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Ausência de Prejuízo no Reconhecimento de Expressões Faciais entre Indivíduos com Parkinson

Lack of Impairment of Facial Expression Recognition among Individuals with Parkinson Disease

RESUMO:

Entre os sintomas não motores da doença de Parkinson, dificuldades no reconhecimento de expressões faciais emocionais vêm sendo amplamente discutidas, pois as áreas cerebrais relacionadas a tal habilidade podem estar afetadas na doença. Este estudo investigou, em idosos, o reconhecimento das seis expressões emocionais faciais consideradas universais por meio do instrumento Teste de Percepção Emocional de Faces, em que participantes executam uma tarefa de reconhecimento de expressões emocionais faciais. Participaram 41 indivíduos com idade média de 64,9 anos, 27 homens e 14 mulheres. Não foi observada significativa dificuldade no reconhecimento de nenhuma das expressões emocionais por parte dos parkinsonianos. Tal resultado pode indicar a necessidade do desenvolvimento de instrumentos e técnicas mais adequadas para esse tipo de investigação na população brasileira.

Palavras-chave
doença de Parkinson; expressões faciais; emoção; reconhecimento

ABSTRACT:

Among the non-motor symptoms of Parkinson’s disease, impairment in the recognition of emotional facial expressions has been widely discussed, as the disease may affect brain areas related to this skill. The current study has investigated, among elderly people, the recognition of the six emotional face expressions considered universal using the instrument Test of Emotional Perception of Faces, where participants performed an emotional facial recognition task. Forty-one participants with an average age of 64.9 years were enrolled to this study, 27 men and 14 women. No significant impairment in the recognition of emotional face expression was observed among the parkinsonians. This result may indicate the need to develop more adequate tools and techniques able to investigate this issue in the Brazilian population.

Keywords
Parkinson’s disease; facial expression; emotion; recognition

A doença de Parkinson (DP) é a segunda doença degenerativa mais comum na atualidade, atrás apenas da doença de Alzheimer (Xie, Meng, Xiao, Zhang, & Zhang, 2016Xie, Y., Meng, X., Xiao, J., Zhang, J., & Zhang, J. (2016). Cognitive changes following bilateral deep brain stimulation of subthalamic nucleus in Parkinson’s disease: A meta-analysis. BioMed Research International, 2016, 1-6. doi: 10.1155/2016/3596415
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). É mais comum entre idosos e conhecida por suas marcantes características motoras e não motoras. Sua incidência é consideravelmente maior com o aumento da idade, porém estudos recentes indicam que localidade geográfica e sexo também podem contribuir na distribuição da doença ao redor do globo (Pringsheim, Jette, Frolkis, & Steeves, 2014Pringsheim, T., Jette, N., Frolkis, A., & Steeves, T.D.L. (2014). The prevalence of Parkinson’s disease: A systematic review and meta-analysis. Movement Disorders , 29(13), 1583-1590. doi: 10.1002/mds.25945
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). Entre 70 e 79 anos de idade, a incidência é maior na América do Norte, Europa e Austrália, assim como, entre 50 e 59 anos, a prevalência da doença é em homens (Pringsheim et al., 2014Pringsheim, T., Jette, N., Frolkis, A., & Steeves, T.D.L. (2014). The prevalence of Parkinson’s disease: A systematic review and meta-analysis. Movement Disorders , 29(13), 1583-1590. doi: 10.1002/mds.25945
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).

Atualmente, sintomas não motores têm sido fortemente associados a DP. Entre esses, alterações cognitivas e emocionais (Alonso-Recio, Martín-Plasencia, Loeches-Alonso, & Serrano-Rodríguez, 2014Alonso-Recio, L., Martín-Plasencia, P., Loeches-Alonso, A., & Serrano-Rodríguez, J. (2014). Working memory and facial expression recognition in patients with Parkinson’s disease. Journal of the International Neuropsychological Society, 20, 496-505. doi: 10.1017/S1355617714000265
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). Características como enfraquecimento cognitivo, depressão, psicose, distúrbios do sono e dor têm tido grande reflexo nas avaliações de qualidade de vida, índices de institucionalização e impacto socioeconômico (Chaudhuri, Healy, & Schapira, 2006Chaudhuri, K.R., Healy, D.G., & Schapira, A.H.V. (2006). Non-motor symptoms of Parkinson’s disease: Diagnosis and management. Lancet Neurology, 5, 235-245. doi: 10.1016/S1474-4422(06)70373-8
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; Xie, et al., 2016Xie, Y., Meng, X., Xiao, J., Zhang, J., & Zhang, J. (2016). Cognitive changes following bilateral deep brain stimulation of subthalamic nucleus in Parkinson’s disease: A meta-analysis. BioMed Research International, 2016, 1-6. doi: 10.1155/2016/3596415
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).

Em função da existência de manifestações cognitivas e comportamentais na DP, existe grande interesse na investigação de um possível prejuízo no reconhecimento de expressões emocionais faciais por parte desses pacientes, uma vez que a doença pode trazer alterações em áreas cerebrais estratégicas para a identificação da expressão facial, como a ínsula, a amígdala, estriado ventral e o córtex pré-frontal (áreas pré-límbicas, giro do cíngulo anterior, córtex insular e órbito-frontal) (Janvin, Aarsland, Larsen, & Hugdahl, 2003Janvin, C., Aarsland, D., Larsen, J.P., & Hugdahl, K. (2003). Neuropsychological profile of patients with Parkinson’s disease without dementia. Dementia and Geriatric Cognitive Disorders, 15, 126-131. doi: 10.1159/000068483
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; Mentis & Delalot, 2005Mentis, M.J. & Delalot, D. (2005). Depression in Parkinson’s disease. In K. E. Anderson, W. J. Weiner, & A. E. Lang (Eds.), Advances in Neurology: Behavioral neurology of movements disorders (vol. 96, pp. 26-41). Raven Press: New York.; Chaudhuri et al., 2006Chaudhuri, K.R., Healy, D.G., & Schapira, A.H.V. (2006). Non-motor symptoms of Parkinson’s disease: Diagnosis and management. Lancet Neurology, 5, 235-245. doi: 10.1016/S1474-4422(06)70373-8
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; Assogna, Pontieri, Caltagirone, & Spalletta, 2008Assogna, F., Pontieri, F. E., Caltagirone, C., & Spalletta, G. (2008). The recognition of facial emotion expressions in Parkinson’s disease. European Neuropsychopharmacology, 18, 835-848. Doi: 10.1016/j.euroneuro.2008.07.004
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; Rosso, Nicaretta, & Mattos 2008Rosso, A. L. Z., Nicaretta, D.H., & Mattos, J.P. (2008). Correlações anatomoclínicas na doença de parkinson. Revista Brasileira de Neurologia, 44(4), 41-47.).

