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Influência da temperatura no desenvolvimento de Euborellia annulipes (Lucas) (Dermaptera: Anisolabididae), predador do bicudo-do-algodoeiro

Influence of temperature on the development of Euborellia annulipes (Lucas) (Dermaptera: Anisolabididae), predator of cotton boll weevil

Resumos

Estudou-se a biologia e a influência da temperatura no desenvolvimento das formas jovens do predador Euborellia annulipes (Lucas). O estudo foi conduzido a 15, 20, 23, 25, 28, 30, 33, e 35ºC, 60 ± 10% UR e fotofase de 14 horas. A viabilidade de ovos variou de 72,5% (a 20°C) a 89,3% (a 28°C). Entretanto, ocorreu 100% de mortalidade dos ovos a 15° e 35°C. O período de incubação dos ovos variou de 6,9 dias (a 33°C) a 18,7 dias (a 20°C). Na fase ninfal, E. annulipes apresentou cinco ínstares, tendendo a diminuir com o aumento da temperatura. As sobrevivências da fase ninfal e do período total (ovo à emergência de adultos) foram mais altas a 28°C (96,0% e 85,7%) e mais baixas a 30°C (66,0% e 51,6%). O tempo de desenvolvimento de ovo à emergência de adultos, para machos e fêmeas com cinco ínstares, variou de 51,5 dias (a 33°C) a 171,3 dias (a 20°C) e de 48,7 dias (30°C) a 161,8 dias (a 20°C), respectivamente.

Insecta; tesourinha; Anthonomus grandis; controle biológico; algodão


The biology and influence of temperature on the development of nymphal stages of Euborellia annulipes (Lucas) was studied in growth chambers at 15, 20, 23, 25, 28, 30, 33, and 35°C, 60 ± 10% RH, and 14L:10D photoperiod. The viability of eggs ranged from 72.5% (20°C) to 89.3% (28°C). Temperatures of 15° and 35°C were lethal to eggs. The egg incubation period ranged from 6.9 days (33°C) to 18.7 days (20°C). The number of instars of E. annulipes tended to decrease with the increase of temperature. However, in most cases, the nymphal stage presented five instars. Survival of nymphal stage and overall survival (from egg to adult emergence) were higher at 28°C (96.0 and 85.7%), and lower at 30ºC (66.0 and 51.6%). Developmental times from egg to adult emergences of males and females with five instars ranged from 51.5 days (33°C) to 171.3 days (20°C) and from 48.7 days (30°C) to 161.8 days (20°C), respectively.

Insecta; ring-legged earwig; Anthonomus grandis; biological control; cotton


CONTROLE BIOLÓGICO

Influência da temperatura no desenvolvimento de Euborellia annulipes (Lucas) (Dermaptera: Anisolabididae), predador do bicudo-do-algodoeiro

Influence of temperature on the development of Euborellia annulipes (Lucas) (Dermaptera: Anisolabididae), predator of cotton boll weevil

WalkymárioP. LemosI; Rômulo S. MedeirosI; Francisco S.RamalhoI,II

IEmbrapa Algodão, Caixa postal 174, 58107-720, Campina Grande, PB

II Autor correspondente

RESUMO

Estudou-se a biologia e a influência da temperatura no desenvolvimento das formas jovens do predador Euborellia annulipes (Lucas). O estudo foi conduzido a 15, 20, 23, 25, 28, 30, 33, e 35ºC, 60 ± 10% UR e fotofase de 14 horas. A viabilidade de ovos variou de 72,5% (a 20°C) a 89,3% (a 28°C). Entretanto, ocorreu 100% de mortalidade dos ovos a 15° e 35°C. O período de incubação dos ovos variou de 6,9 dias (a 33°C) a 18,7 dias (a 20°C). Na fase ninfal, E. annulipes apresentou cinco ínstares, tendendo a diminuir com o aumento da temperatura. As sobrevivências da fase ninfal e do período total (ovo à emergência de adultos) foram mais altas a 28°C (96,0% e 85,7%) e mais baixas a 30°C (66,0% e 51,6%). O tempo de desenvolvimento de ovo à emergência de adultos, para machos e fêmeas com cinco ínstares, variou de 51,5 dias (a 33°C) a 171,3 dias (a 20°C) e de 48,7 dias (30°C) a 161,8 dias (a 20°C), respectivamente.

Palavras-chave: Insecta, tesourinha, Anthonomus grandis, controle biológico, algodão.

