Padrões espaciais de Qualea grandiflora Mart. em fragmentos de cerrado no estado de São Paulo

Spatial patterns of Qualea grandiflora in cerrado fragments in São Paulo state

ARTIGOS ARTICLES

Padrões espaciais de Qualea grandiflora Mart. em fragmentos de cerrado no estado de São Paulo

Spatial patterns of Qualea grandiflora in cerrado fragments in São Paulo state

Rafael Carvalho da CostaI, ¹; Flavio Antonio Maës dos Santos^II

^IUniversidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Campinas, SP, Brasil

^IIUniversidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia, Departamento de Biologia Vegetal, Campinas, SP, Brasil

RESUMO

A descrição dos padrões espaciais é importante para se elaborar hipóteses sobre a dinâmica de populações vegetais. Nosso objetivo foi verificar diferenças nos padrões espaciais de classes de tamanho de Q. grandiflora dentro e entre fragmentos com diferentes fisionomias de cerrado. Para isso descrevemos e comparamos os padrões espaciais do número de plantas por subparcela (5 x 5 m) em seis parcelas de 0,5 ha em quatro fragmentos. Descrevemos os padrões para duas classes de tamanho utilizando correlogramas com o índice I de Moran e testamos associações espaciais entre classes pelo teste de Mantel parcial. A abundância variou de 18 a 319 plantas 0,5 ha^-1. Plantas maiores (altura > 1,5 m) tiveram padrões agregados em todos os casos, com números e tamanhos das escalas de agregação variando independentemente da fisionomia. Somente em três parcelas foi possível descrever os padrões espaciais de plantas menores, onde foram aleatórios. Nesses casos, houve duas associações significativas positivas entre classes e uma não significativa. As diferenças de abundância e padrão espacial entre parcelas foram tão grandes no mesmo fragmento quanto entre fragmentos, indicando que a estrutura espacial de Q. grandiflora é imprevisível com base na fisionomia. A transição aleatório-agregado e a associação espacial entre classes indicam que mortalidade dependente de densidade não parece ser importante na dinâmica de Q. grandiflora, sendo a estrutura espacial dos locais adequados ao recrutamento para maturidade um possível fator mais importante.

Palavras-chave: correlogramas, dependência de densidade, recrutamento, savanas, teste de Mantel parcial

ABSTRACT

The study of spatial patterns is a helpful approach to formulating hypotheses about plant population dynamics. Our aim was to search for variation in spatial patterns of Q. grandiflora height classes at different scales within and among fragments of different cerrado physiognomies. Spatial patterns of the number of plants in subplots (5 x 5 m) were described and compared among six 0.5-ha plots placed in four fragments. We performed Moran's I correlogram analysis to describe spatial patterns and tested spatial correlations of height classes by partial Mantel tests. We found 18 to 319 plants 0.5 ha^-1. Larger plants (height >1.5 m) had a clumped pattern in all plots, varying in numbers and magnitudes of scales independently of the physiognomy. Correlogram analysis for smaller plants was possible in only three plots, where patterns were random. In two of these cases there was significant positive correlation of size classes but in the third it was not significant. Abundance and spatial patterns were as different within the same fragment as in different ones. These results show that Q. grandiflora spatial patterns cannot be predicted based on overall characteristics of cerrado physiognomy. The random-to-clumped transition with size and the spatial association of classes suggest that density dependent mortality does not seem to be an important driver of Q. grandiflora dynamics, and that spatial structure of suitable sites for recruitment to maturity may be more important.

Key words: correlogram, density dependence, partial Mantel test, recruitment, savanna

Introdução

A descrição dos padrões espaciais é uma abordagem importante para se elaborar hipóteses sobre a dinâmica de populações de plantas (Dale 1999; Barot et al. 1999; Barot & Gignoux 2003). Os padrões espaciais de uma população de plantas em escala local são o resultado de interações bióticas e abióticas que atuam ao longo da história de vida influenciando a dispersão de sementes, distribuição de sítios seguros para a germinação e mortalidade desde a fase de plântula até a maturidade (Harper 1977; Silvertown & Doust 1993; Hutchings 1997).