Expressão das Emoções

A expressão de emoções tem função social e papel decisivo no processo de interação humana. Do ponto de vista evolucionista, a face tem importância fundamental para os seres humanos, pois tem a função de demonstrar emoções por meio do movimento dos músculos. Ekman e Friesen (1971Ekman, P., & Friesen, W.V. (1971). Constants across cultures in the face and emotion. Journal of Personality and Social Psychology, 17(2), 124-129. doi: 10.1037/h0030377
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), ao realizarem uma série de replicações dos experimentos de Darwin (1882/2000)Darwin, C. (1872/2000). A expressão das emoções nos homens e nos animais (2ª ed.). São Paulo. Companhia das Letras. sobre as expressões faciais, chegaram a um padrão morfológico esperado para cada emoção. Apesar de ser um tema ainda controverso na literatura (Russel, 1994Russel, J. A. (1994). Is there universal recognition of emotion from facial expression? A review of the cross-cultural studies. Psychological Bulletin, 115(I), 102-141. doi: 10.1037/0033-2909.115.1.102
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; Jack, Blais, Scherpers, Schyns, & Caldara, 2009Jack, R. E., Blais, C., Scheepers, C., Schyns, P. G., & Caldara, R. (2009). Cultural confusions show that facial expressions are not universal. Current Biology, 19, 1543-1548. doi: 10.1016/j.cub.2009.07.051
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), mesmo em diferentes culturas, com elementos distintos envolvidos na reação emocional, uma grande proporção de pesquisadores trata as emoções básicas descritas nos experimentos de Darwin como universais. São elas: medo, surpresa, raiva, nojo, tristeza/pesar e felicidade/alegria (Ekman & Oster, 1979Ekman, P. & Oster, H. (1979). Facial expressions of emotion. Annual Review of Psychology, 30, 527-554. doi: 10.1146/annurev.ps.30.020179.002523
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; Ekman, 1993Ekman, P. (1993). Facial expression and emotion. American Psychologist, 48(4), 376-379. doi: 10.1037/0003-066X.48.4.384
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; Fernández-Dols, 2013Fernández-Dols, J-M., (2013). Advances in the study of facial expression: An introduction to the special section. Emotion Review, 5, 3-7. doi: 10.1177/1754073912457209
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; Fernãndez-Dols & Crivelli, 2013Fernández-Dols, J-M., & Crivelli, C. (2013). Emotion and expression: Naturalistic studies. Emotion Review , 5, 24-29. doi: 10.1177/1754073912457229
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).

O reconhecimento das expressões faciais emocionais está diretamente relacionado ao comportamento social não verbal e, consequentemente, à adaptação do ser humano a diferentes contextos do desenvolvimento (De Souza, Feitosa, Eifuku, Tamura, & Ono, 2008De Souza, W. C., Feitosa, M. A. G., Eifuku, S., Tamura, R., & Ono, T. (2008). Face perception in its neurobiological and social context. Psychology & Neuroscience, 1, 15 -20. doi: 10.3922/j.psns.2008.1.003
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). Clark, Neargarder e Cronin-Golomb (2010Clark, U.S., Neargarder, S., & Cronin-Golomb, A. (2010). Visual exploration of emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 48, 1901-1913. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2010.03.006
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) identificaram que uma empobrecida habilidade em funções executivas se relaciona a fixações mais prolongadas em pacientes com Parkinson. Seus achados indicaram uma relação específica entre o déficit de reconhecimento facial emocional e o escaneamento visual de expressões emocionais. Tal achado pode indicar que o comportamento de escaneamento visual durante uma tarefa de categorização emocional é guiado por diferentes processos perceptuais e estratégias cognitivas na DP (Clark, et al. , 2010Clark, U.S., Neargarder, S., & Cronin-Golomb, A. (2010). Visual exploration of emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 48, 1901-1913. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2010.03.006
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).