ABSTRACT

The biology and influence of temperature on the development of nymphal stages of Euborellia annulipes (Lucas) was studied in growth chambers at 15, 20, 23, 25, 28, 30, 33, and 35°C, 60 ± 10% RH, and 14L:10D photoperiod. The viability of eggs ranged from 72.5% (20°C) to 89.3% (28°C). Temperatures of 15° and 35°C were lethal to eggs. The egg incubation period ranged from 6.9 days (33°C) to 18.7 days (20°C). The number of instars of E. annulipes tended to decrease with the increase of temperature. However, in most cases, the nymphal stage presented five instars. Survival of nymphal stage and overall survival (from egg to adult emergence) were higher at 28°C (96.0 and 85.7%), and lower at 30ºC (66.0 and 51.6%). Developmental times from egg to adult emergences of males and females with five instars ranged from 51.5 days (33°C) to 171.3 days (20°C) and from 48.7 days (30°C) to 161.8 days (20°C), respectively.

Key words: Insecta, ring-legged earwig, Anthonomus grandis, biological control, cotton.

O bicudo, Anthonomus grandis Boh. (Coleoptera:Curculionidae), constitui-se na principal praga do algodoeiro (Gossypium hirsutum L. raça latifolium) em diversos países (Nakano l991), pelos danos que causa e pelas dificuldades de controle. No Brasil, é de elevada importância, comprometendo seriamente a produção do algodoeiro, quando não são tomadas medidas adequadas de controle (Ramalho & Gonzaga 1992). No Nordeste, esta praga é um dos fatores limitantes da produtividade dos algodoeiros herbáceo (G. hirsutum L. raça latifolium) e arbóreo ou perene (G. hirsutum L. raça marie galante)(Ramalho et al. l993, Ramalho & Silva l993), ocasionando prejuízos à cotonicultura da região. O controle do bicudo pelo cotonicultor é baseado na aplicação intensa e contínua de produtos químicos, os quais resultam em impacto sobre a entomofauna benéfica (Van Den Bosch & Stern l962) e outros efeitos adversos ao agroecossistema algodoeiro (Ramalho et al. l990).

Hagen & Franz (l973) relataram que a taxa de inimigos naturais que regulam as populações de artrópodos é de tal importância, que todas as campanhas de controle de pragas deveriam considerá-los com prioridade. Os resultados de pesquisas gerados no Brasil, relacionados ao emprego de agentes biológicos contra o A. grandis são incipientes, com a utilização dos parasitóides Bracon vulgaris Ashmead e Catolaccus grandis (Burks)(Ramalho & Silva 1993, Ramalho & Wanderley 1996, Wanderley & Ramalho l996) e dos patógenos Beauveria bassiana (Bals) Vuill.(Coutinho & Cavalcante 1988, Coutinho & Oliveira 1991) e Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorok (Oliveira et al. 1994). Os dermápteros têm se destacado no controle de insetos-praga, principalmente ovos e formas jovens. A tesourinha, Euborellia annulipes (Lucas)(Dermaptera:Anisolabididae) é um agente controlador de populações de bicudo (Ramalho & Wanderley l996), alimentando-se de larvas e pupas de A. grandis.

Considerando-se o potencial de uso desse predador em programas de controle biológico de A. grandis, os estudos relacionados aos efeitos da temperatura na sua biologia tornam-se imprescindíveis, dada a sua influência sobre o desenvolvimento e o comportamento de insetos, e indiretamente, na sua alimentação (Morris 1965). Realizou-se esta pesquisa com os objetivos de descrever a biologia de E. annulipes e estudar os efeitos da temperatura no desenvolvimento de ovos e ninfas desse predador.

Material e Métodos

A pesquisa foi conduzida na Unidade de Controle Biológico (UCB) da Embrapa - Algodão, Campina Grande, Paraíba, durante o período de dezembro de l994 a junho de l996. Os estudos foram executados em câmaras do tipo para BOD, a l5, 20, 23, 25, 28, 30, 33, e 35°C, 60 ± l0% UR e fotofase de l4 horas.

Os espécimes de E. annulipes utilizados foram provenientes de uma colônia (10ª geração) mantida na UCB/Embrapa Algodão, a 25°C, 70 ± 10% UR e fotofase de 12 horas.