Para inferir aspectos da dinâmica a partir de variações em padrões espaciais, duas abordagens têm sido utilizadas: 1) a descrição de padrões e correlações espaciais entre estádios ontogenéticos ou classes de tamanho, e 2) comparações de padrões espaciais em localidades diferentes. A descrição dos padrões de classes ou estádios permite identificar fatores de mortalidade que modificam os padrões espaciais ao longo da ontogenia. Os fatores dependentes de densidade são muito comumente citados como responsáveis por tais mudanças (Sterner 1986; Henriques & Souza 1989; San José et al.1991; Skarpe 1991; Barot et al. 1999; Gratzer & Rai 2004), embora variações espaço temporais nos locais adequados para o recrutamento em diferentes estádios também modifiquem os padrões espaciais ao longo da ontogenia (Dovciak et al. 2001). A combinação das duas abordagens permite um entendimento de como a dinâmica de populações de plantas varia em função de fatores como heterogeneidade ambiental (Getzin et al. 2008), estratégias sucessionais das espécies (Franklin & Rey 2007) ou interações de competição e facilitação (Lingua et al. 2008).

Em savanas, as variações de fatores ecológicos chave, como fogo, herbivoria, e competição, determinam mudanças fisionômicas (Jeltsch et al. 1996; 2000) e podem influenciar diferencialmente a dinâmica populacional de plantas dependendo da espécie e estádio (Barot et al. 1999; Moreira 2000; Kennedy & Potigieter 2003). Logo, a descrição de padrões e correlações espaciais entre estádios ontogenéticos em locais com fisionomias diferentes pode auxiliar no entendimento das respostas demográficas às variações daqueles fatores. No cerrado, embora se reconheça que fatores semelhantes a outros ambientes savânicos proporcionem variações fisionômicas influenciando a composição de espécies (Oliveira-Filho & Ratter 2002), a maioria dos estudos que descreveu padrões espaciais de populações de plantas concentrou-se em apenas uma área ou fisionomia (Oliveira et al. 1989; Meirelles & Luiz 1995; Hay et al. 2000; Lima et al. 2003; Souza & Coimbra 2005; Souza & Silva 2006; Lima-Ribeiro 2007; Oliveira et al. 2007), limitando a interpretação dos padrões às condições específicas de cada área estudada.

Neste estudo tivemos por objetivo verificar diferenças nos padrões espaciais de classes de tamanho de populações de Qualea grandiflora, Vochysiaceae, dentro e entre fragmentos com diferentes fisionomias de cerrado. Q. grandiflora é considerada a espécie lenhosa de maior distribuição no cerrado (Ratter et al. 2003), ocorrendo em grande importância ecológica tanto em fisionomias mais abertas quanto mais florestais (Felfili & Silva Jr. 1993; Costa & Araújo 2001). A espécie não tem muitas restrições quanto ao nível de luminosidade e nutrientes no solo adequados para a germinação de sementes e crescimento inicial de plântulas (Felippe 1990; Paulilo & Felippe 1995). Em conjunto, essas características indicam que a grande amplitude geográfica pode ter relação com pouca restrição de Q. grandiflora em termos de níveis de recursos e condições. Assim, se essa pouca restrição for um condicionante importante do padrão espacial de Q. grandiflora, podemos esperar padrões semelhantes dentro e entre fragmentos de cerrado. Verificamos esta expectativa respondendo as seguintes questões: 1) a abundância e os padrões espaciais em diferentes locais dentro de um mesmo fragmento e entre fragmentos são semelhantes? 2) Os padrões espaciais se modificam em classes de tamanho diferentes? 3) Plantas de diferentes classes de tamanho tendem a ocupar locais diferentes?

Material e métodos

Área de estudo

Realizamos o estudo no município de Itirapina, SP (22°15' S e 47°48' W, altitudes em torno de 760 m). O clima na região é do tipo Cwa de Köppen, tropical de altitude com inverno seco e verão quente e chuvoso, precipitação média anual de 1450,1 mm e temperatura média de 21 °C (CEPAGRI/UNICAMP 2006). Escolhemos quatro fragmentos de cerrado onde já havia parcelas implantas para estudos de estrutura de populações (Miranda-Melo et al. 2007). Esses fragmentos ocorrem sobre solos do tipo Neossolos Quartzarênicos e possuem diferentes fisionomias de cerrado strictu sensu conforme a classificação de Ribeiro & Walter (1998, Tab. 1).