Reconhecimento das Expressões Emocionais Faciais na Doença de Parkinson

Já há alguns anos, dificuldades no reconhecimento de expressões emocionais têm sido vastamente relatadas na DP (Ariatti, Benuzzi, & Nichelli, 2008Ariatti, A., Benuzzi, F., & Nichelli, P. (2008). Recognition of emotions from visual and prosodic cues in Parkinson’s disease. Neurology Science, 29, 219-227. doi: 10.1007/s10072-008-0971-9
https://doi.org/10.1007/s10072-008-0971-...
; Borod et al., 1990Borod, J. C., Welkowitz, J., Alpert, M., Brozgold, A. Z., Martin, C., Peselow, E., & Diller, L. (1990). Parameters of emotional processing in neuropsychiatric disorders: Conceptual issues and a battery of tests. Journal of Communication Disorders, 23, 247-271. doi: 10.1016/0021-9924(90)90003-H
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; Dara, Monetta, & Pell, 2008Dara, C., Monetta, L., & Pell, M. D. (2008). Vocal emotion processing in Parkinson’s disease: Reduced sensitivity to negative emotions. Brain Research, 1188, 100-111. doi: 10.1016/j.brainres.2007.10.034
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; Schröder et al., 2006Schröder, C., Möbes, J., Schütze, M., Szymanowski, F., Nager, W., Bangert, M., …. Dengler, R. (2006). Perception of emotional speech in parkinson’s disease. Movement Disorders , 21, 1774-1778. doi: 10.1002/mds.21038
https://doi.org/10.1002/mds.21038...
; Simons, Ellgring, & Pasqualini, 2003Simons, G., Ellgring, H., & Pasqualini, M. S. (2003) Disturbance of spontaneous and posed facial expressions in Parkinson’s disease. Cognition and Emotion, 17(5), 759-778. doi: 10.1080/02699930302280
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). Entretanto, a literatura ainda não é clara, uma vez que alguns estudos apontam para o prejuízo de tal habilidade (Breitenstein, Daum, & Ackermann, 1998Breitenstein, C., Daum, I., & Ackermann, H. (1998). Emotional processing following cortical and subcortical brain damage: Contribution of the fronto-striatal circuitry. Behavior Neurolology, 11, 29-42. doi: 10.1155/1998/579029
https://doi.org/10.1155/1998/579029...
; Dujardin et al., 2004Dujardin, K., Blairy, S., Defebvre, L., Duhem, S., Noël, Y., Hess, H., & Destée, A. (2004). Deficits in decoding emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 42, 239-250. doi: 10.1016/S0028-3932(03)00154-4
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; Herrera, Cuetos, & Rodriguez-Ferreiro, 2011Herrera, E., Cuetos, F., & Rodríguez-Ferreiro, J. (2011). Emotion recognition impairment in Parkinson’s disease patients without dementia. Journal of the Neurological Sciences, 310, 237-240. doi: 10.1016/j.jns.2011.06.034
https://doi.org/10.1016/j.jns.2011.06.03...
; Yip, Lee, Ho, Tsang, & Li, 2003Yip, J. T. H., Lee, T. M. C., Ho, S-L., Tsang, K-L., & Li, L. S. W. (2003). Emotion recognition in patients with idiopathic Parkinson’s disease. Movement Disorders , 18, 1115-1122. doi: 10.1002/mds.10497
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), e outros para sua manutenção (Adolphs, Schul, & Tranel, 1998Adolphs, R., Schul, R., & Tranel, D. (1998). Intact recognition of facial emotion in Parkinson’s disease. Neuropsychology, 12, 253-358. doi: 10.1037/0894-4105.12.2.253
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; Borod et al., 1990; Cohen, Gagne, Hess, & Pourcher, 2010Cohen, H., Gagné, M.H., Hess, U., & Pourcher, E. (2010). Brain and Cognition, 72, 457-463. doi: 10.1016/j.bandc.2010.01.001
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; Pell & Leonard, 2005Pell, M. D., & Leonard, C. L. (2005). Facial expression decoding in early Parkinson’s disease. Cognitive Brain Research , 23, 327-340. doi: 10.1016/j.cogbrainres.2004.11.004
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). Há ainda estudos que indicam prejuízos no reconhecimento de emoções específicas (Assogna et al., 2008Assogna, F., Pontieri, F. E., Caltagirone, C., & Spalletta, G. (2008). The recognition of facial emotion expressions in Parkinson’s disease. European Neuropsychopharmacology, 18, 835-848. Doi: 10.1016/j.euroneuro.2008.07.004
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; Kan, Kawamura, Hasegawa, Mochizuki, & Nakamura, 2002Kan, Y., Kawamura, M., Hasegawa, Y., Mochizuki, S., & Nakamura, K. (2002). Recognition of emotion from facial, prosodic and written verbal stimuli in Parkinson’s disease. Cortex, 38, 623-630. doi: 10.1016/S0010-9452(08)70026-1
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; Suzuki, Hoshino, Shigemasu, & Kawamura, 2006Suzuki, A., Hoshino, T., Shigemasu, K., & Kawamura, M. (2006). Disgust-specific impairment of facial expression recognition in Parkinson’s disease. Brain, 129(3), 707-717. doi: 10.1093/brain/awl011
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), assim como diversas são as justificativas para as possíveis variações (Assogna et al., 2008Assogna, F., Pontieri, F. E., Caltagirone, C., & Spalletta, G. (2008). The recognition of facial emotion expressions in Parkinson’s disease. European Neuropsychopharmacology, 18, 835-848. Doi: 10.1016/j.euroneuro.2008.07.004
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; Dujardin et al., 2004Dujardin, K., Blairy, S., Defebvre, L., Duhem, S., Noël, Y., Hess, H., & Destée, A. (2004). Deficits in decoding emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 42, 239-250. doi: 10.1016/S0028-3932(03)00154-4
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; Gray & Tickle-Degnen, 2010Gray, M. H., & Tickle-Degnen, L. (2010). A meta-analysis of performance on emotion recognition tasks in parkinson’s disease. Neuropsychology, 24(2), 176-191. doi: 10.1037/a0018104
https://doi.org/10.1037/a0018104...
; Herrera et al., 2011Herrera, E., Cuetos, F., & Rodríguez-Ferreiro, J. (2011). Emotion recognition impairment in Parkinson’s disease patients without dementia. Journal of the Neurological Sciences, 310, 237-240. doi: 10.1016/j.jns.2011.06.034
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; Perón, Dondoine, Le Jeune, Grandjean, & 2012Perón, J., Dondaine, T., Le Jeune, F., Grandjean, D., & Vérin, M. (2012). Emotional processing in Parkinson’s disease: A systematic review. Movement Disorders, 27(2), 186-199. doi: 10.1002/mds.24025
https://doi.org/10.1002/mds.24025...
; Suzuki et al., 2006Suzuki, A., Hoshino, T., Shigemasu, K., & Kawamura, M. (2006). Disgust-specific impairment of facial expression recognition in Parkinson’s disease. Brain, 129(3), 707-717. doi: 10.1093/brain/awl011
https://doi.org/10.1093/brain/awl011...
; Yip et al., 2003Yip, J. T. H., Lee, T. M. C., Ho, S-L., Tsang, K-L., & Li, L. S. W. (2003). Emotion recognition in patients with idiopathic Parkinson’s disease. Movement Disorders , 18, 1115-1122. doi: 10.1002/mds.10497
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).

Pacientes no estágio inicial da DP frequentemente manifestam disfunção no gânglio basal, estrutura importante no controle motor e participante do processamento cerebral de emoções. Em decorrência disso, podem apresentar enfraquecimento no reconhecimento emocional de expressões faciais (Breitenstein et al., 1998Breitenstein, C., Daum, I., & Ackermann, H. (1998). Emotional processing following cortical and subcortical brain damage: Contribution of the fronto-striatal circuitry. Behavior Neurolology, 11, 29-42. doi: 10.1155/1998/579029
https://doi.org/10.1155/1998/579029...
; Cools, Miyakawa, Sheridan, & D’Esposito, 2010Cools, R., Miyakawa, A., Sheridan, M., & D’Esposito, M. (2010). Enhanced frontal function in Parkinson’s disease. Brain, 133(1): 225-233. doi: 10.1093/brain/awp301
https://doi.org/10.1093/brain/awp301...
; Jacobs, Shuren, Bowers, & Heilman, 1995Jacobs, D. H., Shuren, J., Bowers, D., & Heilman, K.M. (1995). Emotional facial imagery, perception, and expression in Parkinson’s disease. Neurology , 45, 1696-1702. doi: 10.1212/WNL.45.9.1696
https://doi.org/10.1212/WNL.45.9.1696...
).

