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Acta Botanica Brasilica

Print version ISSN 0102-3306

Acta Bot. Bras. vol.26 no.3 Feira de Santana July/Sept. 2012

http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062012000300016 

ARTIGOS

 

Novos sinônimos e uma nova combinação em Pusillanthus (Loranthaceae)1

 

New synonyms and a new combination in Pusillanthus (Loranthaceae)

 

 

Claudenir Simões Caires*; Kadja Milena Gomes-Bezerra; Carolyn Elinore Barnes Proença

Universidade de Brasília, Instituto de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, Herbário UB, Brasília, DF, Brasil

 

 


RESUMO

Uma revisão de Pusillanthus Kuijt para o Brasil é apresentada. O gênero monotípico recém-descrito ocorre na Venezuela, Guiana e Brasil. No Brasil, distribui-se somente na Caatinga, nos estados de Alagoas, Bahia e Paraíba. A nova combinação Pusillanthus pubescens (Rizzini) Caires é proposta e as espécies Phthirusa caatingae Rizzini, Pusillanthus trichodes (Rizzini) Kuijt e Struthanthus pubescens var. bahiensis Rizzini são tratadas como seus sinônimos taxonômicos. Uma prancha ilustrativa e um mapa de distribuição para o gênero no Brasil são apresentados, bem como estudos da arquitetura foliar, de superfícies de caule, folha e grãos de pólen usando Microscopia Eletrônica de Varredura.

Palavras-chave: arquitetura foliar, Brasil, Caatinga, ginomonoicia, Nordeste, Pusillanthus pubescens


ABSTRACT

A revision of Pusillanthus Kuijt for Brazil is presented. The recently described monotypic genus occurs in Venezuela, Guyana, and Brazil. In Brazil, it is distributed only within the Caatinga domain, in the states of Alagoas, Bahia and Paraíba. The new combination Pusillanthus pubescens (Rizzini) Caires is proposed and the species Phthirusa caatingae Rizzini, Pusillanthus trichodes (Rizzini) Kuijt, and Struthanthus pubescens var. bahiensis Rizzini are treated as its taxonomic synonyms. An illustrative plate and a distribution map for the genus in Brazil are presented, as well as information about leaf architecture, and stem, leaf, and pollen grain surfaces (based on scanning electron microscopy).

Key words: Caatinga, ginomonoecy, leaf architecture, Northeast Brazil, Pusillanthus pubescens


 

 

Introdução

Pusillanthus Kuijt (Loranthaceae) é um gênero neotropical monotípico, descrito a partir de Pusillanthus trichodes (Rizzini) Kuijt (Phthirusa trichodes Rizzini), uma espécie da Venezuela (Kuijt 2008), e caracterizado pela ausência de raízes epicorticais, ramos e inflorescências jovens cobertos de tricomas e flores tetrâmeras. Durante nossas pesquisas taxonômicas em Loranthaceae, observamos que P. trichodes assemelhava-se à Struthanthus pubescens Rizzini, também descrita para a Venezuela (Rizzini 1950), e a Phthirusa caatingae Rizzini, descrita para a Bahia (Rizzini 1975). Visando analisar essas afinidades e contribuir para o conhecimento de Pusillanthus no Brasil, realizou-se sua revisão taxonômica, complementada por análises de arquitetura foliar, do grão de pólen e das superfícies caulinar e foliar.

 

Material e métodos

O levantamento e o estudo morfológico foi realizado com base no material depositado nos herbários ALCB, ASE, BAH, BHCB, CEN, CEPEC, CESJ, CGMS, EAC, EAFM, EAP, ESA, ESAL, G, HEPH, HERBAM, HJ, HPAN, HRB, HTO, HUAM, HUEFS, HUEG, HUFU, HUTO, HXBH, IAN, IBGE, INPA, IPA, JPB, MBM, MBML, MG, MO, OUPR, PAMG, PEUFR, RB, SP, SPF, TEPB, UB, UEC, UESC, UFG, UFMT, UFP, UFRR, VEN e VIC (acrônimos segundo Thiers 2012 e RBH 2012). As coleções nos herbários G, JPB, MO e VEN foram examinadas por consulta virtual. Os espécimes foram analisados sob lupa e os termos morfológicos baseados em Kuijt (1981), Radford et al. (1974) e Rua (1999). O mapa de distribuição foi produzido com o auxílio do programa ArcGIS 9.0; os espécimes sem georeferenciamento tiveram suas coordenadas aproximadas estimadas.

