Área viável e vascularização, pós autonomização cirúrgica, de retalho pré-fabricado por implante vascular em ratos

Skin viable area and vasculature: Surgical delay procedure of prefabricated flap with vascular implant in rats

Resumos

Os objetivos do presente estudo foram avaliar os efeitos da autonomização cirúrgica sobre a extensão da área viável e da vascularização de retalhos cutâneos pré-fabricados com área média de 48,2cm² na parede abdominal de ratos. Os retalhos de pele eram pré-fabricados por implante de um pedículo femoral ligado distalmente e implantado diretamente na camada subdérmica. A pele da parede abdominal de 25 ratos Wistar foi comparada em três grupos de retalhos: grupo A, implante vascular sem autonomização e grupos B e C, implante vascular com autonomização no mesmo tempo cirúrgico. Três semanas após, os retalhos dos grupos A e B foram elevados como retalhos em ilha, nutridos pelo pedículo implantado. No grupo C, o pedículo implantado foi seccionado no momento da elevação do retalho. Sete dias após, a extensão das áreas viáveis nos grupos A, B e C foi delimitada e o percentual da área viável, em relação à área total do retalho, calculado por meio do Auto Cad R 14. A densidade vascular em torno do pedículo implantado, nos grupos A e B, foi avaliada por estudo histológico. O valor médio do percentual de área viável dos retalhos de pele foi de 9,6% no grupo onde os retalhos não foram autonomizados, 44,8% no grupo onde os retalhos foram autonomizados e 0,3% no grupo onde o pedículo implantado foi seccionado. Os resultados mostraram que o procedimento de autonomização aumentou significativamente (p< 0,01, teste bicaudal de Mann - Whitney) os percentuais de área viável e não alterou estatisticamente (p = 0,307, teste bicaudal de Mann - Whitney) a densidade vascular em torno do pedículo, três semanas após o mesmo ter sido implantado.

Retalho pré-fabricado; Autonomização; Área viável; Vascularização de retalhos; Ratos

The aim of this study was to evaluate the effect of delay procedure on the survival and vasculature of a skin prefabricated flap with mean area rate of the 48.2cm² in a rat abdominal wall donnor site model. The skin flap was prefabricated by implantation of a distally ligated femoral pedicle into subdermal layer of the skin. Skin of the abdominal wall donnor site of 25 Wistar rats were compared in three groups of flaps receiving (A) pedicle implantation with no delay and (B) and (C) delay performed at the time of pedicle implantation. Three weeks later, the flaps in the group A and B were raised as an island flap, based on the implanted pedicle. In the group C, the implanted pedicle was severed when the flaps were raised. Seven days later, survival area in groups A, B and C were marked and the percentage survival area, with regard to whole flap area, calculated by Auto Cad R-14. The vascular density around the implanted pedicle, in groups A and B, was assessed by histological study. The mean percentage survival rate of the skin flap was 9.6 percent in the nondelayed group, 44.8 percent in the delayed group and 0.3percent in the group with implanted pedicle severed. The results of this study showed that delay procedure significantly increased (p<0.01, two-tailed Mann-Whitney test) the percentages survival of the flap and was found to have no influency over vascular density (p=0.307 two-tailed Mann-Whitney test) developed around the pedicle implantation three weeks after prefabrication.

Prefabricated flap; Delayed; Survival area; Flap vasculature; Rats

ÁREA VIÁVEL E VASCULARIZAÇÃO, PÓS AUTONOMIZAÇÃO CIRÚRGICA, DE RETALHO PRÉ-FABRICADO POR IMPLANTE VASCULAR EM RATOS

Jairo Zacchê de Sá¹

José Lamartine de Andrade Aguiar ²

Júlio Morais ³

Antonio Roberto Barros Coelho ⁴

Silvia Maria Limongi Lopes ⁵

Cláudia Batista Melo ⁶

Sá JZ, Aguiar JLA, Morais J, Coelho ARB, Lopes SML, Melo CB. Área viável e vascularização, pós autonomização cirúrgica, de retalho pré-fabricado por implante vascular em ratos. Acta Cir Bras 2001; 17 (supl. 1):39-42.

