Aspectos biológicos de Dichelops melacanthus em três temperaturas, alimentados com grãos imaturos de milho 2B688Hx e 2B688

Biological aspects of Dichelops melacanthus at three temperature, reared on immature 2B688Hx and 2B688 corn grains

RESUMO:

Este estudo investigou os aspectos biológicos de Dichelops melacanthus (Hemiptera: Pentatomidae) em três temperaturas (19±1°C, 25±1°C e 31±1°C), alimentados com grãos imaturos de milho 2B688Hx (expressa a proteína inseticida Cry1F, para o controle de lepidópteros-alvo) e 2B688. Foi observado que a temperatura de 19±1°C prejudicou o desenvolvimento de D. melacanthus, pois, nessa condição, foi registrada a maior taxa de mortalidade das ninfas, menor peso de adultos e as fêmeas não ovipositaram. Por outro lado, a duração da fase jovem, mortalidade, peso de adultos, fecundidade e viabilidade de ovos não diferiu entre as temperaturas 25±1°C e 31±1°C. Também foi demonstrado que os aspectos biológicos dos percevejos alimentados com grãos imaturos de milho 2B688Hx não diferiram dos que se desenvolveram com a isolinha 2B688. Este estudo comprova que D. melacanthus desenvolve-se melhor em condições de temperaturas mais elevadas (até 31±1°C), e o fato de se alimentar com grãos imaturos de milho 2B688Hx não afeta o seu desenvolvimento.

Palavras-chave:
percevejo barriga-verde; resistência varietal; pragas iniciais; pragas do milho

ABSTRACT:

This study investigated the development of Dichelops melacanthus (Hemiptera: Pentatomidae) at different temperatures (19±1°C, 25±1°C and 31±1°C) reared on 2B688Hx (expressing Cry1F insectice protein to control lepidopterans target) immature corn grains. The temperature of 19±1°C impaired the development of D. melacanthus and recorded the highest mortality of nymphs, lower weight and adult females laid no eggs. Moreover, the length of the nymphal biology, adult weight, fecundity and viability of eggs did not differ between temperatures 25±1°C and 31±1°C. It was also shown that the biological aspects of green belly stink bugs fed with 2B688Hx immature grains of corn do not differ from that develop with 2B688 isoline. This study showed that the biological cycle of D. melacanthus is favored at warmer temperature (until 31±1°C), and the consume of immature corn grain 2B688Hx does not affect its development.

Key words:
green belly stink bug; varietal resistence; initial pests; corn pests

INTRODUÇÃO:

O percevejo barriga-verde Dichelops melacanthus (Hemiptera: Pentatomidae) tem crescido em importância recentemente, principalmente em razão da capacidade de ocasionar danos na cultura do milho (ROZA-GOMEZ et al., 2011). No Brasil, essa espécie encontra-se distribuída principalmente nas regiões produtoras entre o norte do Paraná e o Centro-Oeste, provavelmente, em razão das temperaturas mais elevadas. Recentemente, estudos têm indicado um cenário de elevação da temperatura média do globo terrestre (IPCC, 2014), e esse fato pode impactar diretamente sobre a biodinâmica dos insetos. De acordo com CHRISTENSEN (2007), sutis alterações na temperatura já são suficientes para comprometer o desenvolvimento dos organismos mais suscetíveis. Além disso, a temperatura também apresenta influência sobre a distribuição geográfica das pragas (TOUGOU et al., 2009), o que pode justificar a maior ou menor abundância de uma determinada espécie em diferentes regiões produtoras.

Adicionalmente, além da temperatura, o sucesso no desenvolvimento de uma espécie está associado com a abundância e qualidade dos alimentos. Atualmente, o sistema produtivo de milho é representado em sua maioria pelo cultivo de linhagens de híbridos resistentes à pragas, que expressam o gene da bactéria inseticida Bacillus thuringiensis (Bt) (JAMES, 2013). No Brasil, a maioria desses materiais resistentes tem sido desenvolvida para o controle da lagarta-do-cartucho Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) (SANTOS et al., 2012). No entanto, estudos têm indicado que essa tecnologia (cultivo Bt) pode afetar também o desenvolvimento de organismos não-alvo (PONS et al. 2005, VIRLA et al., 2010).

