adolescentes e adultos jovens em relação às características socioeconômicas da mãe, perinatais e socioeconômicas dos participantes das coortes de nascimento de São Luís, Maranhão, Brasil, 2016.

Variáveis	Média	DP	P25	Mediana	P75	Valor de p
Total	101,4	12,3	93	100	110
Idade materna (anos)						0,005 *
≤ 18	97,8	11,5	90	98	105
19-30	101,1	12,0	93	100	110
31-40	105,7	12,5	95	107	115
≥ 40	95,1	12,5	85	90	105
Escolaridade materna (anos de escolaridade)						< 0,001 *
0-4	94,5	11,8	85	93	105
5-8	98,7	10,8	92	98	105
9-11	104,1	11,5	97	102	112
≥ 12	113,9	12,9	103	113	123
Renda familiar (salário mínimo)						< 0,001 *
≤ 1	100,7	12,7	93	97	115
> 1-3	98,2	10,4	92	98	105
> 3	103,9	12,7	95	103	113
Ocupação materna						< 0,001 *
Trabalhadores não manuais	107,8	15,2	97	110	120
Trabalhadores manuais qualificados	105,4	12,7	98	105	117
Trabalhadores manuais semiqualificados	102,3	12,9	97	100	112
Trabalhadores manuais não qualificados	99,5	11,2	92	98	107
Situação conjugal materna						0,543
Sem cônjuge	100,1	11,8	92	100	108
Com cônjuge	101,0	12,2	93	100	110
Paridade						< 0.001 *
Primípara	99,3	11,5	92	98	107
Multípara	102,5	12,6	95	102	112
Tabagismo na gestação						0,642
Não	100,9	12,1	93	100	108
Sim	99,8	13,4	90	100	110
Consulta pré-natal						< 0,001 *
≥ 6	102,8	12,3	95	102	112
< 6	99,5	8,3	97	100	105
Hospital de nascimento						< 0,001 *
Privado	110,0	12,0	102	110	118
Público	99,5	11,6	92	98	107
Tipo de parto						< 0,001 *
Vaginal	98,6	11,7	90	98	105
Cesárea	104,6	11,9	97	105	112
Peso ao nascer (gramas)						0,366
< 2.500	99,8	12,3	90	100	108
≥ 2.500	101,0	12,1	93	100	110
Nascimento pré-termo (semanas)						0,543
≥ 37 semanas	100,9	12,0	93	100	108
< 37 semanas	99,9	13,2	90	100	112
Sexo						0,0137
Masculino	102,3	13,1	93	102	112
Feminino	99,2	10,8	93	98	107
Cor/Raça						< 0,001*
Branca	106,0	13,8	97	105	117
Preta/Negra	100,1	11,3	92	100	110
Parda/Mulata/Cabocla/Morena	100,0	11,7	92	98	107
Estuda atualmente						0,55
Não	99,6	10,6	93	98	105
Sim	101,7	13,1	93	100	112
Classe social **						< 0,001 *
A	118,2	12,0	112	122	127
B	108,0	11,7	98	108	117
C	101,0	10,7	93	100	107
D/E	95,4	95,7	90	97	102

• DP: desvio padrão.
• * Testes de Mann-Whitney ou Kruskal-Wallis;
• ** Excluídos os ignorados.

Dos adolescentes, as maiores médias de QI foram encontradas no sexo masculino (102,3 ± 13,1), indivíduos de cor branca (106,0 ± 13,8), que estudam atualmente (101,7 ± 13,1) e classe social A (118,0 ± 12,0). Foram verificadas diferenças entre as médias dos grupos na coorte de São Luís nas variáveis da idade materna, escolaridade materna, ocupação materna, renda familiar, paridade, consulta pré-natal, hospital de nascimento, via de nascimento, sexo, cor/raça, estuda atualmente e classe social (Tabela 3).