RESUMO

Os objetivos do presente estudo foram avaliar os efeitos da autonomização cirúrgica sobre a extensão da área viável e da vascularização de retalhos cutâneos pré-fabricados com área média de 48,2cm² na parede abdominal de ratos. Os retalhos de pele eram pré-fabricados por implante de um pedículo femoral ligado distalmente e implantado diretamente na camada subdérmica. A pele da parede abdominal de 25 ratos Wistar foi comparada em três grupos de retalhos: grupo A, implante vascular sem autonomização e grupos B e C, implante vascular com autonomização no mesmo tempo cirúrgico. Três semanas após, os retalhos dos grupos A e B foram elevados como retalhos em ilha, nutridos pelo pedículo implantado. No grupo C, o pedículo implantado foi seccionado no momento da elevação do retalho. Sete dias após, a extensão das áreas viáveis nos grupos A, B e C foi delimitada e o percentual da área viável, em relação à área total do retalho, calculado por meio do Auto Cad R 14. A densidade vascular em torno do pedículo implantado, nos grupos A e B, foi avaliada por estudo histológico. O valor médio do percentual de área viável dos retalhos de pele foi de 9,6% no grupo onde os retalhos não foram autonomizados, 44,8% no grupo onde os retalhos foram autonomizados e 0,3% no grupo onde o pedículo implantado foi seccionado. Os resultados mostraram que o procedimento de autonomização aumentou significativamente (p< 0,01, teste bicaudal de Mann - Whitney) os percentuais de área viável e não alterou estatisticamente (p = 0,307, teste bicaudal de Mann - Whitney) a densidade vascular em torno do pedículo, três semanas após o mesmo ter sido implantado.

DESCRITORES: Retalho pré-fabricado. Autonomização. Área viável. Vascularização de retalhos. Ratos.

Sá JZ, Aguiar JLA, Morais J, Coelho ARB, Lopes SML, Melo CB. Skin viable area and vasculature: Surgical delay procedure of prefabricated flap with vascular implant in rats. Acta Cir Bras 2001; 17 (supl. 1):39-42.

SUMMARY

The aim of this study was to evaluate the effect of delay procedure on the survival and vasculature of a skin prefabricated flap with mean area rate of the 48.2cm² in a rat abdominal wall donnor site model. The skin flap was prefabricated by implantation of a distally ligated femoral pedicle into subdermal layer of the skin. Skin of the abdominal wall donnor site of 25 Wistar rats were compared in three groups of flaps receiving (A) pedicle implantation with no delay and (B) and (C) delay performed at the time of pedicle implantation. Three weeks later, the flaps in the group A and B were raised as an island flap, based on the implanted pedicle. In the group C, the implanted pedicle was severed when the flaps were raised. Seven days later, survival area in groups A, B and C were marked and the percentage survival area, with regard to whole flap area, calculated by Auto Cad R-14. The vascular density around the implanted pedicle, in groups A and B, was assessed by histological study. The mean percentage survival rate of the skin flap was 9.6 percent in the nondelayed group, 44.8 percent in the delayed group and 0.3percent in the group with implanted pedicle severed. The results of this study showed that delay procedure significantly increased (p<0.01, two-tailed Mann-Whitney test) the percentages survival of the flap and was found to have no influency over vascular density (p=0.307 two-tailed Mann-Whitney test) developed around the pedicle implantation three weeks after prefabrication.

SUBJECT HEADINGS: Prefabricated flap. Delayed. Survival area. Flap vasculature. Rats.

INTRODUÇÃO

Um dos desafios que o cirurgião plástico encontra é o de reconstruir uma estrutura anatômica com características como cor, textura e flexibilidade que se assemelhem à estrutura original. Particularmente na face, onde a estética e a função são igualmente importantes, a obtenção de resultados satisfatórios em tempo único continua sendo alvo de incessante pesquisa^1,2,3,4. O emprego de técnica cirúrgica mais elaborada, como a utilização de retalho pré-fabricado, tem se mostrado útil nesta busca de resultado, esteticamente mais convincente. A utilização da autonomização, como uma ferramenta na prefabricação de retalhos, permite a conversão de tecidos para um retalho de padrão axial e ainda, a transferência de uma quantidade de tecido maior que aquela que seria possível em um retalho randomizado^5-11.

Um modelo de retalho pré-fabricado, em ratos, por indução vascular foi comparado em três grupos: no primeiro grupo, implante vascular sem autonomização; no segundo, implante vascular com autonomização no mesmo tempo cirúrgico; no terceiro, implante vascular com autonomização no mesmo tempo cirúrgico, porém, o pedículo implantado era seccionado posteriormente. O modelo foi desenvolvido com objetivos específicos de estudar a influência da autonomização cirúrgica na área de sobrevivência de um grande retalho pré-fabricado por indução vascular e de avaliar a densidade vascular no local de implantação do pedículo.