Do ponto de vista do processamento cognitivo, uma das instâncias necessárias para o reconhecimento de estímulos emocionais é a memória de trabalho (Phillips, Channon, Tunstall, Hedenstrom, & Lyons, 2008Phillips, L. H., Channon, S., Tunstall, M., Hedenstrom, A., & Lyons, K. (2008). The role of working memory in decoding emotions. Emotion, 8(2), 184-191. doi: 10.1037/1528-3542.8.2.184
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). Na DP, prejuízos têm sido observados em relação a essa habilidade, especialmente no que se refere a tarefas viso-espaciais (Costa et al., 2003Costa, A., Peppe, A., Dell’Agnello, G., Carlesimo, G. A., Murri, L., Bonuccelli, U., & Caltagirone, C. (2003). Dopaminergic modulation of visual-spatial working memory in Parkinson’s disease. Dementia and Geriatric Cognitive Disorders, 15, 55-66. doi: 12566593
https://doi.org/12566593...
; Lee et al., 2010Lee, J. E., Park, H. J., Park, B., Song, S. K., Sohn, Y. H., Lee, J. D., & Lee, P. H. (2010). A comparative analysis of cognitive profiles and white-matter alterations using voxel-based diffusion tense imaging between patients with Parkinson’s disease dementia and dementia with Lewy bodies. Journal of Neurology, Neurosurgery and Psychiatry 81, 320-326. doi: 10.1136/jnnp
https://doi.org/10.1136/jnnp...
; Possin, Filoteo, Song, & Salmon, 2008Possin, K. L., Filoteo, J. V., Song, D. D., & Salmon, D. P. (2008). Spatial and object working memory deficites in Parkinson’s disease are due to impairment in different underlying processes. Neuropsychology, 22(5), 585-595. doi: 10.1037/a0012613
https://doi.org/10.1037/a0012613...
; Stoffers, Berendse, Deijen, & Wolters, 2003Stoffers, D., Berendsea, W. W., Deijenb, J. B., & Wolters, E. Ch. (2003). Deficits on Corsi’s block-tapping task in early stage Parkinson’s disease. Parkinsonism and Related Disorders 10 (2003), 107-111. doi: 10.1016/S1353-8020(03)00106-8
https://doi.org/10.1016/S1353-8020(03)00...
).

Martínez-Corral et al. (2010)Martínez-Corral, M., Pagonabarraga, J., Llebaria, G., Pascual-Sedano, B., Garcıa-Sanchez, C., Gironell, A., & Kulisevsky, J. (2010). Facial emotion recognition impairment in patients with Parkinson’s disease and isolated Apathy. Parkinson`s Disease, 1, 1-5. doi: 10.4061/2010/930627
https://doi.org/10.4061/2010/930627...
pesquisaram a existência de prejuízos no reconhecimento de faces emocionais em pacientes parkinsonianos, os quais apresentavam ou não apatia. Os pacientes com apatia tiveram pior escore no reconhecimento de medo, raiva e tristeza. Os parkinsonianos não apáticos, bem como os participantes controles, não obtiveram diferenças significativas. Lawrence, Calder, McGowan e Grasby (2002Lawrence, A. D., Calder, A. J., McGowan, S. W., & Grasby, P. M. (2002). Selective disruption of the recognition of facial expressions of anger. NeuroReport, 13, 881-884.) observaram que apenas a expressão de raiva foi deficitariamente reconhecida por parkinsonianos. Em sua interpretação, tal evidência aponta para a participação da circuitaria neural dopaminérgica no reconhecimento dessa emoção, uma vez que o Parkinson se caracteriza pela perda do tecido nigro-estriatal. Avançando nessa investigação, Lawrence, Goerendt e Brooks (2007)Lawrence, A. D., Goerendt, I. K., & Brooks, D. J. (2007). Impaired recognition of facial expressions of anger in Parkinson’s disease patients acutely withdrawn from dopamine replacement therapy. Neuropsychologia, 45, 65-74. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2006.04.016
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observaram que pacientes com suspensão abrupta da terapia de reposição dopaminérgica apresentaram prejuízo significativo no reconhecimento da raiva em relação a pacientes parkinsonianos medicados ou controles, sugerindo a existência de uma relação entre a interrupção da terapia de reposição de dopamina e o declínio no reconhecimento da expressão de raiva. Anteriormente, fortalecendo essses achados, os mesmos autores já haviam demonstrado que o próprio tratamento de bloqueio dopaminérgico em voluntários saudáveis ocasionou prejuízo transitório no reconhecimento dessa mesma emoção (Lawrence et al., 2007Lawrence, A. D., Goerendt, I. K., & Brooks, D. J. (2007). Impaired recognition of facial expressions of anger in Parkinson’s disease patients acutely withdrawn from dopamine replacement therapy. Neuropsychologia, 45, 65-74. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2006.04.016
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).

Também Dujardin et al. (2004Dujardin, K., Blairy, S., Defebvre, L., Duhem, S., Noël, Y., Hess, H., & Destée, A. (2004). Deficits in decoding emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 42, 239-250. doi: 10.1016/S0028-3932(03)00154-4
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) investiram na investigação da relação entre DP e o reconhecimento das expressões emocionais. Testaram o reconhecimento de expressões emocionais faciais em 18 parkinsonianos (em estágio precoce da doença e não medicados) e 18 controles. Os parkinsonianos apresentaram enfraquecimento significativo na decodificação das emoções de raiva, tristeza e nojo em relação ao controle (Dujardin et al., 2004Dujardin, K., Blairy, S., Defebvre, L., Duhem, S., Noël, Y., Hess, H., & Destée, A. (2004). Deficits in decoding emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 42, 239-250. doi: 10.1016/S0028-3932(03)00154-4
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). Sprengelmeyer et al. (2003Sprengelmeyer, R., Young, A.W., Mahn, K., Schroeder, U., Woitalla, D., Büttner, T., … Przuntek, H. (2003). Facial expression recognition in people with medicated and unmedicated Parkinson’s disease. Neuropsychologia , 41, 1047-1057. doi: 10.1016/S0028-3932(02)00295-6
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) observaram, inclusive, que a percepção do nojo em pacientes parkinsonianos não medicados foi consistentemente pior em relação aos medicados, apontando, segundo os autores, para uma possível participação da circuitaria de neurônios dopaminérgicos também no reconhecimento de expressões de nojo.