Embora os danos ocasionados por D. melacanthus em milho ocorram na fase vegetativa do milho, a espécie não é capaz de completar o ciclo biológico alimentando-se apenas com o colmo das plantas (CHOCOROSQUI & PANIZZI, 2008). Por outro lado, a disponibilidade de grãos, maduros ou imaturos, permite que os insetos atinjam a fase adulta e se reproduzam (CHOCOROSQUI & PANIZZI, 2008). Desse modo, em uma lavoura de milho Bt, os indivíduos podem sobreviver alimentando-se dos grãos maduros que permanecem junto aos restos culturais, porém os possíveis impactos da ingestão desse material sobre a espécie D. melacanthus ainda não tem sido estudada. Em razão da escassez dessas informações, este estudo objetivou investigar o impacto de três temperaturas sobre os aspectos biológicos de D. melacanthus, assim como possíveis impactos dos grãos de milho Bt 2B688Hx (expressa a proteína inseticida Cry1F) sobre o desenvolvimento da praga não-alvo.

MATERIAL E MÉTODOS:

Criação e multiplicação de D. melacanthus

As posturas de D. melacanthus para a realização do experimento foram obtidas de uma colônia pertencente ao laboratório de criação de insetos do Instituto Agronômico Paranaense (IAPAR - Londrina, Paraná), na qual está estabelecida por 19 anos. A criação dos insetos ocorreu com a oferta de uma dieta natural, composta por grãos de soja, amendoim, girassol e vagens de feijão. Esses indivíduos desenvolveram-se em condições controladas de temperatura (25±1°C), umidade relativa (60±10%) e fotofase (14h).

Cultivo do milho e preparo do material utilizado nos bioensaios

Para a realização do estudo, foram utilizadas isolinhas de milho Bt (Herculex^(r)I -2B688Hx, evento TC1507) e não Bt (2B688). O milho Bt expressa o gene cry1F, que confere ação inseticida de alta dose à S. frugiperda e outros lepidópteros que atacam a cultura (SANTOS et al., 2012). Esses híbridos de milho utilizados no estudo são cultivados para produção de silagem, porém também são afetados adversamente por infestação de pragas (OTA et al., 2011).

O cultivo do milho foi realizado em duas casas de vegetação separadas, para evitar a polinização cruzada entre os materiais Bt e não Bt. A semeadura foi realizada em vasos de 8L, contendo terra esterilizada. O manejo nutricional do milho foi realizado com adubação de acordo com as recomendações técnicas para a região (FANCELLI & NETO, 2007). O manejo fitossanitário da cultura (uso de herbicidas, fungicidas ou inseticidas) não foi realizado, para não influenciar no estudo. A coleta de espigas ocorreu no estádio de grão pastoso (R4), sendo imediatamente descascadas para oferta aos percevejos.

Biologia de D. melacanthus alimentados com milho 2B688Hx e 2B688 em três temperaturas

O ensaio foi conduzido em delineamento experimental inteiramente casualizado em esquema fatorial 3x2 [3 temperaturas x 2 isolinhas de milho]. As temperaturas em que os espécimes foram submetidos foram 19±1, 25±1 e 31±1°C, em condições controladas com umidade relativa de 60±20 % e fotofase de 14h. Para alimentação dos insetos, foram ofertados, ad libitum, grãos imaturos de milho Bt (2B688Hx) e sua isolinha não Bt (2B688) até atingirem a fase adulta.

Avaliação dos aspectos biológicos da fase ninfal de D. melacanthus

Ninfas de segundo ínstar foram individualizadas em placas de Petri (6cm de diâmetro), com o fundo forrado com papel filtro. A tampa dessas placas foi perfurada (1cm de diâmetro) para permitir a troca gasosa e reduzir a evaporação dentro da placa. O experimento foi instalado com 14 repetições (n=5 indivíduos/repetição, totalizando 70 ninfas por tratamento).