MÉTODOS

Foram utilizados 25 ratos Wistar, machos, pesando entre 300-350g. Os animais foram divididos em três grupos: grupos A e B com 10 ratos e grupo C com 5, distribuídos em um animal por gaiola. Os grupos A e B eram grupos em estudo, e o C, grupo controle para o B. Os animais foram anestesiados com hidrato de cloral a 10% (0,40ml/100g) por via intraperitoneal. A anestesia foi igual para todos os grupos e a dose era suplementada se necessidade.

Implante do pedículo - Grupo A: Realizava-se tricotomia na face anterior do abdome, região inguinal e face interna da coxa direita até o joelho. Procedia-se a antissepsia com solução de álcool iodado. Uma incisão no sentido crâniocaudal era realizada da prega inguinal até próximo ao joelho. Por este acesso, foram dissecados e isolados o nervo e os vasos femorais com uma camada de músculo de 1,0 a 1,5mm utilizando microscópio cirúrgico DFV®. Em seguida, era ligado distalmente o pedículo vasculonervoso com nylon 9-0 e seccionado. Distante cerca de 2,0cm da prega inguinal no sentido cranial e em direção à linha média do abdome, fazia-se um orifício por onde era colocado um porta-agulhas microcirúrgico para tracionar e rabater o segmento proximal do pedículo. Cerca de 0,5cm em direção cranial e à linha média, fixava-se o pedículo à pele com nylon 6-0. Fechava-se a incisão para dissecção do pedículo com nylon 5-0 e o orifício onde o pedículo havia sido exteriorizado, com nylon 6-0 (Fig. 1).

Grupo B: Procedia-se a dissecção do pedículo da mesma forma que no grupo A. Porém, neste grupo, era desenhado um grande retalho cutâneo de pedículo superior que começava no ponto médio do púbis, seguia paralelo ao ligamento inguinal em direção à espinha ilíaca ântero-superior, daí traçava-se uma linha vertical até a reborda costal bilateraltemente. A autonomização era obtida pelo descolamento do retalho e realizando as incisões sobre a marcação prévia, de modo que o mesmo mantinha contato com o leito apenas por sua porção superior. O pedículo, já dissecado, era então implantado no retalho por meio de um túnel no subcutâneo, e fixado à pele como no grupo A. Após a fixação do pedículo, o retalho era suturado ao leito com fio de nylon 5-0. Grupos C: Os animais do grupo C foram submetidos aos mesmos procedimentos cirúrgicos do grupo B. (Fig. 2).

Elevação do retalho - Grupo A: Após três semanas, era elevado um retalho em ilha desenhado seguindo os mesmos pontos de referência do grupo B no primeiro tempo cirúrgico. Complementando aquelas incisões, a partir da reborda costal de cada lado, eram feitas incisões oblíquas em direção ao apêndice xifóide. O retalho assim elevado era mantido em contato com o leito unicamente pelo pedículo implantado. A dissecção, no local dos vasos, era realizada com microscópio cirúrgico como se fora um retalho livre. Neste tempo, o retalho demarcado era fotografado, e a área obtida era denominada de área inicial (Ai). Após elevação do retalho, o mesmo era suturado in situ com nylon 5-0. Grupo B: Após três semanas, o retalho que previamente era mantido com pedículo superior, neste tempo, era totalmente liberado do leito, exceto pelo pedículo implantado. A dissecção dos vasos, a obtenção da Ai e a fixação do retalho ao leito foi realizada como no grupo A. Grupo C: Era realizado o mesmo procedimento que no grupo B, entretanto, no momento de elevação do retalho, os vasos implantados eram ligados eseccionados, de forma que todo o tecido elevado passava a ser nutrido por embebição plasmática. Ou seja, era transformado em enxerto.

