Influência de cortes na cultura da alfafa (Medicago sativa) sobre a flutuação populacional de ninfas e adultos de pulgões (Homoptera: Aphididae)

Influence of the plant cuttings in alfalfa (Medicago sativa) crop on the population fluctuation of nymphs and adults of aphids (Homoptera: Aphididae)

Influência de cortes na cultura da alfafa (Medicago sativa) sobre a flutuação populacional de ninfas e adultos de pulgões (Homoptera: Aphididae)

Influence of the plant cuttings in alfalfa (Medicago sativa) crop on the population fluctuation of nymphs and adults of aphids (Homoptera: Aphididae)

Alessandra R. Carvalho^I; Simone Mendes^I; Vanda H. P. Bueno^I

^IDepartamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras, UFLA, Caixa postal 37, 37200-000, Lavras, MG

RESUMO

A dinâmica populacional de Therioaphis trifolii (Monell) forma maculata, Acyrthosiphon kondoi shinji e Acyrthosiphon pisum (Harris) em campos de alfafa (Medicago sativa) para produção de feno foi estudada na Universidade Federal de Lavras, MG após 14 cortes entre março de 1993 e março de 1995. Outono e inverno foram as estações mais favoráveis para as três espécies, sendo que T. trifolii f. maculata dobrou em número do 1º para o 2º ano, A. pisum e A. kondoi mantiveram-se no mesmo nível. O número de indivíduos de cada idade foi semelhante para as três espécies de pulgões, variando de 64 a 78% de ninfas de 1º e 2º ínstares, 18 a 26% para 3º e 4º ínstares e 4 a 1o% para adultos. O número de alados foi baixo, correspondendo a apenas 15 % da população de ninfas de 3º e 4º ínstares e adultos, estando ligado à altas populações. Houve um declínio geral na população das três espécies após cada corte, sendo que a elevação dessas populações foi condicionada ao desenvolvimento vegetativo da planta e às condições climáticas.

Palavras-chave: Insecta, Therioaphis trifolii forma maculata, Acyrthosiphon kondoi, Acyrthosiphon pisum.

ABSTRACT

Population dynamics of Therioaphis trifolii (Monell) forma maculata, Acyrthosiphon kondoi Shinji and Acyrthosiphon pisum (Harris) was studied in alfalfa (Medicago sativa) crops for hay production at Universidade Federal de Lavras, Minas Gerais, after 14 cuts, between March, 1993 and March, 1995. Fall and winter were the most favorable seasons for the three species; T. trifolii f. maculata doubled its population from 1st to 2nd year, A. pisum and A. kondoi maintained the same population level. The number at the some age was similar to the three species of aphids, ranging from 64% to 78% for nynphs of the 1st and 2nd instars; from 18% to 26% for 3rd and 4th instars; and from 4% to 10% for adults. Alate occurred in low densities (15%) compared to nymphs of 3rd and 4th instars and adults, always associated to high population densities. There was an overall decrease in the populations of aphids after each cutting, followed by a recovery associated with the development of plants and weather conditions.

Key words: Insecta, Therioaphis trifolii forma maculata, Acyrthosiphon kondoi, Acyrthosiphon pisum.

Os campos de alfafa (Medicago sativa) são periodicamente sujeitos a cortes e renovação das hastes e folhas durante as operações de manejo, sendo que esta prática tem efeito pronunciado sobre os insetos presentes na cultura, seja pela remoção dos mesmos com a forragem ou por destruição de sua fonte de alimento (Pienkowski & Medler 1962).

Carvalho (1995) registrou as seguintes espécies de pulgões na cultura da alfafa em Lavras, MG: Therioaphis trifolii (Monell) forma maculata, Acyrthosiphon kondoi Shinji, Acyrthosiphon pisum (Harris) e Aphis craccivora Koch. Estudos sobre a dinâmica populacional destas espécies foram realizados em outros países, provavelmente com outros biótipos (Hutchison & Hogg 1984), existindo porém diferenças entre parâmetros básicos, tais como fecundidade e taxa de aumento da população. A condição de praga de muitos afídeos deve-se a sua extraordinária capacidade reprodutiva. Segundo Dixon (1988) o tempo requerido para o desenvolvimento de cada população é variável e depende de dois fatores extrínsecos (qualidade do alimento e temperatura) e de dois fatores intrínsecos (nascimento e polimorfismo), embora exista um limiar para cada espécie. Para Kilian & Nielson (1971) a temperatura ótima para o desenvolvimento de A. pisum é 24,4 ºC, com uma alta produção de ninfas e uma redução significante no tempo de desenvolvimento, quando a temperatura aumenta.