Os estudos da arquitetura foliar foram realizados através da técnica de diafanização de Shobe & Lersten (1967), com modificações indicadas aqui. As folhas herborizadas foram reidratadas em água destilada aquecida. Em seguida, foram imersas em solução aquosa de hidróxido de sódio (NaOH) a 20%, por ca. 24 h e lavadas em água destilada por 1 h de 5-10 vezes, até a remoção dos pigmentos, evitando assim, a degradação de folhas delicadas. A seguir, elas foram imersas em hipoclorito de sódio (NaClO) a 20% até a clarificação total. As folhas clarificadas foram lavadas em água destilada e desidratadas em série etanólica crescente de 70%, 80%, 90% e 100% por 1h em cada concentração.

As folhas diafanizadas foram coradas com safranina 1% e, em seguida, tratadas com acetato de butila-etanol 1:1. A fixação da coloração foi obtida com acetato de butila 100%. Foram montadas entre placas de vidro, utilizando verniz vitral incolor (Paiva et al. 2005) da GP Arts® (Gomes-Bezerra et al. 2011) e mantidas em temperatura ambiente até sua secagem. Posteriormente, foram fotografadas com câmera digital acoplada ao Estereomicroscópio Leica® MZ6 em diferentes níveis de detalhamento. Para a análise e descrição da arquitetura foliar, foram utilizados os termos básicos definidos por Hickey (1974) e Ellis et al. (2009). Para os diferentes tipos de células esclerenquimatosas, empregou-se a terminologia de Kuijt & Lye (2005).

Os estudos palinológicos e das superfícies caulinares e foliares foram realizados através de Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV), utilizando secções de 3-5 mm de comprimento de tecido vegetal e raspagem do interior das anteras. Com o auxílio de fita adesiva de carbono, fixou-se as amostras em suporte apropriado (stubs), realizando a metalização com ouro no metalizador Balzers, modelo SCD 050. As amostras foram analisadas e fotografadas em microscópio eletrônico de varredura Jeol JSM 7001 F, sob 15 KV e working distance de 7-10 mm.

 

Tratamento taxonômico

Pusillanthus Kuijt, Novon 18(3): 372. 2008. Tipo: Pusillanthus trichodes (Rizzini) Kuijt [= Pusillanthus pubescens (Rizzini) Caires]

Plantas hemiparasitas aéreas, com raízes epicorticais somente na base da planta. Ramos frágeis, achatados a cilíndricos, quando jovens cobertos de tricomas e papilas. Folhas simples, delicadas, decussadas. Inflorescências axilares, solitárias, delgadas, frágeis; pedúnculo 0,8-12 mm compr., coberto de tricomas e papilas. Flores sésseis, tetrâmeras, hermafroditas, em tríades sésseis reunidas no ápice do pedúnculo, dando um aspecto glomeruloide. Estames isomórficos, com anteras versáteis. Frutos bacáceos, lisos, monospérmicos.

Possui distribuição restrita, tanto no Brasil quanto na Guiana e Venezuela, aparentemente associada a regiões áridas (Kuijt 2008). Segundo Kuijt (2008), Pusillanthus está proximamente relacionado com Passovia H. Karst. e Struthanthus Mart. Observamos que algumas espécies de Cladocolea Tiegh., como C. loniceroides (Tiegh.) Kuijt e C. stricta Kuijt, também apresentam hábito delicado, tetrameria e a mesma pilosidade observada em Pusillanthus, diferindo deste gênero pelas inflorescências determinadas.

