SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.22 issue1Knowledge and use of coastal sand-dune plant resources by communities from Cardoso (São Paulo) and Santa Catarina (Santa Catarina) islands, BrazilFlora of Paraíba, Brazil: Polygala L. (Polygalaceae) author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

Share


Acta Botanica Brasilica

Print version ISSN 0102-3306On-line version ISSN 1677-941X

Acta Bot. Bras. vol.22 no.1 São Paulo Jan./Mar. 2008

http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062008000100021 

Biossorção de cobre, manganês e cádmio por biomassas de Saprolegnia subterranea (Dissmann) R.L. Seym. e Pythium torulosum Coker & P. Patt. (Oomycetes)1

 

Copper, manganese and cadmium biosorption by Saprolegnia subterranea (Dissmann) R.L. Seym. and Pythium torulosum Coker & P. Patt. (Oomycetes) biomass

 

 

José Ivanildo de SouzaI, 2; Iracema Helena Schoenlein-CrusiusI; Carmen Lídia Amorin Pires-ZottarelliI; Norberto Carlos SchoenleinII

IInstituto de Botânica, Av. Miguel Stefano 3687, C. Postal 3005, 01061-970 São Paulo, SP, Brasil
IIUniversidade Guarulhos, Centro de Pós-Graduação, Pesquisa e Extensão, Praça Teresa Cristina 1, 07023-070 Guarulhos, SP, Brasil

 

 


RESUMO

As biomassas secas dos fungos zoospóricos Saprolegnia subterranea e Pythium torulosum foram avaliadas quanto a biossorção de cobre, manganês e cádmio de soluções aquosas por meio da determinação dos índices "q" (mg de metal adsorvido por g de biomassa) e "R%" (remoção percentual). Os mais elevados índices q foram obtidos quando as biomassas foram colocadas em contato com elevadas concentrações de metais, enquanto que os maiores índices R% foram obtidos em condições de baixas concentrações (p<0,05). Comparativamente, a biomassa de S. subterranea SPC 1244 superou as demais quanto a biossorção de cobre (q = 7,48 mg/g; R% = 49,03), a biomassa de P. torulosum SPC 1425 foi a melhor em relação a biossorção de manganês (q = 4,13 mg/g; R% = 26,71), enquanto que a biomassa de S. subterranea SPC 1431 foi superior em relação a biossorção de cádmio (q = 6,75 mg/g; R% = 42,26). Este é o primeiro relato sobre a biossorção de cobre, manganês e cádmio por biomassas destes fungos zoospóricos, indicando a potencialidade de removerem íons de soluções diluídas.

Palavras-chave: biossorção, metais pesados, Oomycetes, poluição


ABSTRACT

Dried biomass of the zoosporic fungi Saprolegnia subterranea and Pythium torulosum was evaluated for copper, manganese and cadmium biosorption from aqueous solutions using the "q" (mg of adsorbed metal per g of biomass) and the "R%" (percent removal) indices. The highest q values were observed when the biomass was placed in contact with high metal concentrations, whereas the highest R% values were observed at low concentrations (p<0.05). S. subterranea SPC 1244 biomass surpassed the others for copper biosorption (q = 7.48 mg/g; R% = 49.03), P. torulosum SPC 1425 biomass was the best for manganese biosorption (q = 4.13 mg/g; R% = 26.71), and S. subterranea SPC 1431 biomass was the best for cadmium biosorption (q = 6.75 mg/g; R% = 42.26). This is the first report on copper, manganese and cadmium biosorption by the biomass of these zoosporic fungi, indicating the potential to remove ions from diluted solutions.

Key words: biosorption, heavy metals, Oomycetes, pollution


 

 

Introdução

Os metais pesados são geralmente retirados de efluentes por processos químicos e físicos tais como precipitação química, cristalização, coagulação, floculação, redução, troca iônica, ultrafiltração, eletrólise, eletrodiálise, osmose reversa e adsorção a substâncias inorgânicas. Porém, quando as concentrações de metais estão entre 1 a 100 mg L-1 estes métodos podem apresentar desvantagens, como a remoção incompleta de metais, a elevada necessidade de reagentes e energia, a geração de subprodutos ou resíduos tóxicos e custos elevados (Kapoor & Viraraghavan 1995; Sa & Kutsal 1995).