Na análise bruta, a cesariana aumentou em 5,8 (IC95%: 3,8; 7,7) pontos o QI total de adolescentes, com significância estatística (p < 0,001). Quando ajustados os fatores de confundimento, esse valor foi reduzido para 1,9 (IC95%: -0,5; 3,6), sem significância estatística (p = 0,141) (Tabela 4).

Tabela 4
Análise de regressão linear simples e multivariada estimando o efeito bruto e ajustado do tipo de parto nos escores de quociente de inteligência (QI) dos adolescentes da coorte de nascimento de São Luís, Maranhão, Brasil, 2016.

Variável	β (IC95%)	Valor de p
Modelo univariado
Parto vaginal	Referência
Parto cesáreo	5,8 (3,8; 7,7)	< 0,001
Modelo multivariado *
Parto vaginal	Referência
Parto cesáreo	1,9 (-0,5; 3,6)	0,141

• * Ajustado por consulta pré-natal, escolaridade materna, idade materna, local do parto, ocupação materna, paridade, renda ao nascimento e tabagismo materno.

Discussão

Neste estudo, nascer de cesariana não mostrou associação com a redução de escores no QI de adolescentes.

Os pontos fortes do estudo são voltados à escassez de pesquisas que analisem a associação entre cesariana e o QI ^27,28. Esse parece ser o primeiro estudo realizado no continente americano e no país com uma das maiores taxas de cesariana do mundo. A análise da associação foi feita na faixa etária em que o desenvolvimento cognitivo já está completo, no final da adolescência. Outro ponto relevante é o desenho do estudo de coorte, que acompanhou os participantes desde o nascimento até a faixa etária atual, garantindo maior precisão na coleta dos dados.

Uma das limitações é a ausência de informações durante o parto quanto à indicação de cesariana. Na análise da associação entre a via de nascimento e o desenvolvimento cognitivo, um estudo mostrou a diferença nos resultados quanto a cesariana eletiva e de emergência ⁸; em outro, não foi observada a diferença entre a cesariana eletiva e não eletiva ²⁶. Um ponto que deve ser destacado são as perdas ocorridas na terceira etapa da coorte, no entanto, para minimizar os efeitos das perdas, estimativas foram ponderadas pelo inverso da probabilidade de resposta de cada entrevista pelo modelo de regressão logística multivariado. Muitas variáveis de confundimento apontadas em estudos prévios ^7,14,24 para ajuste mínimo foram utilizadas neste estudo, no entanto, três delas não foram observadas: escolaridade paterna, cor paterna e morbidade materna. Contudo, a maioria dos estudos que analisaram a associação entre cesariana e desenvolvimento cognitivo ²⁷ utilizaram como controle as variáveis perinatais e socioeconômicas maternas.

Dos dois estudos que analisaram a associação entre nascer de cesariana e o QI de crianças, os resultados são semelhantes ao encontrado neste estudo. Crianças iranianas em idade escolar tiveram a média de QI = 100,66 (± 4,27). A pontuação do QI foi significativamente maior nas crianças nascidas de cesariana (106,26 ± 4,27) em relação às nascidas por parto vaginal (100,11 ± 4,27), no entanto, ajustando para as variáveis escolaridade materna e paterna, idade materna, paridade e ordem de nascimento, não houve diferença estatística (p = 0,46) ²⁴. Em coorte chinesa foi demonstrado que crianças de 7 e 8 anos tiveram média do QI total de 99,3 (± 16,1) e as que nasceram de cesariana tiveram maior pontuação no QI verbal, de desempenho e total, porém, após ajuste para fatores socioeconômicos e QI da mãe, as análises não demonstraram significância estatística ¹⁴.

A análise da associação entre a via de nascimento e o desenvolvimento cognitivo em adolescentes foi realizada em duas coortes suecas. Uma avaliou o desempenho escolar por meio do registro escolar nacional de adolescentes com 16 anos de idade nascidos de parto vaginal não assistido, parto vaginal assistido, cesárea eletiva e cesárea de emergência. A cesariana eletiva 1,06 (IC95%: 1,03; 1,09) foi significativamente associada com maior probabilidade de mau desempenho escolar e diminuição das pontuações escolares de crianças nascidas por cesárea eletiva (1-3 pontos) e de emergência (2-5 pontos) após ajuste ⁸.