Dentro de cada placa de Petri, junto ao alimento, também foi disponibilizada água para os insetos, por meio de um algodão embebido em água em um microtubo plástico do tipo Eppendorf^(r). Para a manutenção de umidade dentro das placas, elas foram umedecidas diariamente com auxílio de uma piceta. A troca de alimentos e do papel filtro ocorreu em intervalo de até 48h, sendo trocado sempre que necessário (contaminação do alimento). Diariamente, foi avaliado o ínstar dos insetos e o número de indivíduos mortos, para calcular a duração da fase ninfal (dias) e sobrevivência (%) em cada tratamento.

Avaliação dos aspectos biológicos da fase adulta de D. Melacanthus

Os adultos foram pesados 24h após a emergência, com o auxílio de uma balança analítica com precisão de quatro casas decimais. Posteriormente, realizou-se a separação por sexo e a formação de casais para a avaliação dos parâmetros reprodutivos das fêmeas. Em razão da maior emergência de fêmeas, foi colocada a proporção de duas fêmeas para cada macho em cada caixa tipo Gerbox^(r). Assim como as placas de Petri, essas caixas acrílicas também foram forradas com papel filtro e foram realizadas duas perfurações na tampa (para permitir o fluxo de ar e impedir o excesso de umidade). Após a perfuração, foi colocada uma tela milimétrica sobre cada orifício, para evitar a fuga dos indivíduos.

A manutenção dos casais adultos (troca do alimento e a troca do papel filtro) seguiu a mesma metodologia estabelecida para as ninfas. No total, foram utilizadas oito repetições, sendo que cada repetição foi constituída por uma caixa Gerbox^(r). As avaliações dos parâmetros da fase adulta foram realizadas no intervalo de até 30 dias após a primeira oviposição. Os parâmetros avaliados foram: peso do adulto (mg), fecundidade das fêmeas (número total de ovos) e viabilidade dos ovos (%). Dentro de cada Gerbox^(r), foi colocado um chumaço de algodão que serviu como substrato para oviposição das fêmeas, facilitando a coleta de ovos. Os ovos foram coletados a cada 48h e imediatamente quantificados, para posterior acondicionamento em placas de Petri (6cm de diâmetro). Após isso, as placas foram colocadas novamente em suas respectivas condições de temperatura, para averiguar a eclosão de ninfas e calcular a viabilidade (%) dos ovos.

Análise estatística

Todos os dados foram inicialmente submetidos aos testes de normalidade e homogeneidade, para verificar se atendiam aos pressupostos da estatística paramétrica. A partir disso, realizou-se a análise de variância (ANOVA) pelo teste de Tukey. A diferença foi considerada significativa quando P≤0,05 (SAS Institute, 2001). Todos os dados de porcentagem foram transformados utilizando-se a fórmula arcsen [(x/100)^1/2].

RESULTADOS:

Neste estudo, foi observado que as temperaturas 25±1ºC e 31±1ºC favoreceram o desenvolvimento ninfal de D. melacanthus, pois reduziram a duração da fase jovem e proporcionaram as maiores taxas de sobrevivência (Tabela 1). Porém, os indivíduos submetidos à temperatura de 19±1ºC foram prejudicados, pois tiveram um prolongamento da duração da fase ninfal e um elevado índice de mortalidade (Tabela 1). Os adultos desenvolvidos nas temperaturas de 25±1ºC e 31±1ºC apresentaram semelhança de peso (Tabela 2), assim como na fecundidade média (70 ovos fêmea^-1) e viabilidade dos ovos (aproximadamente 79%). Por outro lado, os adultos oriundos da temperatura de 19±1ºC tiveram a biologia prejudicada, pois, além do menor peso, as fêmeas não ovipositaram (Tabela 2).

Tabela 1
Influência da temperatura sobre os aspectos biológicos da fase ninfal de Dichelops melacanthus alimentados com grãos imaturos de milho Bt 2B688Hx e não Bt 2B688.