Vinte e quatro horas antes da instalação dos experimentos, três caixas de criação, contendo adultos de E. annulipes em reprodução, foram separadas, retirando-se as posturas. Posturas de idade conhecidas foram coletadas juntamente com a fêmea que efetuou a postura e individualizadas em placas de Petri (9,0 cm x 1,5 cm), contendo recipiente (3,5 cm x 0,5 cm) com 460 mg da dieta artificial [levedo de cerveja (22%), leite em pó (13%), farelo de trigo peneirado (26%), ração inicial para frango de corte peneirada (35%) e formaldeído (4%)]. O alimento foi trocado em intervalos de dois dias e colocado um pedaço de papel absorvente (11,5 x l0,0 cm), dobrado em quatro partes, como refúgio e substrato para oviposição. No 1° dia, adicionou-se 1 ml de água destilada e posteriormente 0,3 ml por dia, para manter a umidade constante dentro do recipiente. Foram feitas observações diárias e determinados o período de incubação e viabilidade de 120 ovos, para cada temperatura estudada, observando-se a morfologia externa da postura e dos ovos.

Grupos de 50 ninfas, recém-eclodidas, foram mantidas nas oito temperaturas mencionadas, até o surgimento dos adultos. A cada 10 dias, os papéis das placas de Petri foram trocados adicionando-se l ml de água destilada em cada uma das placas. Determinou-se o número de ínstares, registrando-se a ocorrência de ecdise, através da presença de exúvias no recipiente de criação ou pela coloração preto brilhante das ninfas recém-emergidas, pois, em alguns casos, os indivíduos após a ecdise, alimentam-se de sua própria exúvia.

A duração de cada ínstar e da fase ninfal de E. annulipes foram obtidas, registrando-se o intervalo, em dias, entre ecdises. Também foi registrada a mortalidade das ninfas, durante cada ínstar e toda a fase ninfal. As diferenças nos tempos de desenvolvimento entre machos e fêmeas, e entre indivíduos com quatro e cinco ínstares de E. annulipes, foram comparadas e analisadas através do teste t (SAS l993).

Resultados e Discussão

Os ovos recém-depositados por E. annulipes são oval creme amarelado, medindo 0,95 ± 0,01 mm de comprimento e 0,75 ± 0,49 mm de diâmetro; são grudados uns aos outros, formando posturas dispostas em pilhas. As posturas são protegidas pelas fêmeas até a eclosão das ninfas. Com o desenvolvimento embrionário, os ovos aumentam de largura, comprimento e volume, assumindo um formato elipsoidal. Estas modificações se acentuam a partir do 5° dia após a postura e, neste momento, os ovos apresentam cor amarelo intenso. Knabke & Grigarick (1971) relataram que entre o 5° e 8° dia de vida, o ovo de E. annulipes aumenta significativamente no comprimento e na largura. Aproximando-se da eclosão das ninfas, o corpo do embrião e os olhos, em forma de pontos pretos, podem ser facilmente observados através do córion do ovo. Knabke & Grigarick (1971), comparando a tesourinha africana, Euborellia cincticollis (Gerst.), com E. annulipes, ressaltaram que a diferença marcante entre os ovos destas espécies é que os de E. annulipes são bem menores.

O cuidado maternal de E. annulipes com as posturas é similar aos descritos por Marucci (1955), Knabke & Grigarick (1971), Shepard et al. (1973), Ammar & Farrag (1974) e Guimarães et al. (1992), para as tesourinhas Dacus dorsalis Hendel, E. cincticollis, Labiduria riparia Pallas e Strogylopsalis mathurinii Ribeiro. As fêmeas geralmente posicionam o corpo ao redor ou sobre os ovos e, sempre que estes são removidos, de local, elas procuram reorganizá-los na posição original, ou muda a postura de local. As fêmeas de E. annulipes, geralmente, manipulam os ovos com as mandíbulas, rodando-os com movimentos rápidos. Este comportamento tem sido interpretado (Bharadwaj 1966 e Knabke & Grigarick 1971) como uma forma de assepsia ou limpeza, tendo em vista que, na ausência da fêmea, os ovos podem ser atacados por fungos ou ácaros. Alguns ovos, provavelmente inférteis, são predados pela própria fêmea.

O período de incubação dos ovos de E. annulipes variou de 6,9 (33°C) a 18,7 dias (20°C), com viabilidade de 72,5% (20°C) a 89,3% (28°C) (Tabela 1). Entretanto, nenhuma ninfa a 15 ou 35°C. As fêmeas a 15°C abandonaram suas posturas e, posteriormente, os ovos tornaram-se amarelados ou escurecidos, não ocorrendo eclosão das ninfas. Quando os ovos foram submetidos a 35°C, as fêmeas predaram as posturas. Esse comportamento de E. annulipes, provavelmente, deve-se ao fato dos dermápteros serem altamente exigentes em umidade e, devido a alta temperatura a que foram submetidas, as fêmeas procuraram umidade nas próprias posturas. Tentativamente, as posturas foram mantidas na ausência das fêmeas, a fim de se evitar a predação, mas ocorreu um ressecamento dos ovos, que se tornaram inviáveis.