Coleta de dados

Coletamos os dados em seis parcelas de 50 x 100 m subdivididas em 200 subparcelas contíguas de 5 x 5 m. As parcelas foram alocadas nos fragmentos da seguinte forma: três parcelas no fragmento Valério (V1, V2, V3), e uma nos fragmentos Broa (BR), Presídio (PR) e Estrela (ES, Tab. 1) A escolha de fragmentos para instalação de parcelas por Miranda-Melo et al. (2007) foi um compromisso entre a inclusão de diferentes fisionomias de cerrado e a conveniência de acesso. O local de instalação das parcelas foi escolhido buscando representar a fisionomia de cada fragmento. No caso do fragmento Valério, a instalação de três parcelas buscou verificar diferenças de estrutura populacional em locais diferentes de um mesmo fragmento com características vegetacionais gerais similares, desse modo foram escolhidos locais com fisionomia semelhante. O uso dessas parcelas permanentes, além da facilidade logística, contemplam os objetivos deste estudo, já que os fragmentos escolhidos por Miranda-Melo et al. (2007) abrangem fisionomias de cerrado diferentes e em um dos casos há três parcelas no mesmo fragmento, permitindo apreciar o quanto os padrões espacias variam sob uma fisionomia uniforme e entre fisionomias. As áreas V1, V2 e V3 estão nos limites da Estação Experimental de Itirapina do Instituto Florestal do Estado de São Paulo, BR e PR são particulares, e PR é uma área de segurança anexa e administrada pelo Presídio João Batista de Arruda Sampaio. Em espécies de plantas do cerrado é comum a ocorrência de crescimento clonal (Rizzini & Heringer 1962), sendo possível a ocorrência de conexões subterrâneas entre partes aéreas (rametas). Tal fato dificulta a individualização das plantas (geneta) a menos que se façam escavações, o que seria logisticamente inviável considerando os objetivos deste estudo. Assim, consideramos como "planta" cada rameta sem conexão aparente no nível do solo e registramos em cada parcela, a altura e o número de plantas de Qualea grandiflora por subparcela. As medidas de altura foram obtidas utilizando-se trena ou clinômetro.

Análise de dados

As perguntas deste estudo abrangem a quantificação de dois aspectos do padrão espacial: 1) variações de abundância entre fragmentos e 2) descrições dos padrões espaciais no interior de parcelas. No primeiro caso, as abundância é quantificada pela densidade de indivíduos em cada parcela. No segundo, a variável utilizada para análise do padrão espacial é o número de plantas por subparcela. Para verificar diferenças nos padrões espaciais de Qualea grandiflora dentro e entre fragmentos, caracterizamos o padrão espacial do número de indivíduos de Q. grandiflora por subparcela em duas classes de tamanho: pequenas - plantas com altura < 1,5 m e grandes - plantas com altura > 1,5 m. A escolha do número e amplitude das classes foi um compromisso entre um número suficiente de plantas para as análises espaciais em cada classe, similaridade de classes permitindo comparações entre parcelas diferentes e uma aproximação da distinção entre árvores maduras e imaturas. Apenas em algumas parcelas a subdivisão das classes acima mencionadas renderia um número de plantas adequado para as análises espaciais (PR, V1, V2). A análise desse casos revelou que a subdivisão de classes não alterou consistentemente os resultados gerais. Desse modo, optamos por manter a divisão em apenas duas classes no sentido de padronizar as comparações entre parcelas.

Descrevemos os padrões em cada parcela e classe de tamanho através de análises de correlogramas utilizando o índice I de Moran (Legendere & Fortin 1989). Os correlogramas são gráficos que mostram valores de I calculados entre pares de subparcelas por classes de distância. Valores de I positivos ou negativos, significativamente diferentes de zero (aleatoriedade), indicam, respectivamente, semelhanças ou diferenças nos valores da variável em estudo na distância em questão. Construímos correlogramas com 20 classes de distância de amplitude de cinco metros. O número de classes utilizado foi escolhido por corresponder à maior distância entre duas subparcelas (100 m), excluindo-se a distância mais extrema (~112m), que não foi considerada por incluir um número muito reduzido de pares de subparcelas. Escolhemos a amplitude das classes conforme o tamanho das subparcelas, que representa neste estudo a distância mínima na qual pode-se calcular a autocorrelação espacial. A significância global de cada correlograma é um teste da presença de estrutura espacial em um conjunto de dados. Fizemos esse teste verificando se cada correlograma possuía pelo menos um valor significativo de acordo com a correção de Bonferroni para comparações múltiplas (Legendre & Legendre 2000).