• ^*
  Médias ± EPM seguidas pela mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de t (P<0,05). Ns - não significativo. Obs.: devido a não haver diferença na biologia de D.melacanthus quando alimentados com o milho 2B688Hx e 2B688, apresentou-se apenas a média geral (das três temperaturas).

Tabela 2
Influência da temperatura sobre o peso de adultos, número de ovos e viabilidade de ovos de Dichelops melacanthus alimentado com milho Bt 2B688Hx e não Bt 2B688.

• ^*
  Médias ± EP seguidas pela mesma letra na coluna, temperatura e cultivar, não diferem entre si pelo teste de Tukey e teste t (P≤0,05). NS não significativo. Obs.: devido a não haver diferença na biologia de D. melacanthus quando alimentados com o milho 2B688Hx e 2B688, apresentou-se apenas a média geral (das três temperaturas).

Quando comparada a influência do alimento sobre a biologia de D. melacanthus, os resultados não indicaram diferença entre os dois tratamentos em nenhuma temperatura avaliada (Tabelas 1 e 2). Adicionalmente, foi observado que a duração da fase ninfal e a sobrevivência também foram similares (Tabela 1). Essa semelhança dos parâmetros biológicos foi observada também para os insetos adultos, onde o peso de adultos, fecundidade e viabilidade dos ovos não diferiu entre os tratamentos (Tabela 2).

DISCUSSÃO:

Apesar de o fenômeno "aquecimento global" ainda ser muito contestado, estudos já têm indicado que a sua possível ocorrência poderá favorecer ou prejudicar o desenvolvimento e a biodinâmica de muitas pragas agrícolas (KARUPPAIAH & SUJAYANAD, 2012). Nesse sentido, em uma suposta condição de elevação da temperatura média global, a espécie D. melacanthus pode ser favorecida no agroecossistema, pois nosso estudo demonstrou que a biologia da espécie não é afetada mesmo na condição de temperatura constante de 30ºC.

Por outro lado, este trabalho indica que, em condições de temperaturas mais baixas, essa praga poderá ser prejudicada. Isso foi evidenciado pelo alto índice de mortalidade das ninfas desenvolvidas na condição de 19ºC. No estudo de CHOCOROSQUI & PANIZZI (2002), os autores verificaram que as temperaturas de 15ºC e 20ºC prejudicaram o desenvolvimento ninfal de D. melacanthus, assemelhando-se ao presente estudo. Nesse mesmo trabalho, os autores evidenciaram que a condição ótima para a biologia das ninfas foi a 25ºC. Apesar disso, os autores não avaliaram a biologia dos adultos, e também não investigaram o impacto de temperaturas acima de 25ºC sobre o desenvolvimento da praga. Nesse sentido, o presente estudo comprovou que, na condição de 31ºC, o ciclo biológico da praga não foi afetado, justificando porque esta espécie distribui-se em regiões produtoras onde ocorrem as temperaturas mais quentes. De forma similar ao registrado para D. melacanthus, o percevejo-marrom Euschistus heros (Hemiptera: Pentatomidae) também não é afetado mesmo em temperatura constante de 30ºC (CIVIDANES & PARRA, 1994a). Entretanto, o percevejo-verde Nezara viridula (Hemiptera: Pentatomidae) apresenta melhor adaptação às temperaturas mais amenas (25ºC), sendo que as fêmeas não ovipositam quando submetidas à temperatura de 30ºC (CIVIDANES & PARRA, 1994b).

Desse modo, em uma simulação de projeção futura de elevação da temperatura média global, é provável que espécies menos suscetíveis ao calor, como é o caso de D. melacanthus, tenham uma vantagem adaptativa em relação às espécies menos tolerantes. Adicionalmente, é importante enfatizar que essa condição poderá alterar a distribuição geográfica da praga, com migração para regiões onde atualmente não ocorrem. Isso já foi evidenciado no Japão, onde a espécie Nezara antenatta (Hemiptera: Pentatomidae) está se deslocando das regiões mais quentes para locais com temperaturas mais amenas (TOUGOU et al., 2009).