Ninfas recém-eclodidas de E. annulipes apresentaram coloração branca, olhos pretos e parte posterior do abdômen marron. Após alguns minutos da eclosão, as ninfas tornaram-se cinzentas, escurecendo gradativamente, a partir das antenas, pernas e fórcepes; posteriormente, escureceu a cabeça, o abdômen e, finalmente, o tórax. Em alguns casos, o escurecimento do corpo não foi total, com algumas ninfas permanecendo com uma área mais clara na parte anterior do tórax. O processo de ecdise foi similar em todos os ínstares. As pernas das tesourinhas prendem-se ao substrato e, em seguida, ocorreu o rompimento da cutícula, longitudinalmente no prototórax. As primeiras partes a se exteriorizarem são a cabeça, as pernas e as antenas. Geralmente, após o processo de ecdise, a cutícula é consumida pela tesourinha.

As ninfas de E. annulipes são bastante semelhantes aos adultos, exceto no tamanho. Os ínstares podem ser facilmente diferenciados entre si (Klostermeyer 1942, Guimarães et al. 1992), pelo número de segmentos das antenas. No 1° ínstar apresentam 8; no 2° 11; no 3° 13; no 4° 14 e no 5° e 6°, quando presentes, de 14 a 17 segmentos. As ninfas têm 10 segmentos abdominais e fórcepes semelhantes aos das fêmeas adultas, que, no entanto, possuem apenas oito segmentos abdominais. Os machos adultos possuem 10 segmentos abdominais e apresentam fórcepes, caracteristicamente bem definidos.

Ninfas de 1° e 2° ínstares de E. annulipes possuem o 3° e o 4° segmentos distais das antenas de coloração branca, o que os diferenciam dos demais, que são marron escuro. Nos ínstares seguintes, os segmentos brancos se encontram em posições diferentes, variando de inseto para inseto. Os fórcepes são de coloração amarronzada. A fase ninfal de E. annulipes apresentou cinco ínstares (Tabela 2). Porém, quando submetidas a 23°C, 15,8% das ninfas que deram origem a fêmeas apresentaram um 6° ínstar. Observou-se que, com o aumento da temperatura, houve uma tendência de diminuição do número de ínstares, especialmente nas ninfas que deram origem a machos (Tabela 2). Esse fato tornou-se evidente a partir de 25ºC, onde 20% dos machos adultos foram provenientes de ninfas que tiveram um ínstar a menos, acentuando-se a 30 e 33ºC, com 76,5 e 83,3%, respectivamente, dos machos sendo oriundos de ninfas com quatro ínstares. No entanto, a 28ºC todos os machos adultos emergidos provieram de ninfas com quatro ínstares. Vários pesquisadores têm entrado em contradição com respeito ao número de ínstares de E. annulipes (Bharadwaj 1966). As diferenças no número de ínstares encontradas para E. annulipes, possivelmente, sejam devidas a temperatura em que os espécimes foram submetidos, conforme Knabke & Grigarick (1971) e as observações da presente pesquisa.

A duração de cada ínstar de E. annulipes foi diretamente proporcional a idade do predador, independentemente da temperatura e do sexo, tendendo a duração do 2° ínstar ser menor do que a do 1°. O tempo total de desenvolvimento variou em função do ínstar, sexo, temperatura e número de ínstares (Tabelas 1, 2). Os espécimes de E. annulipes que atingiram a fase adulta com quatro ínstares alongaram mais o período entre o 3° e o 4° ínstares, do que aqueles com cinco ínstares, exceto durante o 3° ínstar a 30 e 33°C. Isto, provavelmente, ocorreu porque nos indivíduos que apresentaram um ínstar a menos, o 3° e o 4° ínstares corresponderam aos últimos estádios de desenvolvimento.

As durações da fase ninfal de espécimes de E. annulipes que deram origem a machos foram mais longas ou iguais àquelas dos que deram origem a fêmeas, dependendo da temperatura (Tabela 1). Comparando-se as durações de desenvolvimento, dentro da mesma fase, entre indivíduos com 4-5 ínstares e dentro do mesmo sexo, verificou-se que ocorreram diferenças, independentemente da temperatura, para as fases ninfal e para todo o período de desenvolvimento (ovo à emergência de adultos). Esses resultados podem ser explicados pelo fato de que alguns insetos, em virtude de apresentarem um ínstar a menos, tiveram a duração de desenvolvimento reduzida em relação aos indivíduos com cinco ínstares.