Por outro lado, a biomassa fúngica tem recebido considerável atenção devido à sua grande capacidade de fixação de metais, podendo ser usada em processos de tratamento de efluentes que podem superar as resinas de troca iônica (Wainwright 1992). Cálculos comparativos realizados com os dados de Muraleedharan et al. (1995) sobre a adsorção de cobre por biomassas fúngicas, mostram que o produto comercial Filtrasorb 400 foi superado em quatro vezes por biomassa de Aspergillus niger Tiegh. ou de Cladosporium resinae (Lindau) G.A. de Vries, cinco por biomassa de Penicillium italicum Wehmer, 1,3 por biomassa de P. spinulosum Thom (fungos anamórficos), 8,3 por biomassa de Rhizopus arrhizus A. Fisch. (Zygomycetes) e 12,7 vezes por biomassa de Ganoderma lucidum (Curtis) P. Karst. (Basidiomycetes). Outro estudo comparativo mostrou que as biomassas de Mortierella ramanniana (A. Møller) Linnem., Rhizopus sexualis (G. Sm.) Callen, R. stolonifer (Ehrenb.) Vuill., Zygorrhynchus heterogamus (Vuill.) Vuill. e Z. moelleri Vuill. (Zygomycetes) superaram o carvão ativado, o Amberlite (Ionex) IRA-400, o carbonato de cálcio, a quitina e a celulose quanto à capacidade de adsorção de cádmio, enquanto que as biomassas de Agaricus bisporus (J.E. Lange) Pilát (Basidiomycetes), de Aspergillus terreus Thom, Penicillium capsulatum Raper & Fennell e Penicillium spp. (fungos anamórficos) apresentaram rendimento inferior somente em relação ao carvão ativado (Azab et al. 1990).

A biossorção é um processo passivo, rápido, reversível e independente de energia metabólica, realizado tanto por biomassa viva quanto por biomassa morta, no qual atuam forças físico-químicas que promovem a atração e a ligação do íon metálico, molécula ou material particulado à biomassa (Gadd 1993; Gomes et al. 1998). Dentre os mecanismos envolvidos em biossorção, destacam-se troca iônica, adsorção, complexação, precipitação e cristalização (Gadd 1993). No Brasil, tem sido realizados estudos visando a biossorção de metais pesados pelo emprego de biomassas fúngicas (Gomes et al. 2002; Barros Jr et al. 2003; Franco et al. 2004) e de outros tipos de biomassas tais como: de bactérias Micrococcus luteus (Mesquita et al. 1998), de microalgas continentais (Leite et al. 1993; Costa et al. 1994), de Sarghassum spp. (Costa et al. 1996; Davis et al. 2000; Valdman et al. 2001) e de macrófitas aquáticas (Schneider et al. 2001).

De maneira geral, a parede celular de fungos filamentosos é composta por polissacarídeos, como b-glucano, a-glucano, quitina e glicoproteínas, lipídeos, melaninas, polímeros de D-galactosamina e poliuronídeos (Alexopoulos et al. 1996) e é considerada o local de prevalência de sítios de ligação de metais, tais como os grupos químicos acetamido, amido, fosfato, amino, amina, sulfidrila, carboxila e hidroxila (Gadd 1993; Volesky & Holan 1995). De acordo com Alexopoulos et al. (1996), a parede celular dos Oomycetes é composta principalmente por b-1,3 e b-1,6 glucano, celulose (4-20%), o aminoácido hidroxiprolina e quitina em algumas espécies integrantes da ordem Leptomitales e dos gêneros Achlya e Saprolegnia (Saprolegniales).