Em outros estudos acerca das expressões faciais emocionais na DP, o reconhecimento de surpresa mostrou-se prejudicado em parkinsonianos com comprometimento cerebral esquerdo, e de raiva naqueles com comprometimento cerebral direito (Clark, Neargarder, & Cronin-Golomb, 2008Clark, U.S., Neargarder, S., & Cronin-Golomb, A. (2008). Specific impairments in the recognition of emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 46(9), 2300-2309. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2008.03.014
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). Já no estudo de Yoshimura, Kawamura, Masaoka e Homma (2005Yoshimura, N., Kawamura, M., Masaoka, Y., & Homma, I. (2005). The amygdala of patients with Parkinson’s disease is silent in response to fearful facial expressions. Neuroscience, 131, 523-534. doi: 10.1016/j.neuroscience.2004.09.054
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), a expressão de surpresa ativou regiões cerebrais como o giro fusiforme, o giro temporal superior direito, o giro parahipocampal, o córtex cingulado e o cerebelo.

Segundo Ariatti et al. (2008Ariatti, A., Benuzzi, F., & Nichelli, P. (2008). Recognition of emotions from visual and prosodic cues in Parkinson’s disease. Neurology Science, 29, 219-227. doi: 10.1007/s10072-008-0971-9
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), as expressões de medo e tristeza foram as menos reconhecidas pelos parkinsonianos, enquanto as outras (alegria, raiva, nojo, surpresa) obtiveram índices de reconhecimento similares ao grupo controle. No estudo das autoras, curiosamente os pacientes com maior alteração motora no hemicorpo direito não reconheceram medo e os prejudicados à esquerda não reconheceram tristeza.

O reconhecimento de expressões faciais emocionais também foi investigado por Yip et al. (2003Yip, J. T. H., Lee, T. M. C., Ho, S-L., Tsang, K-L., & Li, L. S. W. (2003). Emotion recognition in patients with idiopathic Parkinson’s disease. Movement Disorders , 18, 1115-1122. doi: 10.1002/mds.10497
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), em parkinsonianos com comprometimento motor bilateral. Segundo seus achados, parkinsonianos com comprometimento motor bilateral apresentaram pior reconhecimento de todas as seis emoções universais quando comparados com seus pares saudáveis, especialmente em relação ao medo e à tristeza. Já pacientes afetados motoramente apenas à direita demonstraram dificuldades mais amenas no reconhecimento das emoções. Nesse caso, os resultados apontaram para maior dificuldade na identificação da tristeza, seguida do nojo e nenhuma dificuldade no processamento de faces alegres (Sprengelmeyer et. al., 2003Sprengelmeyer, R., Young, A.W., Mahn, K., Schroeder, U., Woitalla, D., Büttner, T., … Przuntek, H. (2003). Facial expression recognition in people with medicated and unmedicated Parkinson’s disease. Neuropsychologia , 41, 1047-1057. doi: 10.1016/S0028-3932(02)00295-6
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; Yip et al., 2003Yip, J. T. H., Lee, T. M. C., Ho, S-L., Tsang, K-L., & Li, L. S. W. (2003). Emotion recognition in patients with idiopathic Parkinson’s disease. Movement Disorders , 18, 1115-1122. doi: 10.1002/mds.10497
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).

Wieser et al. (2006Wieser, M.J., Mühlberger, A., Alpers, G.W., Macht, M., Ellgring, H., & Pauli, P. (2006). Emotion processing in Parkinson’s disease: Dissociation between early neuronal processing and explicit ratings. Clinical Neurophysiology, 117, 94-102. doi: 10.1016/j.clinph.2005.09.009
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) também verificaram déficits na discriminação da emoção na DP. Sua conclusão veio por meio de uma tarefa em que 54 fotos emocionais caracterizadas como de alta/baixa indução de emoção (positiva/negativa) foram apresentadas aos pacientes, revelando que os parkinsonianos tiveram diminuição nas respostas emocionais em relação ao controle. Observou-se, pois, que indivíduos com DP podem apresentar maior dificuldade no reconhecimento das expressões emocionais da face, o que se deve às alterações estruturais cerebrais decorrentes da doença, uso de medicação e estágio da doença.

Em virtude da relevância do reconhecimento das expressões emocionais nos seres humanos, incluindo-se aqui pacientes com DP, o objetivo da presente pesquisa foi verificar a habilidade de reconhecimento de expressões emocionais faciais entre indivíduos com Parkinson na população brasileira, por meio especificamente do Teste de Percepção de Expressões Faciais (TEPEF; Ladislau, 2010Ladislau, R. (2010). Percepção de expressões faciais emocionais em idosos com doença de Alzheimer (Dissertação de Mestrado não publicada). Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal, Brasil.; Ladislau, Guimarães, & De Souza, 2015Ladislau, R., Guimarães, J. G., & De Souza, W. C. (2015). Percepção de expressões faciais emocionais em idosos com doença de Alzheimer. Psicologia Reflexão e Crítica, 28(4), 804-812. doi: 10.1590/1678-7153.201528419
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). Hipotetiza-se aqui que participantes com DP terão maior dificuldade no reconhecimento de expressões emocionais quando comparados a participantes sem DP. Diversos estudos já foram realizados abrangendo essa temática, porém, pouco se tem investigado a população brasileira quanto a isso, o que torna esta pesquisa de particular relevância. Aprofundar o conhecimento sobre processos humanos básicos e recorrentes da vida diária em relação à população brasileira pode não apenas contribuir para esse eixo temático, como também vir a oferecer maior expertise a profissionais de saúde e ciência que lidam com o mesmo.