Pusillanthus pubescens (Rizzini) Caires, comb. nov. Struthanthus pubescens Rizzini, Revista Brasil. Biol. 10(4): 404. 1950. Tipo: Venezuela, Lara, lectus in Sanare, 1300 m, V/1930, J. Saer 472 (Holótipo não localizado); Venezuela, Lara, road El Tocuyo - Humocaro Bajo, 6/I/1929, fl., fr., H.F. Pittier 13103 (Lectótipo MO [imagem !] , aqui designado; Isolectótipo: K).

Struthanthus pubescens var. bahiensis Rizzini, Revista Brasil. Biol. 10(4): 408. 1950. Tipo: Brasil, Bahia, Jiquy, região Serra de Sincorá, 19/II/1943, fl., fr., R.L. Froés 20141 (Holótipo IAN!; Isótipo K [imagem!]). Syn. nov.

Phthirusa caatingae Rizzini, Revista Fac. Agron. (Maracay) 8(3): 90. 1975. Tipo: Brasil, Bahia, Rodovia BR-4, a 300 km de Salvador para Jequié, Caatinga, beira de estrada, 28/I/1965, fl., fr., R.P. Belém & J.M. Mendes 325 (Holótipo RB!; Isótipos IAN!, UB!). Syn. nov.

Phthirusa trichodes Rizzini, Rev. Fac. Agron. (Maracay) 8(3): 92. 1975. Pusillanthus trichodes (Rizzini) Kuijt, Novon 18(3): 372, figs. 1 e 2. 2008. Tipo: Venezuela, Lara, Distrito Palavecino, dry chaparral slopes NW-facing, above Cabudare on road to Tereparma, 700-1000 m, 10/VIII/1970, fl., fr., J.A. Steyermark et al. 103648 (Holótipo RB; Isótipos MO [imagem !], VEN). Syn. nov.

Figs. 1-3

Hemiparasita aérea, herbácea, ginomonoica, ereta, ca. 30-50 cm alt.; ramificação diversa, em geral monopodial, laxa. Raiz epicortical na base da planta. Caule jovem achatado a cilíndrico, cinéreo a marrom in sicco, cobertura pericaule de tricomas simples, brancos, translúcidos, além de papilas e poucos estômatos. Caule adulto cilíndrico, glabro, fibroso, estriado, com vestígios de uma cutícula acinzentada; entrenós 8-35 x 1-2,5 mm, alargamento distal e entumescimento dos nós ausentes. Folhas adultas delicadas 10-32 x 4-11 mm, razão foliar 2-3,5, decussadas, raro subalternas, glabras, cartáceas a coriáceas, verdes, levemente discolores, oblongas a elípticas; ápice obtuso a agudo, raro mucronulado; base cuneada a obtusa; margem inteira, plana; venação actinódroma basal a suprabasal; pecíolo 1-2 x 0,5-1 mm, glabro, raro com papilas e tricomas idênticos aos do caule. Inflorescência uma espiga axilar, pedunculada, com entrenós congestos, portando tríades (dicásios) sésseis, decussadas, aglomeradas no ápice; pedúnculo frágil, 0,8-12 x 0,5-1 mm, coberto de tricomas e papilas; porção fértil com 1-5 x 0,5-5 mm, 2 ou 3(4) artículos, 6-18(-24) flores; brácteas côncavas, ca. 0,5 mm compr., verdes, papiladas, de margem lisa, ciliada. Flores hermafroditas, raro somente femininas, sésseis, 1-2 x 0,8-1 mm, botão globoso a elipsoide; calículo verde-claro, glabro; corola verde-clara, tetrâmera, pétalas crassas, monomorfas, glabras; estames epipétalos, filetes monomorfos, raro dimórfos, 0,5-0,8 mm compr., cilíndricos, conectivo não acrescente; anteras amarelas, dorsifixas; grãos de pólen triangular-arredondados, ca. 18-25 mm diâm., simétricos, oblatos, isopolares, sincolpados, com esculturação rugosa; ovário cônico a cilíndrico, 0,5-1,2 x 0,5-1 mm, nectário anelar, estilete cilíndrico, 1-1,2 x ca. 0,2 mm, verde-claro, íntegro, com estigma inconspícuo, papilado. Frutos elipsoides, lisos, 3,5-5 x ca. 2 mm, vermelhos na base e amarelos na metade superior, ápice truncado com disco nectarífero evidente; semente com endosperma esverdeado, ca. 3 x 1,8 mm, elipsoide; embrião ca. 1,5 x 0,5 mm.