As durações da fase ninfal para machos que apresentaram cinco ínstares variaram de 44,7 (33°C) a 152,6 dias (20°C), e para as fêmeas com cinco ínstares, de 41,8 (30°C) a 143,1 dias (20°C) (Tabela 1). Entretanto, para os machos com quatro ínstares, as durações da fase ninfal variaram de 36,8 (30°C) a 62,0 dias (25°C), e para as fêmeas, de 38,5 (33°C) a 44,1 dias (28°C). A sobrevivência de E. annulipes, durante os ínstares, variou de 75,6% (2° ínstar: 33ºC) a 100,0% (2° ínstar: 28ºC; 3° ínstar: 25, 30 e 33ºC; 4° ínstar: 25, 28 e 33ºC, e 5° ínstar: 23, 25, 28 e 33ºC) (Tabela 2). Houveu maior sobrevivência a 25 e 28ºC (Tabelas 1, 2), que mostrou-se como a faixa ótima de temperatura para o desenvolvimento deste predador.

Logo após a emergência, os adultos E. annulipes apresentaram coloração branca, sendo o processo de muda e a seqüência de escurecimento semelhante ao descrito para as ninfas. Posteriormente, os adultos apresentaram uma coloração variando de castanho escuro a preto brilhante. A espécie é áptera, característica que, de acordo com Knabke & Grigarick (1971), pode facilmente diferenciá-la de E. cincticollis. As antenas são castanhas escuras, o número de artículos varia de 13 a 16 e, geralmente, o 3° e o 4° segmentos distais são brancos; em alguns casos, o 5° segmento também é branco. As pernas são amareladas, com uma faixa mediana castanha.

Os sexos de E. annulipes podem ser facilmente diferenciados. O macho é menor, possui 10 segmentos abdominais, e apresenta o fórcepe do lado direito, fortemente curvado para o lado de dentro. A fêmea apresenta oito segmentos abdominais, fórcepes paralelos, quase retos, simétricos e com pequena curvatura nas extremidades. O abdômen é coberto por pequenos pêlos e o último segmento, ao qual os fórcepes estão inseridos, é sempre maior do que os anteriores.

As durações do período de ovo à emergência de adultos machos e fêmeas de E. annulipes, com cinco ínstares (Tabela 2), variaram de 51,5 (33°C) a 171,3 dias (20°C) e de 48,7 (30°C) a 161,8 dias (20°C), respectivamente. Os machos com quatro ínstares apresentaram esse período variando de 43,7 (30°C) a 73,3 dias (25°C), enquanto que para fêmeas, com o mesmo número de ínstares, as durações variaram de 45,6 (33°C) a 52,1 dias (28°C). Knabke & Grigarick (1971) observaram que o tempo de desenvolvimento e o crescimento de E. annulipes podem variar em condições de campo e laboratório, dependendo da temperatura e fonte de alimento, bem como sua interação. A sobrevivência total de ovo à emergência de adultos variou de 51,6% (30ºC) a 85,7% (28ºC).

As razões sexuais do predador foram afetadas de forma diferencial pela temperatura, sendo iguais ou semelhantes a 23°C (1,0 macho:1,0 fêmea), 25ºC (1,0 macho:0,92 fêmea), 30ºC(1,0 macho:0,94 fêmea) e 33ºC(1,0 macho:0,89 fêmea). Porém, as proporções de progênie macho de E. annulipes foram baixas a 20ºC (1,0 macho:2,2 fêmeas) e 28ºC (1,0 macho:1,3 fêmeas).

Portanto, os efeitos da temperatura na duração de desenvolvimento e na sobrevivência de E. annulipes variam em função do ínstar, fase e sexo do predador.

Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pelo auxílio financeiro para o desenvolvimento desta pesquisa. Ao Dr. Seiroku Sakai (Institute of Biology and Chemistry, Daito Bunka University, Tóquio, Japão), pela identificação do predador.

Literatura Citada

Recebido em 02/04/97. Aceito em 09/12/97.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    03 Ago 2006
  • Data do Fascículo
    Mar 1998

Histórico

  • Aceito
    09 Dez 1997
  • Recebido
    02 Abr 1997
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