Por ter-se utilizado um novo software instrumental proosto recentemente pela Universidade de Brasília (ainda não disponibilizado comercialmente), o TEPEF, esta pesquisa teve ainda como intento contribuir para a averiguação de sua sensibilidade e confiabilidade para examinar o tema proposto.

Método

Participantes

O grupo de pacientes foi composto de 19 idosos diagnosticados com DP, sendo 13 homens e 6 mulheres. A idade variou dos 54 aos 80 anos (M=63,58). Em relação à escolaridade, 15 tinham nível superior, dois, nível médio, um, nível fundamental completo e um, nível fundamental incompleto.

O grupo controle foi composto de 22 idosos saudáveis, convidados a participar do estudo a partir de um grupo de atividade física voltado para idosos, sendo 14 homens e 8 mulheres. A faixa etária do grupo foi de 55 a 80 anos (M=66,23). Quanto à escolaridade, 21 tinham nível superior completo e um, ensino médio.

Presença de alterações cognitivas ou depressão foram considerados critérios de exclusão do estudo. Assim, o Mini Exame do Estado Mental (MEEM; Folstein, Folstein, & McHugh,1975Foltstein, M. F., Folstein, S.E., & McHugh, P.R. (1975). Mini-mental state: A practical method for grading the cognitive state of patients for the clinician. Journal of Psychiatric Research, 12(3), 189-198. doi: 10.1016/0022-3956(75)90026-6
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), com ponto de corte em 23 pontos, e o teste Matrizes Progressivas de Raven, para mensuração do nível intelectual, sendo pontuações entre 25 e 75 consideradas indicativas de inteligência mediana (Raven,1997Raven, J. C. (1997). Matrizes progressivas: Escala geral. Rio de Janeiro: CEPA.), foram aplicados a todos os participantes para avaliação dos aspectos cognitivos. A Escala Beck de Depressão foi utilizada para avaliação de humor, com pontuação menor que 10 pontos indicando a presença de depressão (Beck, Steer, & Brown,1996Beck, A., Steer, R., & Brown, G. (1996). Beck Depression Inventory. Manual of the Psychological Corporation. San Antonio: Harcourt Brace & Company.).

Também se realizou uma entrevista de anamnese inicial e a aplicação da Escala Hoehn e Yahr para verificação do estágio motor da doença (Hoehn & Yahr, 2001Hoehn, M. M. & Yahr, M.D. (2001). Parkinsonism: Onset, progression, and mortality. Neurology, 57(10), 11-26.). A maioria dos participantes apresentaram bom desempenho motor, sendo que aqueles com maior comprometimento motor recebiam auxílio da pesquisadora conforme sua necessidade.

Em relação ao resultado descritivo das variáveis relacionadas à DP (tempo de diagnóstico, uso de medicação específica, escala motora da doença e lado motor acometido), o grupo experimental caracterizou-se principalmente por pacientes apresentando o diagnóstico há mais de dois anos e menos de nove anos (68,43%). A maioria dos pacientes (89,47%) faz uso de medicação para controle da DP (variados tipos e dosagens). Já a escala motora (Hoehn &Yahr, 2001Hoehn, M. M. & Yahr, M.D. (2001). Parkinsonism: Onset, progression, and mortality. Neurology, 57(10), 11-26.) indicou que 47,37% apresentam prejuízo motor unilateral, conforme pode ser melhor observado na Tabela 1.

Tabela 1
Caracterização dos grupos controle e experimental

Verificou-se correlação significativa (p<0,05) entre idade e teste intelectual (Raven), assim como entre a escala motora da doença e o teste intelectual. Isso sugere que, quanto mais idade ou comprometimento motor, maiores são as chances de incidência de um nível intelectual mediano (III-).

Por meio do teste chi-quadrado, verificaram-se as variáveis sexo (p=0,75), escolaridade (p=0, 372) e teste intelectual (p=0,79), mostrando homogeneidade entre os grupos. A variável idade (p=0, 271) também se mostrou homogeneamente distribuída entre grupos.

Procedimentos

Posteriormente a esses instrumentos iniciais, cada participante era avaliado em relação a sua habilidade de reconhecimento de expressões faciais emocionais. Para tanto, utilizou-se o software TEPEF (Ladislau, 2010Ladislau, R. (2010). Percepção de expressões faciais emocionais em idosos com doença de Alzheimer (Dissertação de Mestrado não publicada). Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal, Brasil.; Ladislau et al., 2015Ladislau, R., Guimarães, J. G., & De Souza, W. C. (2015). Percepção de expressões faciais emocionais em idosos com doença de Alzheimer. Psicologia Reflexão e Crítica, 28(4), 804-812. doi: 10.1590/1678-7153.201528419
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). Tal software foi desenvolvido e anteriormente utilizado em pacientes portadores da doença de Alzheimer (Ladislau et al., 2015Ladislau, R., Guimarães, J. G., & De Souza, W. C. (2015). Percepção de expressões faciais emocionais em idosos com doença de Alzheimer. Psicologia Reflexão e Crítica, 28(4), 804-812. doi: 10.1590/1678-7153.201528419
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) e Síndrome de Down (Santana, de Souza, & Feitosa, 2014Santana, C.C.V., de Souza, W.C., & Feitosa, M.A.G. (2014). Recognition of facial emocional expressions and its correlation with cognitive abilities in children with Down syndrome. Psychology and Neuroscience, 7(2), 73-81. doi: 10.3922/j.psns.2014.017
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), contendo 35 expressões faciais, distribuídas entre as emoções básicas consideradas universais (alegria, tristeza, raiva, surpresa, nojo, medo). Um dos estímulos expressando nojo foi excluído em decorrência de apresentar menor qualidade na padronização em relação ao restante, restando, assim, seis estímulos para cada emoção, exceto nojo que contém cinco estímulos. Os estímulos eram coloridos (fotos) e de alta definição, contendo atores e atrizes expressando cada uma das emoções. Foram apresentados semi-randomicamente por duas vezes aos participantes. A apresentação era semi-randômica para evitar que dois estímulos referentes à mesma emoção fossem apresentados consecutivamente. Os estímulos foram, ainda, apresentados por duas vezes para evitar respostas ao acaso.