De acordo com Kawada (1988) muitos fatores influenciam o desenvolvimento de asas nos afídeos e um fator único raramente é decisivo; a temperatura afeta a atividade locomotora dos pulgões e a mudança nas condições fisiológicas da planta hospedeira, de maneira que não pode ser ignorada esta influência indireta da planta sobre os insetos que dela se alimentam. Um exemplo desta interação planta-inseto é o estudo realizado por Mittler (1988) onde afídeos criados em dietas artificiais, em condições ideais de alimentação, são colocados por poucas horas em plantas jovens durante sua fase ninfal e dão origem a ápteros ao invés de alados, o mesmo não acontecendo quando a planta está em condições de estresse.

Muitos estudos (Mittler & Sutherland 1969, Forrest 1970, Mittler 1973, Harrewijn 1978) atestam a existência de uma influência direta das condições da planta hospedeira sobre o polimorfismo destes insetos. Segundo Kawada (1988), plantas jovens são ótimos alimentos para pulgões e causam a interrupção da produção de alados, produzindo somente formas ápteras.

Alguns autores (Bonnemaison 1951, Johnson 1965, Lees 1967, Mittler 1988) acreditam que outro fator a ser considerado como determinante da produção de asas é o contato ocorrido em uma aglomeração de populações. Este contato pode ocorrer também entre diferentes espécies de afídeos quando eles se alimentam na mesma área, como é o caso da combinação entre as espécies Megoura viciae Buckton com A. pisum e A. craccivora (Kawada 1988). Neste caso, o autor sugere também que a hiperatividade da corpora allata, sob condições de altas temperaturas, aumenta a produção de formas ápteras.

Com o objetivo de estimar a proporção de ninfas de cada ínstar e o número de adultos, assim como de pulgões alados em relação aos ápteros, estudou-se a influência da prática de cortes na alfafa na dinâmica populacional das espécies de afídeos mais comuns, a cada ciclo de crescimento da cultura na região de Lavras, MG.

Material e Métodos

As amostragens foram realizadas semanalmente na área experimental de cultivares de alfafa da Universidade Federal de Lavras (UFLA), durante dois anos consecutivos (março de 1993 a março de 1995). Foi utilizada uma parcela de 430 m² plantada com cv. Crioula que foi subdividida em quatro sub-parcelas. Coletou-se aleatoriamente 25 hastes da planta em cada repetição, num total de 100 hastes/ coleta, cortadas rente ao solo. As hastes foram embaladas em quatro sacos plásticos referentes às quatro repetições e levadas para o Laboratório de Entomologia, Departamento de Fitossanidade. No laboratório, adicionou-se água e gotas de detergente para desprender os pulgões aderidos na planta e matá-los. A água contendo os pulgões, foi filtrada em tela de nylon, a qual foi virada ao avesso e lavada com uma piceta contendo água destilada, sendo os pulgões recolhidos em placa de Petri.

Para cada espécie de pulgão efetuou-se a separação em grupos de acordo com os ínstares ninfais e presença ou não de tecas alares, assim como os adultos alados dos ápteros, num total de cinco grupos. O grupo um foi formado pelas ninfas de 1º e 2º ínstares (N1+N2) ; o grupo dois pelas ninfas de 3º e 4º ínstares, sem a presença de tecas alares (N3+N4/apt.); o grupo três, de ninfas destes mesmos ínstares, mas alatóides, ou seja, com presença de tecas alares (N3+N4/Altd.); nos grupos quatro e cinco estavam presentes apenas adultos, sendo o primeiro composto de ápteros (adulto/apt.) e o segundo de alados (adulto/alado). As espécies de pulgões foram separadas quanto às suas características morfológicas. Os principais parâmetros diferenciadores utilizados foram: antena, coloração, forma e comprimento do sifúnculo. Em relação à separação dos ínstares, as ninfas foram agrupadas de dois a dois para não ocorrer erros devido à pequena diferença de tamanho existente entre os dois primeiros e os dois últimos ínstares.