Os Oomycetes (Oomycota, Stramenopila), embora não sejam taxonomicamente considerados fungos verdadeiros, apresentam características ecológicas, morfológicas e fisiológicas que os colocam como importantes componentes da micota zoospórica, assim como os Chytridiomycota (Fungi) e os Plasmodiophoromycota (Protista), (Alexopoulos et al. 1996). Estes fungos têm sido estudados há décadas no Brasil (Beneke & Rogers 1962; Milanez 1965; 1969; 1986), principalmente sob os enfoques taxonômico, ecológico (Schoenlein-Crusius et al. 1992; Pires-Zottarelli & Milanez 1993; Rocha & Pires-Zottarelli 2002; Gomes et al. 2003; Baptista et al. 2004) e a distribuição geográfica (Schoenlein-Crusius & Milanez 1996). Estudos visando a biossorção de metais pesados por biomassa destes microrganismos são escassos, salvo o relato de adsorção e bioacumulação de cádmio, chumbo e zinco por biomassas de Pythium sp. e Dictyuchus sp. (Duddridge & Wainwright 1980). Recentemente, foi realizado estudo de biossorção de cobalto por biomassa de Pythium sp. de solo da região de Andaman, Índia (Pal et al. 2005). Em face da escassez de informações a respeito da capacidade de biossorção de íons metálicos por biomassa de Oomycetes e, tendo em vista a constituição de parede celular diferenciada destes fungos em comparação aos demais, o objetivo deste estudo foi verificar se as biomassas de diferentes linhagens de Saprolegnia subterranea e de Pythium torulosum apresentam potencial para biossorção de metais pesados e assim contribuir para a prospecção de novos materiais biossorventes.

 

Material e métodos

Foram selecionadas culturas de Saprolegnia subterranea (Dissmann) R.L. Seym. e Pythium torulosum Coker & P. Patt., da Coleção de Culturas de Fungos do Instituto de Botânica, São Paulo, SP, que são mantidas imersas em água destilada esterilizada, dentro de frascos Wheaton, juntamente com metades de sementes de sorgo (Sorghum sp.), como substrato. As linhagens testadas foram S. subterranea SPC 1244, S. subterranea SPC 1431 (Pires-Zottarelli et al. 1996) e P. torulosum SPC 1425 (Pires-Zottarelli et al. 1995), isoladas do PEFI (Parque Estadual das Fontes do Ipiranga); e S. subterranea Guarapiranga, isolada da Represa do Guarapiranga, São Paulo, SP (Rocha & Pires-Zottarelli 2002), a única não inserida na coleção de culturas. As sementes de sorgo colonizadas pelas linhagens de S. subterranea foram inicialmente transferidas para placas de Petri contendo o meio de cultivo MP5 (maltose 4 g, peptona 1 g, agar 20 g e água destilada 1.000 mL) e as sementes colonizadas por P. torulosum foram transferidas para CMA+ppe (Corn Meal Agar 17 g, penicilina G 0,20 g, pimaricina 0,02 g, sulfato de estreptomicina 0,10 g e água destilada 1.000 mL).

Posteriormente, todas as linhagens foram transferidas para malte agar a 2% (extrato de malte 20 g, agar 15 g e água destilada 1.000 mL), sendo incubadas durante cinco dias em câmara climática a 22±0,5 ºC. Foram extraídos discos de 5 mm das colônias, cada disco foi inserido em um Erlenmeyer de 250 mL contendo 150 mL de malte líquido a 2%. Os frascos foram mantidos sob agitação (90 rpm) durante cinco dias em sala escura com temperatura ambiente (20-23 ºC), sendo que este procedimento foi repetido oito vezes até a obtenção de quantidades de biomassas suficientes para os ensaios. As biomassas produzidas foram filtradas em peneiras de náilon (1 mm), lavadas quatro a cinco vezes com água destilada esterilizada, autoclavadas a 121 ºC e 1,5 atm por 0,5 h, secas em estufa a 60 ºC por uma semana e moídas em almofariz cerâmico com pistilo.

Alíquotas de biomassas (0,04 g) foram inseridas em tubos de ensaio de 1,5×17,7 cm contendo 15 mL de soluções de CuSO4, MnSO4 ou CdSO4, obtendo-se a concentração final de 2,66 g de biomassa por litro. As soluções metálicas foram preparadas com água deionizada e filtradas em membranas com 0,45 µm de poro, devido ao risco da esterilização por autoclave interferir na concentração final de metais. O pH das soluções foi o natural, variando de 4,9-5,4 (Cu), 5,76,0 (Mn) e 5,7-6,1 (Cd). Suspensões das biomassas em água deionizada esterilizada e de soluções de metais sem biomassas serviram como controles para os cálculos das concentrações iniciais e finais de metais, sendo os ensaios realizados em triplicata. Os tubos foram fechados com filme PVC e incubados por 18 h a 22 ± 0,5 ºC. A fase líquida foi separada da biomassa por filtração em papel de filtro duplo, armazenada em frascos de polietileno e analisada por Espectrometria de Emissão Atômica com Fonte de Plasma de Argônio Induzido (ICP-AES). Os valores das concentrações finais de metais nas soluções foram subtraídos das concentrações iniciais para o cálculo dos índices q (adaptado de Volesky & May-Phillips 1995) e R% (remoção percentual) segundo as equações:

Onde q é a quantidade de metal adsorvido por unidade de biomassa (mg g-1), Ci é a concentração inicial de metal em solução (mg L-1), Cf é a concentração final de metal em solução no equilíbrio (mg L-1), e B é a quantidade de biomassa (g L-1). Os tratamentos linhagens, Ci e linhagens × Ci, bem como os valores de Cf, q e R% foram submetidos à Análise de Variância (ANOVA), empregando-se o programa Sisvar 4.3 (Ferreira 2000), sendo escolhido o teste de Tukey para comparação de médias.

 

Resultados e discussão

De modo geral, houve diferenças significativas (p < 0,05) na biossorção dos três metais pelas biomassas das linhagens acompanhando o aumento das concentrações iniciais. A capacidade de biossorção (q) foi maior em relação às concentrações iniciais mais elevadas, enquanto que em relação à remoção percentual (R%), os maiores índices foram correlacionados às menores concentrações iniciais. Embora tenham ocorrido os maiores índices de biossorção nas concentrações de metais mais elevadas, os teores remanescentes de metais em solução (Cf) foram proporcionalmente maiores, resultando em menores taxas de remoção percentual. Barros et al. (2003) observaram comportamento similar a este em relação à biossorção de cádmio por biomassa de Aspergillus niger, houve aumento na capacidade de biossorção e concomitante diminuição na capacidade de remoção percentual em relação ao aumento da concentração inicial do metal.

Em relação à biossorção de cobre (Tab. 1), não houve diferença significativa no índice q entre as linhagens nos dois primeiros e no 4º nível de concentração inicial (15,07, 38,67 e 133,00 mg L-1, respectivamente). No 3º nível de concentração inicial (84,23 mg L-1) houve diferença altamente significativa entre as linhagens, de modo que o melhor desempenho biossortivo foi exibido por S. subterranea SPC 1244 e S. subterranea SPC 1431 (7,48 e 6,47 mg g-1, respectivamente). Quanto ao R%, houve diferença significativa entre as linhagens no 1º e 2º níveis de concentrações iniciais, sendo que os índices mais elevados também foram expressos pelas biomassas de S. subterranea SPC 1244 (49,03%) e de S. subterranea SPC 1431 (46,11%) no 1º nível de concentração inicial. As biomassas íntegras de Aspergillus niger e Mucor rouxii removeram, respectivamente, 1,78 e 2,61 mg g-1 de cobre a partir de uma solução com 63,54 mg L-1 (Mullen et al. 1992). Brady et al. (1994) relataram que uma coluna cromatográfica preenchida com a biomassa granular de Saccharomyces cerevisiae removeu cumulativamente até 10,6 mg g-1 de cobre de uma solução com 100 mg L-1. Wilhelmi & Duncan (1995), complementando o estudo, observaram que para a concentração inicial de 200 µM L-1 (12,71 mg L-1) a coluna com a biomassa da levedura reteve até 1,77 mg g-1 de cobre. Com base nas informações citadas e nos resultados observados aqui, considera-se que a capacidade de biossorção de cobre apresentada pelas biomassas das linhagens estudadas variou de compatível a superior às capacidades das biomassas de outros fungos. Contudo, a capacidade de biossorção de metais pode ainda ser otimizada por alterações em fatores tais como as condições experimentais, a constituição de biomassa, tratamentos químicos e físicos, dentre outros (Gadd 1993; Brady et al. 1994).

Os maiores índices de biossorção de manganês foram obtidos com a biomassa de P. torulosum SPC 1425 (4,13 mg g-1) e as biomassas de S. subterranea SPC 1244 e SPC 1431 (3,50 mg g-1) no 4º nível de concentração inicial (119,67 mg L-1), não havendo diferenças significativas entre os valores observados. Por outro lado, os valores mais elevados de R% foram exibidos pelas biomassas de S. subterranea SPC 1244 (39,75%) e de S. subterranea SPC 1431 (33,96%) (Tab. 2). Relatos de biossorção de manganês por biomassa fúngica são escassos. Porém, muitos autores abordaram a relação deste elemento com os fungos, estudando os mecanismos de transporte e de toxidez celular (Hockertz et al. 1987; Hashem & Khaliel 1992; Blackwell et al. 1998). Tobin et al. (1984) afirmaram que a máxima capacidade de biossorção de manganês calculada para a biomassa de Rhizopus arrhizus foi de 0,22 mM (12 mg g-1). Em artigo de revisão, Volesky & Holan (1995) informaram que Bacillus subtillis e B. licheniformis removeram respectivamente, 44 e 38 mg g-1 de manganês. Comparativamente, as linhagens aqui estudadas exibiram capacidade de biossorção de manganês moderada em relação à biomassa de R. arrhizus e inferior aos índices observados em estudos com biomassas bacterianas.