Sete dias após deixar os retalhos pediculados unicamente pelos vasos implantados, grupos A e B, e fixado ao leito como enxertos, grupo C, os grupos eram novamente fotografados para avaliação das áreas viáveis, chamadas de áreas finais (Af). As fotografias eram obtidas pela mesma pessoa com a câmara Cânon®, modelo EOS ELAN, com lentes Macro EF 50 mm 1: 2,5 fixa e mantida a uma distância de 10cm do objeto. Eram transferidas para um microcomputador através de um Scaner Agfa®, SnapScan 1236. As áreas Ai e Af eram mensuradas pelo programa "Auto Cad R14", para tanto, um molde de 1cm² era colocado em todas as fotos e, antes da medição, era empregado um fator de escala, (neste estudo o valor foi de 0,04) para que os resultados fossem obtidos de forma uniforme em centímetros quadrados.

Para obtenção de valores relativos e passíveis de comparação, foi dividido o valor obtido da Af pelo da Ai em cada retalho, e dessa forma, chegava-se ao valor de área viável percentual em cada grupo. Cada área era medida três vezes, pelo mesmo observador, e o resultado final era obtido pela média aritmética dos valores.

A densidade vascular formada a partir do pedículo implantado foi avaliada por meio de estudo histológico. Após a fotografia da Af, os animais eram mortos e uma secção do retalho em torno do pedículo implantado, ponto onde todos os retalhos dos grupos A e B se apresentaram viáveis, era fixado em formaldeído a 10% e enviado para exame histológico. Os retalhos dos animais do grupo C não apresentaram áreas viáveis. Cortes com espessura de 5µm foram corados com hematoxilina-eosina.

Para análise da densidade vascular, eram estudados os cinco campos mais vascularizados com 313,0 x 234,4µm em cada lâmina, perfazendo uma área total, em cada região, de 73680,20µm². O número final de vasos por animal era obtido pela média aritmética dos vasos existentes nestes cinco campos. O programa de captura de imagem era o "TCI-Pro" e o de análise era o "Optimas 6,0".

Análise estatística - A comparação entre os valores médios de Ai referente aos três grupos foi realizada através da análise de variância. As comparações do percentual de área viável obtido entre os grupos A e B, B e C e a comparação da densidade vascular entre os grupos A e B foram realizadas através do teste de Mann -Whitney. Todos os testes foram bicaudais e considerados significativos quando o valor "p" obtido foi inferior a 5%.

RESULTADOS

Três semanas após o implante do pedículo houve, em média, viabilidade de 9,6% nos retalhos do grupo A, 44,8% no B e 0,3% no C. Na tabela 1, lê-se a distribuição dos valores de Ai, em cm², referentes aos três grupos. O gráfico 1 mostra geometricamente a posição relativa dos três grupos desses valores.

Não houve evidência de falta de homogeneidade nas distribuições dos valores médios de Ai referente a cada um dos três grupos (teste da análise da variância; p = 0,931)

Na tabela 2 observa-se a distribuição dos percentuais das áreas viáveis dos retalhos nos grupos A e B. O gráfico 2 mostra, geometricamente, a posição relativa dos dois grupos desses percentuais.

Os percentuais de área viável obtidos no grupo B foram significativamente maiores que os percentuais obtidos no grupo A (teste de Mann - Whitney; p < 0,01).

Na tabela 3 observa-se a distribuição do percentual de área viável obtida nos grupos B e C. O gráfico 3 mostra, geometricamente, a posição relativa dos dois grupos desses percentuais.

Os percentuais de área viável obtidos no grupo B foram significativamente maiores que os percentuais obtidos no grupo C (teste de Mann - Whitney; p < 0,01).

A figura 3 mostra a Af de uma amostra de cada um dos três grupos.

A distribuição dos valores da densidade vascular nos retalhos dos grupos A e B estão expressos na tabela 4. O gráfico 4 mostra, geometricamente, a posição relativa dos dois grupos.

Não houve evidência de que a densidade vascular no grupo A foi estatisticamente diferente da densidade vascular no grupo B (teste de Mann -Whitney; p = 0,307).

DISCUSSÃO

A obtenção de retalho livre é limitada a regiões do corpo que possuam um pedículo axial, o qual seja seguramente responsável pela nutrição deste retalho. Os vasos deverão ser acessíveis cirurgicamente e a utilização deste retalho não deve estar associada à morbidade na área doadora^10,12,13. Entretanto, uma vez preenchido os requisitos acima mencionados, a área doadora poderia ainda possuir características como textura, flexibilidade, coloração e espessura da pele bastante diferente da área a ser reparada. Desta forma, nas três últimas décadas, tem se dada atenção especial aos retalhos pré-fabricados, que podem ser confeccionados numa área que possua semelhança com a região a ser reparada, como uma forma de expandir a capacidade de reparação dos tecidos. Retalho fino, de padrão axial e bem vascularizado é, freqüentemente, necessário em cirurgia reparadora para maximizar resultados estéticos e funcionais, especialmente nas mãos, pés, cabeça e pescoço³.