Para apresentação, utilizou-se um computador com monitor de LCD de 15”, onde os estímulos nas dimensões de 9 x 12cm, o equivalente a aproximadamente 11.8 graus de ângulo visual, eram centralizados. Juntamente com cada estímulo, apresentavam-se ícones com os nomes das seis expressões emocionais faciais, além do ícone “Não sei”. Cada participante deveria observar o estímulo apresentado e escolher uma das alternativas como resposta, sendo que apenas uma delas poderia ser considerada correta.

Durante a avaliação, o computador era posicionado 45 cm à frente do participante. A pesquisadora posicionava-se à direita do mesmo. A cada aplicação, era verificado se a angulação do monitor proporcionava uma boa visão ao participante. Não havia tempo específico para apresentação dos estímulos, porém, nos casos em que o participante demorava mais que aproximadamente 15 segundos a responder, era-lhe perguntado qual a alternativa mais adequada para aquela expressão. Caso não conseguisse definir sua resposta, ele era solicitado diretamente a indicar uma entre as opções de resposta oferecidas. Por tratar-se de pacientes idosos, uma das preocupações da pesquisa era evitar o cansaço na execução da tarefa. Assim, caso o participante realmente não soubesse indicar alguma resposta, o mesmo era sondado a respeito da escolha da opção “Não sei”. Apesar dessa opção ter sido escolhida em menos que 1,7% das respostas entre os participantes do grupo experimental e menos que 1% das respostas do controle, a condução do estudo deveria ter observado que esse procedimento traria o risco de impactar a coleta sistemática dos dados. Na medida em que o participante era sondado a respeito da resposta “não sei” após longo tempo de observação do estímulo, é possível que essa sondagem tenha influenciado a resposta. Dessa forma, a metodologia mais adequada teria sido respeitar-se a dúvida do participante por meio da escolha da alternativa “não sei” ou adotar-se um delineamento de escolha forçada.Por tratar-se de participantes com potencial prejuízo motor, o cursor do mouse ficava sob o comando da pesquisadora, que clicava na opção de resposta verbalizada pelo paciente e mantinha o cursor imediatamente abaixo da resposta anterior, buscando evitar indução da resposta seguinte.

As sessões eram agendadas nas residências dos participantes, conforme horário de maior conveniência para os mesmos, tendo a duração aproximada de 1 hora e 30 minutos, a depender do desempenho e agilidade dos próprios participantes. Cada visita iniciava-se com a verificação de um ambiente calmo, bem iluminado, onde houvesse uma mesa e cadeiras. Foi solicitada a ausência de terceiros além do participante e pesquisador no ambiente de coleta, assim como quaisquer eletrônicos ou fontes de possível distração.

Anteriormente à realização deste estudo, foi conduzido um estudo piloto com os estímulos integrantes do TEPEF, com intuito de assegurar o reconhecimento de todas as expressões emocionais expressas por atores por parte da população padrão. A partir do piloto, foram selecionados para integrar o grupo de estímulos para este estudo apenas aqueles com índice de reconhecimento superior a 60%. Todos os procedimentos deste estudo foram submetidos e aprovados pelo Comitê de Ética da Faculdade de Ciências da Saúde da Universidade de Brasília anteriormente a sua realização.

Resultados

O desempenho dos grupos no reconhecimento de expressões emocionais é descrito na Tabela 1. Conforme pode ser observado na Figura 1, a única expressão totalmente reconhecida por ambos os grupos foi a de alegria (100%), enquanto que o medo obteve o menor índice de reconhecimento (49% no grupo experimental e 37% no grupo controle). As expressões de tristeza (85% grupo experimental e 83% no grupo controle) e nojo (87% grupo experimental e 82% no grupo controle) também foram mais bem reconhecidas pelos parkinsonianos. Já as emoções de surpresa (82% no grupo experimental e 90% no grupo controle) e raiva (81% no grupo experimental e 87% no grupo controle) foram menos reconhecidas pelo grupo experimental, obtendo melhores percentuais de reconhecimento entre o grupo controle. Entretanto, conforme análise estatística não-paramétrica realizada pelo teste de Mann Whitney, nenhuma dessas diferenças mostrou-se significativa (adotada significância estatística de p=0,05).

Figura 1
Comparação entre os grupos experimental e controle quanto ao índice de reconhecimento de expressões faciais emocionais entre os grupos (N=41), sendo 1 equivalente a um reconhecimento de 100%.

Discussão

A expressão mais reconhecida foi a de alegria e a menos reconhecida foi a de medo. Apesar de esse achado ser pertinente com a literatura relacionada ao reconhecimento de expressões emocionais, o presente trabalho não encontrou relação estatística significativa entre as variáveis do estudo. A primeira explicação plausível para este resultado é o próprio instrumento utilizado para a investigação proposta.

O TEPEF já havia sido utilizado anteriormente em pesquisas com diferentes grupos clínicos, tendo encontrado significativas diferenças na habilidade de reconhecer expressões emocionais entre idosos com Alzheimer (Ladislau et al., 2015Ladislau, R., Guimarães, J. G., & De Souza, W. C. (2015). Percepção de expressões faciais emocionais em idosos com doença de Alzheimer. Psicologia Reflexão e Crítica, 28(4), 804-812. doi: 10.1590/1678-7153.201528419
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) e Síndrome de Down (Santana et al., 2014Santana, C.C.V., de Souza, W.C., & Feitosa, M.A.G. (2014). Recognition of facial emocional expressions and its correlation with cognitive abilities in children with Down syndrome. Psychology and Neuroscience, 7(2), 73-81. doi: 10.3922/j.psns.2014.017
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). Entretanto, em ambos os casos citados, os participantes envolvidos nas pesquisas apresentavam alterações do funcionamento cognitivo, o que não aconteceu na presente pesquisa. A ausência de um resultado significativo pode ser indício de que participantes com melhor perfil cognitivo, porém lentificação/declínio motor, como é o caso deste estudo, tenham se adaptado diferentemente ao uso do software ou mesmo aos estímulos em si que as populações anteriormente estudadas.