A análise de correlogramas é predominantemente visual, sendo importante a comparação com mapas para uma melhor interpretação (Legendre & Legendre 2000). Assim, analisamos os correlogramas significativos através da interpretação visual da forma dos gráficos, observando quantas e quais escalas de agregação e/ou segregação ocorreram em cada parcela, e confrontamos os padrões obtidos com diagramas de superfície do número de plantas por subparcela em cada parcela.

Para verificar se há associação espacial entre o número de plantas pequenas e grandes de Qualea grandiflora por subparcela, utilizamos o teste de Mantel parcial (Legendere & Fortin 1989). Esse teste calcula a correlação entre duas matrizes de distância entre dados levando em consideração o efeito da distância geográfica entre unidades amostrais. Neste estudo, as matrizes de dados correspondem às distâncias euclidianas do número de plantas de Q. grandiflora entre pares de subparcelas. Fizemos o teste de Mantel parcial entre as matrizes de plantas pequenas e grandes em cada parcela. A significância das correlações calculadas foi testada através de aleatorização (1000 repetições). Nesse procedimento, as posições de cada objeto nas matrizes de dados são reatribuídas ao acaso e, em seguida, é calculada a estatística de Mantel. A repetição desse procedimento permite obter uma distribuição aleatória da correlação de Mantel entre matrizes. Com base nessa distribuição testamos a significância das correlações sob a hipótese nula de correlação zero entre matrizes (p < 0,05 - Legendere & Fortin 1989; Dale et al. 2002).

Utilizamos o programa Passage 1.1 (Rosenberg 2001) para as análises de correlogramas e teste de Mantel parcial e o ambiente R, versão 2.10.0 (R Development Core Team, 2009) para elaboração dos diagramas de superfície do número de plantas por subparcela.

Resultados

Considerando as seis parcelas, as abundâncias das populações de Qualea grandiflora tiveram uma ampla variação, indo de 18 a 319 plantas 0,5 ha^-1, com predomínio de indivíduos maiores em todos os casos (Tab. 2). Não houve uniformidade de abundâncias dentro do fragmento Valério, a densidade de plantas em V3 foi muito mais semelhante à ES do que às outras duas áreas do mesmo fragmento, V1 e V2 (Tab. 2).

Para as plantas grandes e pequenas em BR e para as pequenas em V3 e ES, não realizamos a análise de correlogramas devido ao número pequeno de plantas nesses locais (Tab. 2). Nas parcelas onde foi possível a análise para indivíduos pequenos não houve estruturação espacial já que os correlogramas não foram significativos em V1 (p _Bonferroni = 0,21), V2 (p _Bonferroni = 0,48) e PR (p _Bonferroni = 0,37), indicando que nessas parcelas a distribuição espacial do número de plantas pequenas por subparcela é aleatória.

Em todas as parcelas onde fizemos análises de correlogramas encontramos estruturação espacial significativa do número de plantas grandes de Qualea grandifora por subparcela (p _Bonferroni < 0,05). A análise visual dos correlogramas sugere três padrões gerais: um pico de agregação em escalas pequenas, de cinco até 20 ou 25 m, seguido de segregação em distâncias intermediárias e aleatoriedade ou segregação em distâncias maiores (padrão A - V2, V3, ES, Fig. 1); os outros padrões envolvem dois picos de agregação com segregação nas classes de distância intermediárias, o padrão B tem o primeiro pico com escalas de agregação indo de cinco até 25 m (V1, Fig. 1) e o segundo com escalas de 85 a 95 m, enquanto o padrão C tem escalas de cinco até 10 m no primeiro pico de agregação e de 70 a 75 m no segundo pico (padrão C - PR, Fig. 1).