Materiais adicionais examinados: BRASIL. Alagoas: Ibateguara, Flora dos Fragmentos Taquara, borda da mata, 16/XII/2003, fl., fr., Oliveira & Grillo 1491 (UFP). Bahia: Paulo Afonso, Estação Ecológica Raso da Catarina, Paus-pretos, 09º40'57"S, 38º35'08"W, 01/II/2006, fl., Lopes et al. 464 (CEPEC, HUEFS); ib., Raso da Catarina, Baixa do Chico, 09º31'54"S, 38º38'11"W, 544 m, 11/VIII/2005, fl., Carvalho-Sobrinho et al. 561 (HUEFS). Paraíba: Areia, 14/X/1953, Moraes 1011 (RB, parátipo de Phthirusa trichodes); Campina Grande, Distrito São José da Mata, Faz. Pedro Costa de Agra, estrada para Soledade, 16 km Oeste do centro de Campina Grande, 07º46'S, 35º52'W, 500-510 m, sobre Spondias sp., 28/VI/1991, fl., fr., Agra 1318 (JPB); ib., São José da Mata, 07º56'S, 35º52'W, 500-510 m, VII/1991, fl., Agra 1870 (JPB); Queimadas, Faz. Recanto, 27/XI/1971, fl., fr., Andrade-Lima et al. 1051 (ASE, HRB, IPA).

Pertence ao grupo de espécies brasileiras de Loranthaceae mais delicadas, com seus ramos curtos, finos e pedúnculos frágeis (Fig. 1A), equiparando-se somente às espécies de Oryctina Tiegh. No Brasil, é registrada nos estados de Alagoas, Bahia e Paraíba (Fig. 2), somente em ambientes de Caatinga com vegetação arbustiva a arbórea, densa a rala, típica dos Cariris, caracterizada por espécies caducifólias e espinhosas, com solos variando de arenosos a argilosos. Tem como hospedeiros registrados: Croton sp. (Euphorbiaceae), Erythroxylum sp. (Erythroxylaceae) e Spondias sp. (Anacardiaceae). Juntamente com Cladocolea alternifolia (Eichler) Kuijt, Ligaria teretiflora (Rizzini) Kuijt, Oryctina quadrangularis Kuijt, O. scabrida (Eichler) Tiegh., O. subaphylla Rizzini, Phthirusa clandestina (Mart.) Mart. e P. macrophylla (Kuijt) Kuijt, está entre as espécies brasileiras com distribuição restrita e geralmente associada à ambientes de Cerrado, Caatinga ou Mata Atlântica.

Rizzini (1950) descreveu Struthanthus pubescens com flores unissexuadas e o parátipo foi tratado como masculino, apresentando raras flores andróginas. Ao analisarmos o parátipo do MO, observamos diversos frutos e as demais características do material coincidem com as nossas observações. Segundo Rizzini (1950), a variedade S. pubescens var. bahiensis difere da variedade típica apenas pelos pedúnculos curtos e pela presença de indumento somente nos ramos jovens, o que foi corroborado pelas nossas observações. Posteriormente, Rizzini (1956: 120 e 130) tratou S. pubescens como sinônimo de Phthirusa guianensis Eichler [= Passovia santaremensis (Eichler) Tiegh.], citando as coleções-tipo de Pusillanthus (Froés 20141, Moraes 1011, Pittier 13103 e Saer 472) dentre os materiais examinados. Este erro foi corrigido no protólogo de Phthirusa trichodes, onde Rizzini (1975: 93) se referiu de maneira indireta ao material de Lara, na Venezuela, citado originalmente para S. pubescens (Rizzini 1950).