Neste estudo, foi demonstrado que a proteína Cry1F expressa nos grãos de milho do híbrido 2B688Hx não afeta o desenvolvimento e os parâmetros reprodutivos de D. melacanthus. A biologia de D. melacanthus em grãos imaturos de milho já foi estudada por PANIZZI et al. (2007), em que os autores registraram que as ninfas demoraram aproximadamente 22 dias para atingir a fase adulta, com 27% de mortalidade. Esses resultados assemelham-se aos obtidos no presente estudo, para o híbrido de milho Bt 2B688Hx e sua isolinha não Bt. A semelhança dos parâmetros da fase adulta comprova que a ingestão do evento Bt não afetou a biologia de D. melacanthus. Isso é reforçado pelo fato de ambos os tratamentos terem apresentado viabilidade e fecundidade praticamente duas vezes superiores ao obtido por PANIZZI et al. (2007).

Embora o milho Bt seja desenvolvido principalmente para o controle de lepidópteros, algumas pesquisas têm demonstrado que insetos sugadores também podem ser afetados. Por exemplo, KIM et al. (2012) evidenciaram que o pulgão-do-colmo Rhopalosiphum padi (Hemiptera: Aphididae) apresentou maior fecundidade quando desenvolvidos em milho Bt com expressão da proteína inseticida Cry1F. Dentre as possíveis razões para explicar essa relação, destaca-se um possível desequilíbrio nutricional no tecido da planta, que pode alterar a concentração de aminoácidos (FARIA et al., 2007). Uma outra evidência similar foi reportada para a cigarrinha Dalbulus maidis (Hemiptera: Cicadellidae), onde se verificou maior abundância dessa praga em lavouras de milho Bt (VIRLA et al., 2010). Entretanto, no presente estudo, a expressão da proteína Cry1F pelo híbrido 2B688Hx não alterou o desenvolvimento de D. melacanthus, sugerindo-se que a composição nutricional dos grãos imaturos do evento Bt e sua isolinha não Bt 2B688 é semelhante. Essa observação assemelha-se ao verificado para outras pragas não-alvo, conforme reportado para Apolygus lucorum (Hemiptera: Miridae) em algodão Bt (expressão da proteína Cry1Ac) (LI et al., 2012) e Nilaparvata lugens (Hemiptera: Delphacidae) em genótipos de arroz Bt com expressão das proteínas Cry1c e Cry2A (LU et al., 2014). Esses resultados demonstram que a relação artrópode-planta é bastante peculiar, e generalizações devem ser evitadas em razão do comportamento de cada táxon e o evento estudado.

Os resultados obtidos neste estudo podem sugerir que a biologia da praga não é afetada quando os percevejos se alimentam da seiva do colmo da planta, em razão da menor longevidade quando se alimentam da estrutura vegetativa (CHOCOROSQUI & PANIZZI, 2008). Em um estudo recente, NETTO (2013) relatou menores injúrias ocasionadas por D. melacanthus em genótipos de milho Bt, porém essa relação ainda não é bem compreendida. Nesse sentido, o presente trabalho demonstra que a espécie D. melacanthus consegue completar o ciclo alimentando-se de grãos de milho 2B688Hx sem ser afetada pelo genótipo modificado. Desse modo, principalmente em casos de sucessão milho-milho, o monitoramento da lavoura deve ser realizado previamente à semeadura, para o estabelecimento ou não de alguma estratégia de controle de acordo com os níveis de ação de D. melacanthus recomendados para a cultura subsequente.

CONCLUSÃO:

A biologia de D. melacanthus é prejudicada na temperatura constante de 19ºC, enquanto, em temperaturas mais elevadas (até 31ºC), o ciclo biológico é favorecido. A proteína inseticida Cry1F, expressa no milho Bt 2B688Hx, não afeta o desenvolvimento de D. melacanthus.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem às agências, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo suporte financeiro para o desenvolvimento da pesquisa.

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  CR-2015-0542

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Fev 2016

Histórico

• Recebido
  15 Abr 2015
• Aceito
  10 Jun 2015
• Revisado
  09 Set 2015