Confrontando os padrões encontrados nos correlogramas com os mapas do número de plantas grandes de Qualea grandiflora por subparcela em cada parcela (diagramas de superfície, Fig. 2), é possível interpretar os padrões encontrados. O padrão A corresponde à presença de uma única região com maior número de plantas grandes por subparcela circundada por vazios no resto da parcela (ES e V3) ou áreas onde esse número é consideravelmente menor (V2). O padrão B (V1) é semelhante ao anterior pela presença de uma região de agregação em escalas semelhantes ao padrão anterior, porém difere pelo fato de ter áreas periféricas onde o número de plantas por subparcela também é elevado, aparecendo no correlograma como uma segunda escala de agregação. O padrão C parece ser o mais diferente dos três, sendo caracterizado pela presença de mais de duas regiões com números elevados de plantas por subparcela, sendo essas regiões interespaçadas por áreas onde o número de plantas é mais baixo (PR).

Não houve correlação entre plantas pequenas e grandes de Qualea grandiflora em V1 (correlação = 0,003, p = 0,947, teste de Mantel Parcial). Por outro lado, em V2 (correlação = 0,18, p = 0,021, teste de Mantel Parcial) e PR (correlação = 0,34, p = 0,001, teste de Mantel Parcial) as plantas pequenas e grandes tenderam a ocorrer nas mesmas localidades (Fig. 2).

Discussão

Diferente da expectativa inicial desse estudo, os padrões espaciais e a abundância de Qualea grandiflora foram variáveis, mesmo em locais diferentes de um fragmento com a mesma fisionomia de cerrado. Esses resultados indicam que as características gerais de fisionomias de cerrado (ver Tab. 1) não causam os mesmos padrões espaciais em populações de Q. grandiflora. Desse modo, não são possíveis generalizações com base em fisionomias, sendo necessário entender mais detalhadamente as peculiaridades de cada situação para se compreender, do ponto de vista da dinâmica, o que condiciona os padrões espaciais de Q. grandiflora.

A diminuição de agregação ou mudança para padrões regulares ou aleatórios com o aumento da classe de tamanho ou estádio é um padrão comumente encontrado e interpretado como resultado da atuação de mortalidade dependente de densidade em espécies lenhosas de vários tipos de vegetação (Sterner 1986; Henriques & Souza 1989; Dovciak et al. 2001; Gratzer & Rai 2004), inclusive em savanas (San José et al.1991; Skarpe 1991; Barot et al. 1999) e cerrados (Oliveira et al. 1989; Souza & Silva 2006).

Ao contrário desses estudos, encontramos um padrão inverso, com passagem de padrões aleatórios a agregados com o tamanho em V1, V2 e PR, o que indica que a mortalidade dependente de densidade pode não ser importante na dinâmica de Qualea grandiflora. Diante disso, cenários mais complexos podem ser propostos. É possível que uma interação entre fatores relacionados à dispersão e pouca especificidade de Q. grandiflora quanto às condições adequadas à germinação e crescimento inicial (Felippe 1990; Paulilo & Felippe 1995) proporcionem a aleatoriedade de indivíduos pequenos que só sobrevivem até a maturidade em locais específicos. Na ausência de padrões consistentes com mortalidade dependente de densidade, o resultado de associação positiva entre indivíduos das classes grandes e pequenas é coerente e um possível indicador da existência de relações positivas, como facilitação entre estádios de Q. grandiflora.