O mais elevado índice de biossorção de cádmio (6,75 mg g-1) foi observado para a biomassa de S. subterranea SPC 1431 no 4º nível de concentração inicial (107 mg L-1), apresentando diferenças altamente significativas em relação aos índices observados para as demais biomassas e outros níveis de concentrações iniciais estudados. Em contrapartida, o melhor desempenho de R% (57,12%) foi atingido pela biomassa de S. subterranea SPC 1244 no 1º nível de concentração inicial (8,57 mg L-1), com diferenças altamente significativas tanto na comparação entre as demais linhagens quanto na análise entre os outros níveis de concentrações iniciais (Tab. 3). A máxima capacidade de biossorção de cádmio calculada para a biomassa de Rhizopus arrhizus foi de 0,27 mM (30 mg g-1; Tobin et al. 1984). Holan & Volesky (1995) observaram que, sob diferentes condições experimentais, a capacidade de biossorção de cádmio por biomassa de Penicillium chrysogenum variou de 8 a 44 mg g-1. A biomassa de S. cerevisiae removeu até 4,19 mg/g de cádmio de uma solução com 200 µM L-1 (22,48 mg L-1; Wilhelmi & Duncan 1995) e, em outro relato, a biomassa do cogumelo comestível Volvariella volvacea removeu cerca de 4,80 mg g-1 do cádmio de uma solução com concentração inicial de 10,12 mg L-1 (Osman & Bandyopadhyay 1996). Os valores de biossorção de cádmio observados variaram de compatíveis a moderados em relação aos índices detectados para as biomassas de outros fungos.

Em recente estudo sobre a biossorção de cobalto por biomassas de diferentes gêneros de fungos filamentosos (Pal et al. 2005), a biomassa de Pythium sp. removeu 670,6 µM g-1 (39,52 mg g-1; 16,76%) do metal a partir de uma solução com concentração inicial de 4 mM L-1 (235,73 mg L-1). Em comparação aos mais elevados índices de biossorção de Cu, Mn e Cd obtidos com as biomassas das linhagens de S. subterranea e de P. torulosum no presente estudo, pode-se supor que a biomassa de Pythium sp. estudada por estes autores tenha especial afinidade para a biossorção de cobalto, embora a taxa de remoção percentual tenha sido relativamente baixa. Por outro lado, sabe-se que o fenômeno de biossorção de metais pode ser muito variável no que diz respeito às diferentes biomassas fúngicas estudadas, às condições experimentais empregadas (Gadd 1993) e mesmo entre diferentes linhagens de mesma espécie (Gardea-Torresdey et al. 1996; Gomes et al. 2002). A biomassa de S. subterranea Guarapiranga, por exemplo, apresentou a menor capacidade de biossorção de Cu, Mn e Cd em contraste com as biomassas das demais linhagens estudadas.

Conforme Alexopoulos et al. (1996), os Oomycetes possuem características peculiares de parede celular em relação aos demais fungos. Dietrich (1973; 1975) encontrou evidências da existência de quitina na parede celular de Saprolegnia spp. e Pythium spp., observando que os representantes do primeiro gênero têm maior conteúdo de quitina. O maior conteúdo de quitina pode ter contribuído para que as biomassas de S. subterranea SPC 1244 e SPC 1431 tenham superado a biomassa de P. torulosum quanto a adsorção de metais, uma vez que o biopolímero quitina é considerado potente na capacidade de adsorção de metais (Kapoor & Viraraghavan 1995; Sag & Kutsal 1995), assim como a celulose e o glucano (Holan & Volesky 1995).