Foram realizados 14 cortes para produção de feno durante o período amostral. Como após cada corte iniciou-se um novo ciclo de crescimento da planta de alfafa e consequentemente renovação da entomofauna daquela área, separou-se 13 ciclos de crescimento dos intervalos entre cada um dos cortes (Tabela 1) sendo os mesmos analisados separadamente. Procurou-se avaliar também a influência de fatores tais como: temperatura, aglomeração e vigor da planta hospedeira sobre as populações de afídeos presentes na área. Os dados referentes à temperatura foram coletados na Estação Agroclimatológica da UFLA, localizada à aproximadamente 1,2 Km do local de coletas. Os dados obtidos com a coleta de pulgões tiveram suas médias (por ciclo de crescimento) submetidas à análise de variância e comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.

Resultados e Discussão

Variação Temporal no Número de Pulgões. As três espécies mais constantes durante o período amostral foram: T. trifolii f. maculata, A. kondoi e A. pisum.. A espécie T. trifolii f. maculata atingiu seu pico populacional no oitavo e nono ciclos de crescimento (inverno), com uma média de 232,8 e 216,4 pulgões/ciclo, respectivamente (Tabela 2), quando a temperatura média foi de 16,5 ºC (nos dois ciclos), contrariando estudos realizados nos EUA e Argentina por Berberet et al. (1983), Aragón (1991) e Hijano (1993), onde esta espécie desenvolveu-se melhor sob altas temperaturas (» 27 ºC). T. trifolii f. maculata foi a espécie mais abundante, equivalendo a total de 36.556 pulgões coletados nos dois anos (68,9 %). O restante foi representado por 22,4 % de A. kondoi (11.877 pulgões) e 8,7 % de A. pisum (4.636 pulgões). Ao todo foram coletados 53.069 pulgões das três espécies, nos dois anos de coleta.

As duas espécies de Acyrthosiphon destacaram-se nos ciclos quatro (inverno) e doze (verão), com médias de 111,3 e 144,2 pulgões/ciclo de crescimento para A. kondoi (Tabela 2). Não houve diferença estatística nos números de A. pisum encontrados durante os 13 ciclos de crescimento da alfafa (Tabela 2).

Outono e inverno favoreceram o crescimento da população das três espécies de pulgões na área estudada. As duas estações correspondem nos dois anos de coleta a 69,6 % do total de T. trifolii f. maculata, a 54,9 % de A. kondoi e 55,5% de A. pisum. O número de pulgões coletados variou nos dois anos de observação, sendo que T. trifolii f. maculata aumentou 118 %, A. kondoi diminuiu 21,4 % e A. pisum manteve-se praticamente constante, aumentando apenas 1% no segundo ano. T. trifolii f. maculata atingiu uma alta população, sobrevivendo por mais tempo no campo amostral.

T. trifolii f. maculata aumentou o número de ninfas e adultos em mais de 100 %, tanto alados quanto ápteros no segundo ano. Por outro lado, A. kondoi diminuiu o número de ninfas do primeiro e segundo ínstares e de ninfas ápteras do terceiro e quarto ínstares, embora tenha aumentado o número de alatóides e de alados no segundo ano, o que estatisticamente não foi significativo. A. pisum permaneceu com a mesma proporção nos dois anos, sendo comprovado estatisticamente (Tabela 3). No geral, houve uma diferença estatistica do 1º para o 2º ano de coleta em todos os ínstares, sendo que isso deve-se a espécie T. trifolii f. maculata, uma vez que não houve diferença entre as outras duas espécies de um ano para outro (Tabela 3).