A comparação dos resultados para plantas grandes, entre áreas, pode ser útil para compreender que tipo de fator pode proporcionar a estruturação espacial de lugares adequados ao recrutamento para fases maduras. A principal distinção entre os padrões espaciais encontrados é o tamanho dos agregados. Os padrões A e B (ver Resultados) são bem semelhantes, pois representam um único agregado grande, já o padrão C, mais distinto, representa uma situação onde ocorrem vários agregados pequenos. Durante os trabalhos de campo observamos que dentre todas as áreas, PR, onde encontramos o padrão C, é a única utilizada como pastagem para gado bovino, ou pelo menos é aquela onde a atividade é mais intensa. Isso sugere uma possível relação entre herbívoros e mudanças no padrão espacial de Qualea grandiflora. A diminuição do tamanho dos agregados pode ter relação com uma acentuação, mediada por herbívoros, da queda da sobrevivência de indivíduos menores e/ou do recrutamento para estádios maduros com a distância a partir de indivíduos adultos estabelecidos. Para as demais áreas, a semelhança de padrões espaciais de plantas grandes, mesmo em fisionomias diferentes, e entre áreas protegidas (V1, V2 e V3) e sujeitas a eventos de fogo (ES), sugere pouca influência desses fatores na estruturação de locais de recrutamento para estádios maduros. A influência de herbívoros e do fogo são fatores que reconhecidamente têm influência sobre o padrão espacial de espécies de savanas (Skarpe 1991). No entanto, para Q. grandiflora parece que os herbívoros têm maior influência sobre os padrões espaciais. Essas idéias precisam ser testadas em condições mais controladas já que não temos informação sobre os padrões espaciais pretéritos de Q. grandiflora na área PR e o padrão resultante da atividade de herbívoros depende desses padrões anteriores (Adler et al. 2001).

Por fim, devemos fazer uma consideração sobre a concordância do fenômeno em estudo e a amostragem. A descrição de padrões espaciais tem três componentes importantes: a extensão da área onde se quer descrever o padrão, o intervalo de espaço entre unidades amostrais e o tamanho dessas unidades ("extent, lag, grain", Legendre & Legendre 2000). A extensão das parcelas aqui estudadas foi suficiente para incluir, na maioria dos casos, apenas um agregado de indivíduos grandes na área das parcelas. Para os objetivos desse estudo isso foi satisfatório, pois permitiu comparar o tipo e a concordância dos padrões espaciais de classes de tamanho entre fragmentos de cerrado descritos na extensão das parcelas utilizadas. No entanto, se há interesse em incluir vários agregados em estudos de padrão espacial de espécies lenhosas do cerrado é possível que tamanhos maiores sejam necessários. De fato, as distâncias entre agregados de árvores de espécies de cerrado podem chegar a 350 m (Hay et al. 2000). Neste estudo, encontramos uma densidade de um agregado de plantas grandes por 0,5 ha e nenhuma agregação de plantas pequenas nas classes de distância estudadas. Esses resultados indicam que tamanhos de parcelas maiores são necessários para se fazer comparações válidas entre agregados de classes de tamanho de espécies arbóreas do cerrado. Nossos dados sugerem que extensões de pelo menos 1,5 ha seriam recomendáveis para plantas maiores, enquanto extensões ainda maiores sejam necessárias para plantas menores.

Com base nos resultados podemos concluir que a despeito de pouca especificidade por alguns recursos nas fases iniciais do ciclo de vida (Felippe 1990; Paulilo & Felippe 1995), os padrões espaciais de Qualea grandiflora variam dentro e entre fragmentos de cerrado, porém, de maneira pouco consistente com diferenças fisionômicas. A mortalidade dependente de densidade não parece ser importante na dinâmica de Q. grandiflora e a estrutura espacial dos locais adequados ao recrutamento para estádios maduros parece ser o principal determinante das diferenças de padrão espacial entre os locais estudados. Quais fatores determinam que locais são mais adequados para o recrutamento até a maturidade permanece como questão a ser abordada em estudos futuros.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pelas bolsas de mestrado concedida a R. C. Costa (CNPq, processo 130361/2005-4) e de produtividade em pesquisa concedida a F. A. M. Santos (CNPq, processo 304937/2007-0), à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de mestrado concedida a R.C. Costa, à Fundação de Apoio ao Ensino, Pesquisa e Extensão da Universidade Estadual de Campinas (FAEPEX, solicitação345/05) pelo auxílio pesquisa concedido, ao Instituto Florestal do Estado de São Paulo pela autorização e apoio logístico na coleta de dados no fragmento Valério (autorização 44.236/2004), ao Instituto Arruda Botelho pela permissão de coleta de dados nos fragmentos Broa e Estrela e à direção do Presídio João Batista de Arruda Sampaio pela permissão da coleta de dados no fragmento Presídio.

Recebido em 21/08/2010.

Aceito em 21/02/2011

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  01 Jul 2011
• Data do Fascículo
  Mar 2011

Histórico

• Recebido
  21 Ago 2010
• Aceito
  21 Fev 2011