Rizzini (1975) caracterizou Phthirusa caatingae pelos caules papilosos e com lenticelas e pelas flores com estaminódios. Ao analisarmos os exemplares-tipo deste nome, no entanto, encontramos flores com anteras férteis e raras flores femininas (Fig. 1G), sendo as demais características idênticas às de S. pubescens. Ele (Rizzini 1975) caracterizou Phthirusa trichodes pelos ramos e pedúnculo densamente cobertos por papilas em forma de tricomas e pelas inflorescências papilosas, relatando ainda ter observado flores masculinas e femininas. Segundo Kuijt (2008), Pusillanthus trichodes apresenta inflorescência "capituliforme-umbelada", flores tetrâmeras, hermafroditas, raízes epicorticais ausentes e indumento inconspícuo.

Pelo que se pode observar nos protólogos e nos materiais-tipo, as características diagnósticas de Struthanthus pubescens (incl. a var. bahiensis), Phthirusa caatingae e Phthirusa trichodes não são suficientes para o reconhecimento de entidades distintas, já que muitas dessas características coincidem. Além disso, ao tratar de P. trichodes, Rizzini (1982: 59) incluiu tanto o holótipo quanto o parátipo de S. pubescens dentre os materiais examinados e não fez menção da espécie de Struthanthus no tratamento, o que sugere que ele já as considerava um mesmo táxon. Por esses motivos, estamos tratando os quatro táxons como sinônimos. Dada a prioridade de Struthanthus pubescens sobre os demais, está sendo proposta a combinação Pusillanthus pubescens. O holótipo de S. pubescens não foi localizado em G, MO, VEN e nem no RB, herbários onde seria esperado encontrar este material. Assim, estamos designando o parátipo Pittier 13103 (MO) como lectótipo deste nome, seguindo os critérios de prioridade do Código Internacional de Nomenclatura Botânica (artigos 9.9 e 9.10; McNeill et al. 2006).

Como demonstrado, há inconsistência entre os autores sobre a sexualidade das flores de Pusillanthus. Rizzini (1975, 1982) relatou ora flores masculinas e femininas, ora flores hermafroditas. Kuijt (2008) encontrou somente flores hermafroditas e, de acordo com as análises do presente estudo, as flores são em sua maioria hermafroditas (Fig. 1D-F), com apenas um exemplar portando algumas flores femininas (Fig. 1G). Como flores unissexuadas são raras, a espécie é aqui definida como ginomonoica.

Os pedúnculos longos, encerrados por um par de tríades terminais, foram considerados por Kuijt (2008) característicos da espécie. Todavia, os espécimes examinados por nós apresentaram pedúnculos de 0,8 a 1,2 mm de comprimento e os pares de tríades terminais variando de 2 a 4, ainda que sempre mantendo a forma glomeruloide da inflorescência (Fig. 1B-C). Nas coleções-tipo de Phthirusa caatingae (RB e UB), observou-se a presença de raízes epicorticais na base da planta, também observada por Job Kuijt (com. pess., 2012) em uma duplicata de Pittier 13103 (K), divergindo da descrição original de Pusillanthus (Kuijt 2008).

Indumento nos ramos jovens e nos pedúnculos das inflorescências (Fig. 1B-C, 3A) é incomum entre as espécies brasileiras de Loranthaceae, mas registrado em espécies mexicanas, como Cladocolea loniceroides e C. microphylla (Kunth) Kuijt (Kuijt 1975). Esta pilosidade é facilmente observada nos ramos (Fig. 3A), onde os tricomas apresentam-se esbranquiçados e translúcidos. As análises de MEV revelam que a cobertura do ramo é mista, formada por papilas e tricomas papiliformes cobertos por densa cutícula e estômatos dispersos (Fig. 3B).