Outro ponto a ser discutido é a escolha dos estímulos apresentados aos participantes. Buscando-se garantir a boa sensibilidade do instrumento, realizou-se um estudo piloto antes do início da coleta de dados do presente estudo. Feito isso, utilizaram-se apenas estímulos com índice de reconhecimento superior a 60%. Apesar desse cuidado, os resultados do estudo indicam que uma escolha mais criteriosa dos estímulos teria sido relevante. É possível que estímulos com maior índice de reconhecimento tivessem causado menos erros de identificação entre a população parkinsoniana, o que certamente alteraria o resultado estatístico deste estudo. Diante do resultado obtido, certamente conclui-se pela necessidade de aprimoramento do software e realização de estudos para sua validação. Ademais, não se utilizaram métodos de tratamento estatístico mais refinados, como a Teoria de Resposta ao Item ou análises bayesianas, pelos quais a probabilidade de respostas poderia ser analisada de forma diferenciada da estatística clássica. É importante considerar que tais métodos poderiam ter sido úteis desde o estudo piloto, na medida em que seleção de estímulos relevantes e de alta sensibilidade seriam ideais para compor o instrumento de avaliação.

Também cabe aqui referir que um diferente controle de variáveis intervenientes potencialmente poderia alterar os resultados do estudo. Por exemplo, o horário de ingestão das medicações e o registro de suas quantidades pode ter vindo a influenciar o resultado desta pesquisa, uma vez que a literatura tem indicado os possíveis efeitos do eixo dopaminérgico no reconhecimento de expressões faciais emocionais (Lawrence et al., 2007Lawrence, A. D., Goerendt, I. K., & Brooks, D. J. (2007). Impaired recognition of facial expressions of anger in Parkinson’s disease patients acutely withdrawn from dopamine replacement therapy. Neuropsychologia, 45, 65-74. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2006.04.016
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; Dujardin et al., 2004Dujardin, K., Blairy, S., Defebvre, L., Duhem, S., Noël, Y., Hess, H., & Destée, A. (2004). Deficits in decoding emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 42, 239-250. doi: 10.1016/S0028-3932(03)00154-4
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). Tal fato pode, inclusive, ter contribuído para o grupo de parkinsonianos ter tido melhor desempenho que o controle em algumas emoções, uma vez que a realização do procedimento experimental logo em seguida ao uso da medicação, potencialmente pode trazer benefício ao participante, igualando-o ao grupo normal em termos de desempenho. Sugere-se que tais fatores possam ser melhor observados em pesquisas futuras, uma vez que podem ser um fator limitador do presente estudo.

Apesar do resultado não ser significativo, é interessante observar que o TEPEF identificou menor reconhecimento para as faces de surpresa e raiva no grupo experimental em relação ao controle. Em estudos realizados com outras patologias, como a Doença de Huntigton, a qual também afeta os gânglios da base, bem como disfunção fronto-subcortical e a síndrome de Korsakoff (patologia fronto-límbica), também se observa o enfraquecimento do reconhecimento da surpresa (Montagne, Kessels, Wester, & Hann, 2006Montagne, B., Kessels, R. P. C., Wester, A. J., & de Haan, E. H. F. (2006). Processing of emotional facial expressions in Korsakoff’s syndrome. Cortex , 42(5), 705-710. doi: 10.1016/S0010-9452(08)70408-8
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). Clark et al. (2008Clark, U.S., Neargarder, S., & Cronin-Golomb, A. (2008). Specific impairments in the recognition of emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 46(9), 2300-2309. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2008.03.014
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) defendem que a emoção de surpresa é ambígua, pois pode ser confundida tanto com alegria (emoção de surpresa boa), como com medo (emoção de espanto). Mediante tal resultado apontado por outros estudos, é possível que uma maior amostra ou o tratamento dos dados por outros métodos estatísticos pudesse ter alcançado diferenças significativas. Entretanto, como a menor taxa de reconhecimento de surpresa e raiva não foi significativa, estudos complementares são necessários para que tal possibilidade seja esclarecida.

Tem sido discutido na literatura internacional que características específicas da DP podem influenciar o reconhecimento das emoções, já que diversas estruturas anatômicas parecem estar relacionadas a essa habilidade. Entretanto, não se estabeleceu, ainda, uma conclusão fática quanto ao assunto. Por exemplo, Cohen et al. (2010Cohen, H., Gagné, M.H., Hess, U., & Pourcher, E. (2010). Brain and Cognition, 72, 457-463. doi: 10.1016/j.bandc.2010.01.001
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) discutem que dados conflitantes a respeito da participação dos gânglios da base no reconhecimento emocional têm sido encontrados. No caso do presente estudo, a correlação entre as variáveis específicas da DP (tempo da doença, uso de medicação específica, comprometimento motor da doença e lateralidade acometida) e o teste de reconhecimento de expressões faciais não mostrou diferenças significativas. A preocupação em relacionar essas variáveis veio dos estudos de Suzuki et al. (2006Suzuki, A., Hoshino, T., Shigemasu, K., & Kawamura, M. (2006). Disgust-specific impairment of facial expression recognition in Parkinson’s disease. Brain, 129(3), 707-717. doi: 10.1093/brain/awl011
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), que afirmaram ser a duração da doença, a severidade motora e o uso de medicação dopaminérgica fatores influenciadores do reconhecimento das expressões emocionais faciais na DP. Entretanto, em contraposição ao estudo citado anteriormente, neste estudo, especificamente, o bom desempenho dos parkinsonianos no teste de reconhecimento das expressões pode ter-se dado em função da baixa progressão da doença, uma vez que o grupo experimental apresentou de dois a nove anos de diagnóstico, assim como comprometimento motor leve. Tal hipótese também é discutida por Clark et al. (2008Clark, U.S., Neargarder, S., & Cronin-Golomb, A. (2008). Specific impairments in the recognition of emotional facial expressions in Parkinson’s disease. Neuropsychologia, 46(9), 2300-2309. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2008.03.014
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), ao abordarem a proporcionalidade do prejuízo motor em relação ao declínio cognitivo. Outra justificativa cabível para o bom desempenho dos parkinsonianos na tarefa desta pesquisa é o fato de a maioria ter ensino superior completo, o que pode ter-lhes dado maior reserva cognitiva quando comparados a pacientes com menos escolaridade. Infelizmente, este estudo não foi delineado para responder completamente a essa questão, uma vez que a escolaridade dos participantes não foi controlada. Estudos futuros pdem investigar melhor tal hipótese na população brasileira.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    2018

Histórico

  • Recebido
    20 Abr 2016
  • Aceito
    13 Mar 2017
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