Proporção de Ninfas e Adultos. Como pode ser observado na Tabela 4, não houve muitas variações entre a distribuição de ínstares das três espécies quando observada a soma do número de pulgões nos dois anos de amostragem no campo. A proporção de ninfas de primeiro e segundo ínstares foi de 63,7 %, 71,9% e 77,6 % da população, respectivamente para A. kondoi, T. trifolii f. maculata e A. pisum. Observou-se uma maior mortalidade nos primeiros ínstares, impedindo que a alta população inicial se desenvolvesse nos demais estádios de crescimento dos afídeos. Estes resultados reforçam aqueles obtidos por Hutchison & Hogg (1984) que, estudando populações de A. pisum em Wisconsin, concluíram que cerca de 50,0 % do total de indivíduos foram do primeiro ínstar, enquanto os adultos constaram de somente 7,6 % a 13,1 % da população total. Em Lavras, a diferença foi ainda maior, sendo que a população de adultos ápteros e alados, foi de 4,3%, 6,6% e 10,1% da população total de A. pisum, T. trifolii f. maculata e A. kondoi, respectivamente. Em média 89% destes eram ápteros (Tabela 4). O número de alatóides e alados das três espécies foi extremamente baixo deixando de ocorrer em alguns ciclos, quando comparado com pulgões ápteros.

Comparando-se as três espécies durante todo o período amostral, foi observado que para T. trifolii f. maculata e A. pisum a percentagem de ninfas de primeiro e segundo ínstar foi maior que A. kondoi. O inverso ocorreu com o número de adultos ápteros que foi sempre menor nas duas espécies, chegando porém, a 9,4 % para A. kondoi (Tabela 4).

Flutuação Populacional de Pulgões em Cada Ciclo de Crescimento da Alfafa. A maioria dos ciclos de crescimento começou com uma baixa população de pulgões devido ao corte da planta, aumentando gradativamente até a última amostragem do ciclo, quando foi realizado novo corte para produção de feno. A espécie A. kondoi mostrou uma população oscilante nos 13 ciclos de crescimento, variando a percentagem de indivíduos pertencentes a cada grupo mais que as demais espécies (Fig. 1). O fato indica que esta espécie é mais sensível às condições adversas do ambiente, tais como clima, hospedeiro e inimigos naturais.

Nos três primeiros ciclos, o comportamento das três espécies de pulgões foi semelhante. A população no primeiro ciclo é baixa, mas o número de ninfas aumenta consideravelmente no segundo ciclo, voltando a reduzir no terceiro (Fig. 1B). No primeiro ciclo o número de pulgões alados das três espécies foi o mais baixo encontrado em todo o período de coleta (Fig. 1). Foi constatado apenas um exemplar de primeiro ínstar de A. pisum na penúltima coleta deste ciclo. Essa espécie de pulgão começou a crescer no segundo ciclo, havendo um crescimento moderado até a última coleta e ocorrendo sempre pouquíssimos alados. No terceiro ciclo, a população desta espécie manteve-se baixa durante todo o período, obtendo-se um total de 164 pulgões coletados neste ciclo (Fig 1C). O grande número de pulgões das três espécies no segundo ciclo deve-se à população inicial, pois diminuiu consideravelmente no fim do ciclo (70%), passando de 1.527 para 468 pulgões da penúltima para a última coleta, podendo ter sido consequência da dispersão dos alados que se formaram neste período.

O 4º ciclo destaca-se dos anteriores por iniciar-se com um número de pulgões superior àquele amostrado antes do corte. As populações das três espécies tiveram o mesmo comportamento, mantendo-se altas por cinco coletas consecutivas, reduzindo-se na sexta, sétima e oitava, e voltando a crescer novamente nas duas últimas. Trata-se de um ciclo com grande número de coletas (10 coletas) (Tabela 1) e portanto, com muitas variações. A causa da alta população inicial provavelmente tenha sido a dispersão dos afídeos da área adjacente, onde detectou-se um ataque intenso na semana anterior ao corte, quando a alfafa possuia hastes cujo tamanho proporcionava abrigo a estes insetos e não foi cortada. Segundo Schaber et al. (1990) a dispersão de insetos para áreas adjacentes pode estar relacionada com a época de corte e com o estádio de desenvolvimento dos campos, desde que não exista barreiras físicas que os impeçam de dispersar. O grande número de insetos das três espécies proporcionaram um aumento do número de ninfas alatóides e adultos alados no quarto ciclo (Fig. 1), correspondendo a 21 % da população de ninfas de terceiro e quarto ínstares e adultos. O fato ocorreu provavelmente devido ao efeito de aglomeração exercido sobre o sistema nervoso dos pulgões, pois segundo Kawada (1988) o maior causador da produção de asas é o contato ocorrido numa aglomeração de população, sendo que a aglomeração exercida por pulgões da mesma espécie tem um estímulo de contato pequeno quando comparado com a aglomeração exercida por pulgões de espécies diferentes. As populações totais das duas espécies de Acyrthosiphon alcançaram números expressivos, 4.454 de A. kondoi e 1.445 de A. pisum no quarto ciclo de crescimento (Fig. 1B e C). Este período é marcado por temperaturas médias em torno de 19 ºC e onde em 50 % das semanas a precipitação foi nula, o que segundo Siddiqui et al. (1973) e Manglitz & Ratcliffe (1988) facilita a sobrevivência, desenvolvimento e fecundidade de A. kondoi.