O outro estudo foi realizado com homens solteiros aos 18 anos de idade que foram alistados no registro de recrutamento militar sueco e passaram por testes cognitivos gerais. Os homens nascidos por cesariana apresentaram menor desempenho tanto na cesariana eletiva quanto na não eletiva em relação aos nascidos de parto normal. Contudo, a magnitude da associação foi pequena, tendo pouca relevância clínica e podendo ser explicada por fatores familiares ²⁶.

O Estudo Longitudinal de Crianças Australianas (LSAC) identificou que crianças nascidas por cesariana apresentaram desempenho significativamente abaixo das crianças nascidas de parto normal, em até um décimo de desvio-padrão nos testes de gramática, numeramento, leitura e escrita aos 8 e 9 anos e resolução de problema e vocabulário na idade de 4 e 5 anos ⁷. Na Espanha, uma coorte retrospectiva avaliou a inteligência geral por testes verbal e não verbal em crianças de seis anos nascidas de partos gemelares, identificando que a cesariana é um fator de risco para distúrbio no desenvolvimento verbal e não verbal, tendo as crianças nascidas de cesariana o risco três vezes maior de ter dificuldades intelectuais ⁹.

É possível que o efeito da cesariana sobre o QI seja influenciado por uma ampla gama de fatores. Os estudos que analisaram o desenvolvimento cognitivo por meio do QI, incluindo este estudo, não encontraram associação da cesariana sobre o desenvolvimento cognitivo ^14,24. No entanto, vale ressaltar que o desenvolvimento cognitivo vem sendo avaliado por vários domínios, sendo observada a associação naqueles voltados à análise do desempenho escolar em adolescentes e testes de gramática, leitura, escrita e resolução de problema em crianças, além do risco voltado à inteligência geral nos testes verbal e não verbal ^7,8,9.

É importante destacar que os adolescentes com maior média de QI nasceram de cesariana, de mães com 9-11 anos de estudo, renda maior que três salários mínimos, com cônjuge, seis ou mais consultas pré-natais e parto em hospital privado. No Brasil, mulheres com condições socioeconômicas favoráveis e melhores indicadores perinatais têm maiores taxas de partos cesáreos e são oriundas da rede privada de saúde ^42,43,44. O mesmo foi observado no Irã: a maior média de QI das crianças era de pais com maior instrução educacional e de mães que passaram por cesariana ²⁴. Na China, a influência para o aumento do QI em crianças que nasceram de cesariana estava relacionada a educação, ocupação, índice de massa corporal e QI materno ¹⁴.

Mesmo o estudo não identificando associação da cesariana com a diminuição do QI na adolescência, é necessário ressaltar a importância de políticas públicas para redução de cirurgias eletivas e desnecessárias na realização do parto, principalmente, diante das altas taxas de cesariana no Brasil e no Município de São Luís ^1,4.

O estudo mostrou que nascer de cesariana não teve associação com o QI de adolescentes. Os resultados apontam para interferências dos fatores socioeconômicos da mãe no momento do parto. Embora seja um resultado satisfatório o fato de não haver associação entre nascer de cesariana e o QI de adolescentes, tendo em vista as altas taxas de cesarianas na amostra, não se pode esquecer que não houve informação acerca da indicação da cesariana, que é definitivo para clareza dos estudos.

Agradecimentos

Ao Departamento de Ciência e Tecnologia do Ministério da Saúde (DECIT); ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq); à Fundação de Amparo à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Maranhão (FAPEMA), pelo financiamento; e ao Hospital Universitário da Universidade Federal do Maranhão, pelo apoio na logística da coleta de dados.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  31 Mar 2023
• Data do Fascículo
  2023

Histórico

• Recebido
  08 Abr 2022
• Revisado
  06 Dez 2022
• Aceito
  09 Fev 2023