As folhas de Pusillanthus pubescens apresentam nervação actinódroma basal a suprabasal, com nervuras até quarta ordem, 3-5 nervuras primárias divergindo na base (Fig. 3D), sendo uma mediana, conspícuas em ambas as faces, com ângulo de divergência de 20-25º, distanciamento irregular entre as nervuras, terminação das nervuras com padrão ligeiramente festonado, nervuras secundárias ramificadas, basiflexas (curvadas para baixo), 5-7 pares por nervura primária, nervuras intersecundárias ausentes, nervuras terciárias do tipo epimedial reticulada, aréolas ca. 25/mm2, com 3-5 lados, desenvolvimento moderado, vênulas simples a dendríticas, raro aréolas vazias, fibras discretas associadas às nervuras de maior calibre (1ª e 2ª ordens) na forma de bainhas, comumente nas nervuras secundárias basiflexas mais próximas do bordo foliar e desprovidas de células cristalíferas (Kuijt 2008; Fig. 3E), traqueídes terminais angulares, última nervura marginal incompleta. A anatomia da folha também apresenta forte afinidade com as espécies de Cladocolea (Kuijt & Lye 2005). Os caracteres mais particulares das folhas são as nervuras secundárias basiflexas e a bainha de fibras discretas nas nervuras secundárias próximas à margem foliar (Fig. 3D e E). Essas fibras só podem ser observadas em material diafanizado, não deixando vestígios nas folhas herborizadas.

A descrição da inflorescência baseou-se nas terminologias utilizadas tradicionalmente na família (Kuijt 1981), porém Rua (1999) classifica este tipo de inflorescência como espiga de dicásios.

Os grãos de pólen, como bem documentado por Kuijt (2008), se apresentam com diâmetro de 18-25 mm, triangular-arredondados, oblatos, isopolares, sincolpados com esculturação rugosa (Fig. 3C), similares àqueles encontrados em Struthanthus e Cladocolea (Feuer & Kuijt 1985).

A afinidade de Pusillanthus com Struthanthus, indicada por Kuijt (2008), e com Cladocolea é demonstrada pela pubescência, encontrada em algumas espécies destes gêneros, pela anatomia das folhas e forma dos grãos de pólen. Porém, o gênero difere de Struthanthus pelas flores tetrâmeras (vs. hexâmeras) e geralmente hermafroditas (vs. unissexuadas) e de Cladocolea pelas inflorescências indeterminadas (vs. determinadas).

 

Agradecimentos

Agradecemos ao Prof. Dr. Job Kuijt pelas sugestões e revisões do manuscrito, ao Prof. Dr. James C. Solomon do Missouri Botanical Garden pela imagem do parátipo de Struthanthus pubescens, à equipe do Laboratório de Microscopia Eletrônica da Universidade de Brasília, à Gabriella C. Leite de Vasconcelos pelas imagens dos materiais do herbário JPB, às Professoras Doutoras Lucia Helena Soares-Silva e Sueli Maria Gomes pela ajuda com a morfologia, aos curadores dos herbários pelo empréstimo dos materiais, pelas imagens cedidas e pelo apoio durante nossas visitas, à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e ao Programa de Pós-graduação em Botânica pela concessão de Bolsa aos dois primeiros autores. Esta é a publicação 05 da séria técnica do Parasitic Plants Research Group.

 

Referências

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Novos sinônimos e uma nova combinação em Pusillanthus (Loranthaceae)

 

 

Recebido em 4/04/2012
Aceito em 11/06/2012

 

 

* Autor para correspondência: cscaires@hotmail.com
1 Parte da tese de Doutorado do primeiro Autor