No 5^° ciclo, as duas espécies de Acyrthosiphon estiveram presentes em números baixos nas primeiras três coletas, aumentando na 4ª coleta (de 23 pulgões para 52 em A. kondoi e de 11 para 35 em A. pisum). O mesmo ocorreu com a espécie T. trifolii f. maculata, que passou de 241 para 932 pulgões. Observou-se que foi mantida do quinto para o sexto ciclo, a proporção entre os grupos de ninfas e adultos dentro desta população (Fig. 1A). O fato se deu porque foram deixados na área, após o corte anterior, alguns ramos repletos destes insetos e provavelmente de seus inimigos naturais, o que, segundo Schaber et al. (1990) reduz a dispersão das espécies-praga e de seus inimigos naturais, justificando a manutenção da população em números médios. Quando é deixado restos de vegetação no campo segundo van den Bosch et al. (1967) haverá sempre plantas com vários ciclos de crescimento e consequentemente alimento para os insetos em geral.

No 2º ano, o 10º e 11º ciclos ocorrem na mesma época do 4º e 5º ciclos no primeiro ano (Tabela 2), sendo que a espécie T. trifolii f. maculata teve número e comportamento semelhante nos dois anos (Fig. 1A), embora estatisticamente sejam diferentes. A população de A. pisum esteve muito alta no 4º ciclo de crescimento (111,3 pulgões em média), só comparada com o 12º ciclo (144,2) e A. kondoi manteve o número de pulgões constante durante o período amostral (Tabela 2).

O sexto ciclo foi curto, com apenas quatro coletas (Tabela 1). A população inicialmente baixa de T. trifolii f. maculata e nula para Acyrthosiphon, aumentou a cada semana, tendo em vista a folhagem tenra que persistiu neste curto prazo. O desenvolvimento das duas espécies de Acyrthosiphon foi menor que de T. trifolii f. maculata (Fig. 1), quando a temperatura girou em torno de 22,5 ºC e a precipitação foi baixa (variou de zero até 64 mm/semana), contrariando Kilian & Nielson (1971) que observaram maiores números de A. pisum quando a temperatura também estava alta (24,4 ºC).

No sétimo ciclo de crescimento, a população de pulgões das três espécies manteve-se nula por um período de 15 dias. Apesar da população de T. trifolii f. maculata ter sido constante nas demais coletas, tratou-se de um período com características bastante desfavoráveis para esta espécie, pois, a temperatura esteve em torno de 22 ºC e a precipitação acima de 50 mm, chegando até a 117 mm semanais. Durante o restante do tempo a população oscilou, mas manteve-se em baixos números, variando de 9 a 130 pulgões/coleta (Fig. 1A). Segundo van den Bosch et al. (1967) o corte total da alfafa deixando o solo totalmente descoberto e livre de vegetação, tem efeitos drásticos sobre a população de A. pisum e de acordo com van den Bosch et al. (1966) este impacto é particularmente agravado no verão, permanecendo a população de A. pisum extremamente baixa neste período (Tabela 2). Este tipo de corte é realizado em Lavras e durante o verão a aparição das três espécies foi mais demorada após os cortes, como é verificado principalmente nas primeiras coletas do sétimo e décimo terceiro ciclos de crescimento onde as populações desapareceram completamente depois que a alfafa foi cortada.