No grupo A, onde não se procedeu a autonomização cirúrgica, era possível que parte da área viável do retalho fosse decorrente de embebição plasmática do leito. Uma forma de evitar que houvesse nutrição dos retalhos através do leito, seria a colocação de uma lâmina de silicone entre o leito e o retalho. Porém, algumas considerações devem ser feitas. Primeiro, de ordem prática, pela extrema dificuldade na dissecção do retalho, especialmente no local do pedículo, em decorrência de uma reação capsular cicatricial induzida pela presença da lâmina de silicone⁴. Segundo, a cápsula formada, em decorrência da presença da lâmina de silicone, seria uma camada a mais adicionada ao retalho, contrariando o propósito de obtenção de retalhos finos. Terceiro, por ser a cápsula altamente vascularizada ao redor da lâmina de silicone, os retalhos do grupo A também seriam, de alguma forma autonomizados.

No grupo B, foi avaliado o uso combinado de autonomização e prefabricação de retalho, na hipótese de que seus efeitos pudessem ser somados. Foi observada uma diferença significativamente maior, p< 0,01, quando comparado com o grupo A, em relação à extensão de área viável. Em 1994, segundo modelo experimental proposto por Maitz et al.³, relataram que não houve diferença estatisticamente significativa na extensão da área viável dos retalhos, duas semanas após o implante do pedículo, quando compararam o grupo onde o procedimento de autonomização e o implante vascular eram realizados no mesmo tempo cirúrgico e o grupo controle. Em contraste com estes achados foi observada uma diferança estatisticamente significativa quando comparados os grupos A e B. É provável que esta diferença tenha ocorrido em decorrência do período entre o implante vascular e a elevação do retalho. Takato et al.¹⁴, em 1993 e Cederna et al.¹¹, em 1997, relataram que o período de três semanas provocava um aumento estatisticamente significativo na vascularização e uma maior área de sobrevivência dos retalhos. Ainda deve ser observado que Maitz et al.³, estudaram apenas a viabilidade do retalho em seu comprimento. Talvez, o efeito do procedimento de autonomização, na viabilidade de um retalho pré-fabricado por implante vascular, deva ser analisado também na sua largura, pois os novos vasos que surgem do pedículo implantado apresentam anastomoses com os vasos nativos, que são responsáveis pela nutrição do retalho, em todos os sentidos. Daí a importância de se ter trabalhado com retalhos grandes com área de 48.2cm² (média de Ai dos três grupo), enquanto que os retalhos de Maitz et al.³ apresentaram um valor, que era fixo, de 6 cm². Outra observação, agora de ordem prática, é que o procedimento de autonomização sendo realizado no mesmo tempo do implante vascular diminui um tempo cirúrgico. Ainda sobre o grupo B, três grandes retalhos (área média de 47,7 cm²) autonomizados e pré-fabricados por implante vascular no mesmo tempo cirúrgico, evoluíram com área viável de aproximadamente 100%, três semanas após o implante do pedículo. Em contraste com o trabalho de Maitz et al³, em 1994, que só conseguiram 100% de viabilidade após seis semanas de implante do pedículo. É uma vantagem considerável, na prática clínica, conseguir não só diminuir o tempo entre o implante do pedículo e a elevação do retalho, como também maximizar a quantidade de tecido a ser transferido.

No grupo C, foi observado um alto índice de necrose dos retalhos. Já era esperado este alto índice de necrose neste grupo, uma vez que o pedículo implantado havia sido ligado e, devido à mobilização, havia uma certa dificuldade deste retalho receber nutrição do leito por embebição plasmática^10,15. Com o resultado ficou demonstrado a capacidade do pedículo em vascularizar o tecido no qual é implantado. Embora, não tenha sido objetivo deste estudo, deve ser observado que o retalho podia ser transportado como retalho livre para outro local do corpo, uma vez que a área viável foi comprovadamente dependente do pedículo implantado.