No presente estudo, foi nas menores concentrações iniciais que ocorreram os índices de remoção percentual (R%) mais elevados, o que pode indicar que as biomassas das linhagens analisadas têm maior capacidade para biossorção de metais pesados de soluções diluídas. Esta característica pode ser importante, visto que a concentração média de 10 mg L-1 é normalmente encontrada em águas residuais (Solari et al. 1996), o que torna oneroso e difícil o tratamento destes poluentes por meio de técnicas convencionais (Osman & Bandyopadhyay 1996). Diversos autores consideram que a biossorção de metais pesados por biomassas fúngicas é promissora, de modo que esta técnica pode ser utilizada na etapa final de tratamento de efluentes (polimento) em adição às tecnologias existentes, no sentido de se reduzir os custos finais de tratamento de efluentes contendo metais e atender às exigências das legislações ambientais em diversos países (Gadd 1993; Kapoor & Viraraghavan 1995; Tobin & Roux 1998; Barros Jr. et al. 2003). Em conclusão, as biomassas de S. subterranea SPC 1244 e S. subterranea SPC 1431 apresentaram os melhores desempenhos quanto à biossorção dos três metais analisados.

 

Agradecimentos

Aos Dr. Cláudio José Barbedo e Nelson Augusto dos Santos Jr., Seção de Sementes e Melhoramento Vegetal do Instituto de Botânica, pela ajuda nas análises estatísticas através do Sisvar e importantes sugestões; à CAPES pela bolsa de mestrado concedida.

 

Referências bibliográficas

Alexopoulos, C.J.; Mims, C.W. & Blackwell, m. 1996. Introductory Mycology. New York, John Wiley and Sons.         [ Links ]

Azab, M.S.; Peterson, P.J. & Young, T.W.K. 1990. Uptake of cadmium by fungal biomass. Microbios 62: 23-28.         [ Links ]

Baptista, F.R.; Pires-Zottarelli, C.L.A.; Rocha, M. & Milanez, A.I. 2004. The genus Pythium Pringsheim from Brazilian cerrado areas, in the state of São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Botânica 27: 281-290.         [ Links ]

Barros Jr., L.M.; Macedo, G.R.; Duarte, M.M.L.; Silva, E.P. & Lobato, A.K.C. 2003. Biosorption of cadmium using the fungus Aspergillus niger. Brazilian Journal of Chemical Engineering 20: 229-239.         [ Links ]

Beneke, E.S. & Rogers, L. 1962. Aquatic Phycomycetes isolated in the States of Minas Gerais, São Paulo and Paraná, Brazil. Rickia 1: 181-193.         [ Links ]

Blackwell, K.J.; Tobin, J.M. & Avery, S.V. 1998. Manganese toxicity towards Saccharomyces cerevisiae: dependence on intracellular and extracellular magnesium concentrations. Applied Microbiology and Biotechnology 49: 751-757.         [ Links ]

Brady, D.; Stoll, A. & Duncan, J.R. 1994. Biosorption of heavy metal cations by non-viable yeast biomass. Environmental Technology 15: 429-438.         [ Links ]

Costa, A.C.A.; Teles, E.M.F. & Leite, S.G.F. 1994. Accumulation of cadmium from moderately concentrated cadmium solutions by Chlorella and Scenedesmus strains. Revista de Microbiologia 25: 42-45.         [ Links ]

Costa, A.C.A.; Mesquita, L.M.S. & Tornovsky, J. 1996. Batch and continuous heavy metals biosorption by a brown seaweed from a zinc-producing plant. Minerals Engineering 9: 811-824.         [ Links ]

Davis, T.A.; Volesky, B. & Vieira, R.H.S.F. 2000. Sarghassum seaweed as biosorbent for heavy metals. Water Research 34: 4270-4278.         [ Links ]

Dietrich, S.M.C. 1973. Carbohydrates from the hyphal walls of some Oomycetes. Biochimica et Biophysica Acta 313: 95-98.         [ Links ]

Dietrich, S.M.C. 1975. Comparative study of hyphal wall components of Oomycetes: Saprolegniaceae and Pythiaceae. Anais da Academia Brasileira de Ciências 47: 155-162.         [ Links ]

Duddridge, J.E. & Wainwright, M. 1980. Heavy metal accumulation by aquatic fungi and reduction in viability of Gammarus pulex fed Cd2+ contaminated mycelium. Water Research 14: 1605-1611.         [ Links ]