Comparado com as coletas realizadas na mesma época e no ano anterior, ou seja o ciclo dois, o oitavo ciclo possui 4,5 vezes mais pulgões da espécie T. trifolii f. maculata do que no ano anterior, sendo a diferença de 5757 pulgões (Fig. 1A). A população de T. trifolii f. maculata começou alta, reduzindo-se em seguida e voltando a crescer no fim do ciclo. As duas espécies de Acyrthosiphon ocorreram em números baixos, 21 pulgões da espécie A. kondoi (Fig. 1B) e 214 de A. pisum (Fig. 1C), chegando a serem ausentes em algumas coletas. Não houve grande diferença na temperatura e precipitação nestes dois períodos, sendo em média 18 ºC e 13 mm, respectivamente, podendo ter havido influência da nutrição da planta ou ausência de inimigos naturais, como causas da alta população da primeira espécie.

O nono ciclo se compara ao terceiro por ocorrerem na mesma época, mas em anos diferentes (Tabela 1), embora a população tenha tornado-se seis vezes maior no segundo ano. As populações de T. trifolii f. maculata e A. pisum contribuíram para este aumento, com números que passaram de 630 para 7651 e de 164 para 474, respectivamente (Fig. 1A e C). A. kondoi teve uma população inferior no segundo ano: 133 pulgões contra 596 no primeiro ano (Fig. 1B), deixando de ocorrer em algumas coletas. A. pisum apresentou, neste ciclo, a sua terceira maior população, sendo que existiram apenas nove ninfas alatóides (Fig. 1C). Já a população de alatóides de T. trifolii f. maculata foi grande, correspondendo a 7,4 % da população (Fig. 1A), sendo maior principalmente nas três últimas coletas fazendo com que o número de pulgões da espécie diminuisse a cada amostragem, devido à migração. Essa produção de alados deve-se principalmente ao grande número de exemplares que se formou na área e também à qualidade da forragem que tornou-se depauperada quando o corte foi adiado. No décimo ciclo ocorreu um baixo número de pulgões: 3.944 de T.trifolii f. maculata, 8 de A. kondoi e 74 de A. pisum (Fig. 1).

Na fase que compreende o 12 º ciclo as três espécies se comportaram de maneira semelhante, sendo as cinco primeiras coletas compostas de muitos indivíduos, tanto adultos como ninfas. Nas três últimas coletas o número de pulgões caiu consideravelmente, não encontrando-se nestas últimas, adultos ou ninfas alatóides.

A população que era baixa no fim do ciclo anterior demorou para se recuperar depois do corte, não aparecendo qualquer pulgão na primeira coleta do último ciclo de crescimento. A população das três espécies cresceu lentamente até a sétima coleta, aumentando gradativamente o número de alados. Apenas 17 pulgões adultos de A. pisum foram coletados (Fig. 1C), sendo que não foram observados nas coletas 1,3,6 e 7 do décimo terceiro ciclo.

De acordo com o objetivo proposto neste trabalho, é possível afirmar que entre as três espécies que ocorreram na cultura da alfafa em Lavras, T. trifolii f. maculata se destacou nos dois anos de coleta, merecendo maior atenção por parte dos agricultores e pecuaristas, principalmente no outono e inverno, embora este estudo deva ter continuação para maior confiabilidade dos dados sobre flutuação. Apesar do fato, pôde-se verificar que a prática de cortes para produção de feno regula a população de afídeos, sendo um aliado no combate às pragas, juntamente com manejo mais adequado da cultura, visando preservação dos inimigos naturais presentes na área e a utilização de cultivares resistentes, adaptadas ao clima brasileiro.

Agradecimentos

Ao CNPq, pela concessão das bolsas de estudo aos dois primeiros autores. À Drª Rebeca Peña-Martinez, da Escuela Nacional de Ciencias Biologicas, no México, pela identificação das espécies de pulgões.

Literatura Citada

Recebido em 14/03/96. Aceito em 18/06/97.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  26 Out 2006
• Data do Fascículo
  Ago 1997

Histórico

• Recebido
  14 Mar 1996
• Aceito
  18 Jun 1997