Um estudo histológico foi realizado com contagem do número de vasos por campo, em cortes realizados em torno do implante vascular nos retalhos. Foi observado que não houve diferença estatisticamente significativa (p = 0,307) entre os grupos A e B, estudo realizado sete dias após ter deixado os retalhos pediculados unicamente pelos vasos implantados. Não havia sentido avaliar o grupo C, pois neste grupo, o pedículo havia sido ligado e não havia área viável em torno do pedículo implantado^9-11.

Dos resultados obtidos, de acordo com a metodologia empregada, nas condições em que foram realizados os experimentos e com o grau de confiabilidade maior que 95% (p < 0,05), pode-se concluir que: A autonomização cirúrgica proporcionou um aumento significativo na área viável dos retalhos pré-fabricados por implante vascular; O efeito benéfico pelo qual o procedimento de autonomização exerce sobre os retalhos pré-fabricados por implante vascular não corresponde ao aumento da densidade vascular em torno do pedículo implantado, no momento em que estes retalhos foram elevados.

1. Mestrando em Cirurgia, CCS - UFPE

2. Prof. Adjunto do Departamento de Cirurgia, CCS, UFPE

3. Prof. Assistente da Disciplina de Cirurgia Plástica e Queimaduras, FMUSP

4. Doutor, Prof. Adjunto do Departamento de Cirurgia, CCS - UFPE

5. Profa. Adjunta do Departamento de Patologia, CCS - UFPE

6. Profa. Assistente do Departamento de Patologia, CCS - UFPE

• 1. Pribraz JJ, Maitz PKM, Fine NA. Flap prefabrication using the "vascular crane" principle: an experimental study and clinical application. Br J Plast Surg 1994; 47: 250-56.
• 2. Morrison WA, Dvir E, Doi K, Hurley JV, Hickey MJ, McC O'Brien B. Prefabrication of thin transferable axial-pattern skin flaps: an experimental study in rabbits. Br J Plast Surg 1990; 43: 645-54.
• 3. Maitz PKM, Pribaz JJ, Duffy FJ, Hergrueter CA. The value of the delay phenomenon in flap prefabrication: an experimental study in rabbits. Br J Plast Surg 1994; 47: 149-54.
• 4. Morrison AW, Penington AJ, Kumta SK, Callan P. Clinical applications and technical limitations of prefabricated flaps. Plast Reconstr Surg 1997; 99: 378-85.
• 5. Abbase EA, Shenaq SM, Spira M, El-Falaky MH. Prefabricated flaps: experimental and clinical review. Plast Reconstr Surg 1995; 96: 1218-25.
• 6. McFarlane RM, Heagy FC, Radin S, Aust JC. Wermuth RE. A study of the delay phenomenon in experimental pedicle flaps. Plast Reconstr Surg 1965; 35: 245-62.
• 7. Myers MB, Cherry G. Mechanism of the delay phenomenon. Plast Reconstr Surg 1969; 44: 52-7.
• 8. Reinisch JF. The pathophysiology of skin flap circulation - the delay phenomenon. Plast Reconstr Surg 1974; 54: 585-98.
• 9. Callegari PR, Ian Taylor G, Caddy CM, Minabe T. An anatomic review of the delay phenomenon: I. experimental studies. Plast Reconstr Surg 1992; 89: 397-07.
• 10. Byun JS, Constantinescu MA, Lee A, May Jr JW. Effects of delay procedures on vasculature and survival of arterialized venous flaps: an experimental study in rabbits. Plast Reconstr Surg 1995; 96: 1650-59.
• 11. Cederna PS, Chang P, Pitted-Cuenod BM, Razaboni RM, Cram AE. The effect of the delay phenomenon on the vascularity of rabbit abdominal cutaneous island flaps. Plast Reconstr Surg 1997; 99: 183-93.
• 12. Yao ST. Experimental study of tissue graft vascularization by means of vascular implantation and subcutaneous burying. Plast Reconstr Surg 1984; 73: 403-10.
• 13. Khouri RK, Upton J, Shaw WW. Prefabrication of composite free flaps through staged microvascular transfer: An experimental and clinical study. Plast Reconstr Surg 1991; 87: 108-15.
• 14. Takato T, Komuro Y, Yonehara H, Zuker RM. Prefabricated venous flaps: an experimental study in rabbits. Br J Plast Surg 1993; 46: 122-6.
• 15. Takato T, Zucker RM, Turley CB. Prefabrication of skin flaps using vein graft: an experimental study in rabbits. Br J Plast Surg 1991; 44: 593-98.

NOTAS

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Out 2002
• Data do Fascículo
  2002