Ferreira, D.F. 2000. Manual do sistema Sisvar para análises estatísticas (versão 4.3). Lavras, Universidade Federal de Lavras, Departamento de Ciências Exatas.         [ Links ]

Franco, L.O.; Maia, R.C.C.; Porto, A.L.F.; Messias, A.S.; Fukushima, K. & Campos-Takaki, G.M. 2004. Heavy metal biosorption by chitin and chitosan isolated from Cunninghamella elegans (IFM 46109). Brazilian Journal of Microbiology 35: 243-247.         [ Links ]

Gadd, G.M. 1993. Interactions of fungi with toxic metals. New Phytologist 124: 25-60.         [ Links ]

Gardea-Torresdey, J.L.; Cano-Aguilera, I.; Webb, R.; Tiemann, K.J. & Gutiérrez-Corona, F. 1996. Copper adsorption by inactivated cells of Mucor rouxii: effect of esterification of carboxyl groups. Journal of Hazardous Materials 48: 171-180.         [ Links ]

Gomes, A.L.; Pires-Zottarelli, C.L.A.; Rocha, M. & Milanez, A.I. 2003. Saprolegniaceae de áreas de cerrado do estado de São Paulo, Brasil. Hoehnea 30: 95-110.         [ Links ]

Gomes, N.C.M.; Mendonça-Hagler, L.C.S. & Savvaidis, I. 1998. Metal bioremediation by microorganisms. Revista de Microbiologia 29: 85-92.         [ Links ]

Gomes, N.C.M.; Rosa, C.A.; Pimentel, P.F.; Mendonça-Hagler, L.C.S. 2002. Uptake of free and complexed silver ions by different strains of Rhodotorula mucilaginosa. Brazilian Journal of Microbiology 33: 62-66.         [ Links ]

Hashem, A.R. & Khaliel, A.S. 1992. Manganese toxicity to Candida albicans isolated from Saudi Arabia. Geobios 19: 280-284.         [ Links ]

Hockertz, S.; Schmid, J. & Auling, G. 1987. A specific transport system for manganese in the filamentous fungus Aspergillus niger. Journal of General Microbiology 133: 3513-3519.         [ Links ]

Holan, Z.R. & Volesky, B. 1995. Accumulation of cadmium, lead and nickel by fungal and wood biosorbents. Applied Biochemistry and Biotechnology 53: 133-146.         [ Links ]

Kapoor, A. & Viraraghavan, T. 1995. Fungal biosorption - an alternative treatment option for heavy metal bearing wastewaters: a review. Bioresourse Technology 53: 195-206.         [ Links ]

Leite, S.G.F.; Pinto, G.A.S. & Costa, A.C.A. 1993. The effect of alginic matrix on cadmium uptake by an immobilized green microalgae. Revista de Microbiologia 24: 179-181.         [ Links ]

Mesquita, L.M.S.; Gonçalves, M.M.M. & Leite, S.G.F. 1998. Influence of the maintenance method on the cadmium biosorption capacity of Micrococcus luteus. Revista de Microbiologia 29: 40-43.         [ Links ]

Milanez, A.I. 1965. Achlya brasiliensis, a new species from Brazil. Rickia 2: 183-189.         [ Links ]

Milanez, A.I. 1969. Occurrence of Achlya radiosa in the Americas. Rickia 4: 41-46.         [ Links ]

Milanez, A.I. 1986. Saprolegniaceae no Brasil. Rickia 13: 127-131.         [ Links ]

Mullen, M.D.; Wolf, D.C.; Beveridge, T.J. & Bailey, G.W. 1992. Sorption of heavy metals by the soil fungi Aspergillus niger and Mucor rouxii. Soil Biology and Biochemistry 24: 129-135.         [ Links ]

Muraleedharan, T.R.; Iyengar, L. & Venkobachar, C. 1995. Screening of tropical wood-rotting mushrooms for copper biosorption. Applied and Environmental Microbiology 61: 3507-3508.         [ Links ]

Osman, M.S. & Bandyopadhyay, M. 1996. Cadmium removal from water environment by a fungus Volvariella volvacea. Bioprocess Engineering 14: 249-254.         [ Links ]

Pal, A.; Ghosh, S. & Paul, A.K. 2005. Biosorption of cobalt by fungi from serpentine soil of Andaman. Bioresource Technology 97: 1253-1258.         [ Links ]

Pires-Zottarelli, C.L.A. & Milanez, A.I. 1993. Fungos zoospóricos da represa do Lobo ("Broa"). Novas citações para o Brasil. Revista Brasileira de Botânica 16: 205-220.         [ Links ]

Pires-Zottarelli, C.L.A.; Milanez, A.I.; Schoenlein-Crusius, I.H. & Lohmann, L.G. 1996. Criptógamos do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP. Fungos, 4: Saprolegniales. Hoehnea 23: 39-66.         [ Links ]

Pires-Zottarelli, C.L.A.; Milanez, A.I.; Schoenlein-Crusius, I.H. & Lohmann, L.G. 1995. Criptógamos do Parque Estadual das fontes do Ipiranga, São Paulo, SP. Fungos, 3: Peronosporales (Pythiaceae). Hoehnea 22: 125-133.         [ Links ]

Rocha, M. & Pires-Zottarelli, C.L.A. 2002. Chytridiomycota e Oomycota da represa do Guarapiranga, São Paulo, SP. Acta Botanica Brasilica 16: 287-309.         [ Links ]

Sag, Y. & Kutsal, T. 1995. Copper(II) and nickel(II) adsorption by Rhizopus arrhizus in batch stirred reactor in series. The Chemical Engineering Journal 58: 265-273.         [ Links ]

Schneider, I.A.H.; Rubio, J. & Smith, R.W. 2001. Biosorption of metals onto plant biomass: exchange adsorption or surface precipitation? International Journal of Mineral Processing 62: 111-120.         [ Links ]

Schoenlein-Crusius, I.H. & Milanez, A.I. 1996. Diversity of aquatic fungi in brazilian ecosystems. Pp.31-48. In: C.E.M. Bicudo & N.A. Menezes (eds.). Biodiversity in Brazil: a first approach. São Paulo, CNPq.         [ Links ]

Schoenlein-Crusius, I.H.; Pires-Zottarelli, C.L.A. & Milanez, A.I. 1992. Aquatic fungi in leaves submerged in a stream in the Atlantic rainforest. Revista de Microbiologia 23: 167-171.         [ Links ]

Solari, P.; Zouboulis, A.I.; Matis, K.A. & Stalidis, G.A. 1996. Removal of toxic metals by biosorption onto nonliving sewage sludge. Separation Science and Technology 31: 1075-1092.         [ Links ]

Tobin, J.M. & Roux, J.C. 1998. Mucor biosorbent for chromium removal from tanning effluent. Water Research 32: 1407-1416.         [ Links ]

Tobin, J.M.; Cooper, D.G. & Neufeld, R.J. 1984. Uptake of metal ions by Rhizopus arrhizus biomass. Applied and Environmental Microbiology 47: 821-824.         [ Links ]

Valdman, E.; Erijman, L.; Pessoa, F.L.P. & Leite, S.G.F. 2001. Continuous biosorption of Cu and Zn by immobilized waste biomass Sarghassum sp. Process Biochemistry 36: 869-873.         [ Links ]

Volesky, B. & Holan, Z.R. 1995. Biosorption of heavy metals. Biotechnology Progress 11: 235-250.         [ Links ]

Volesky, B. & May-Phillips, H.A. 1995. Biosorption of heavy metals by Saccharomyces cerevisiae. Applied Microbiology and Biotechnology 42: 797-806.         [ Links ]

Wainwright, M. 1992. Fungi in environmental biotechnology. Pp. 81-101. In: M. Wainwright (ed.). An Introduction to Fungal Biotechnology. Chichester, John Wiley and Sons.         [ Links ]

Wilhelmi, B.S. & Duncan, J.R. 1995. Metal recovery from Saccharomyces cerevisiae biosorption columns. Biotechnology Letters 17: 1007-1012.         [ Links ]

 

 

Recebido em 10/07/2006. Aceito em 24/05/2007

 

 

1 Parte da Dissertação de Mestrado do primeiro Autor. Pós-Graduação em Ciências Biológicas, Área de Microbiologia Aplicada, Universidade Estadual Paulista, Av. 24-A, 1515, 13506-900 Rio Claro, SP, Brasil
2 Autor para correspondência: jisouza@yahoo.com.br

Creative Commons License All the contents of this journal, except where otherwise noted, is licensed under a Creative Commons Attribution License