Espécies de Eucoilinae (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae) parasitóides de larvas frugívoras (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) no Brasil

Species of Eucoilinae (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae) parasitoids of frugivorous larvae (Diptera: Tephritidae and Lonchaeidae) in Brazil

BIOLOGICAL CONTROL

Espécies de Eucoilinae (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae) parasitóides de larvas frugívoras (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) no Brasil

Species of Eucoilinae (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae) parasitoids of frugivorous larvae (Diptera: Tephritidae and Lonchaeidae) in Brazil

Jorge A. Guimarães^I; Roberto A. Zucchi^I; Norma B. Diaz^II;Miguel F. de Souza Filho^III; Manoel A. Uchôa F.^IV

^IDepartamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ, USP, Caixa postal 9, 13418-900, Piracicaba, SP

^IIMuseo de La Plata, Paseo del Bosque s/n, 1900, La Plata, Argentina

^IIIInstituto Biológico de Campinas, Rod. Heitor Penteado, km 3,5, Caixa postal 70, 13001-970, Campinas, SP

^IVLaboratório de Controle Biológico de Insetos, Universidade Federal do Mato Grosso do Sul, Caixa postal 4, 72900-000, Aquidauana, MS

RESUMO

Os Eucoilinae, juntamente com os Opiinae (Braconidae), são os mais importantes parasitóides de larvas frugívoras (Tephritoidea). No sentido de se conhecerem as espécies de eucoilíneos no Brasil, sua distribuição geográfica, hospedeiros associados e percentagem de parasitismo, 170 amostras de parasitóides de 51 municípios das cinco regiões do Brasil foram examinadas. Obtiveram-se 2025 eucoilíneos, dos quais seis espécies (42,82%) estão associadas às larvas frugívoras. Foi possível associar os parasitóides a sete espécies de moscas e a 33 espécies de fruteiras de 15 famílias. Os eucoilíneos são generalistas, parasitando tanto as espécies do gênero Anastrepha (Tephritidae) quanto espécies da família Lonchaeidae. Aganaspis pelleranoi (Brèthes) é a espécie mais abundante (29,93%) e com a mais ampla distribuição no Brasil. Dicerataspis flavipes (Kieffer) foi obtida no Estado de São Paulo, associada somente às espécies do gênero Anastrepha; é mais atraída por carambola, pois 96,34% dos espécimes foram obtidos de larvas nesse fruto. Lopheucoila anastrephae (Rhower) e Odontosema anastrephae Borgmeier estão associadas a Anastrepha pseudoparallela (Loew) e às espécies de Neosilba em Passifloraceae (primeiros registros). Aganaspis nordlanderi Wharton foi encontrada associada a Anastrepha bahiensis Lima no Estado do Amazonas (primeiros registros da localidade e da mosca hospedeira). Aganaspis pelleranoi, D. flavipes e L. anastrephae foram associadas a Anastrepha amita Zucchi em pombeiro (Citharexylum myrianthum Cham.) no Estado de São Paulo (primeiros registros de localidade e da mosca hospedeira). Trybliographa sp., que parasita principalmente lonqueídeos, é registrada pela primeira vez no Brasil, no Estado de São Paulo. A percentagem de parasitismo variou de 0,07 a 42,86%, em razão do local da coleta, espécies de frutos e moscas hospedeiras.

Palavras-chave: Insecta, Aganaspis, Dicerataspis, Lopheucoila, Odontosema, Anastrepha

ABSTRACT

The Eucoilinae, together with the Opiinae (Braconidae) are the most important parasitoids of the flies of the superfamily Tephritoidea. In order to provide knowledge on the Eucoilinae species in Brazil such as geographic distribution, hosts and the parasitism levels, 170 samples of parasitoids from 51 counties of the five Brazilian regions were examined. A total of 2025 parasitoids were obtained from which, six species (42.82%) have been associated to larvae of Tephritoidea. The parasitoids were associated to seven species of fly larvae which feed on the fruits of 33 species belonging to 15 families. The Eucoilinae species are generalists, as they parasite Anastrepha species (Tephritidae) and Lonchaeidae as well. Aganaspis pelleranoi (Brèthes) was the most abundant species (29.93%) with the broadest distribution in Brazil. Dicerataspis flavipes (Kieffer) was only collected in São Paulo State, associated to Anastrepha species. This parasitoid is attracted to star fruits (Averrhoa carambola L.), since 96,34% of D. flavipes were obtained in larvae inside this fruit. Lopheucoila anastrephae (Rhower) and Odontosema anastrephae Borgmeier were associated to Anastrepha pseudoparallela (Loew) and to species of Neosilba in Passifloraceae (first record). Aganaspis nordlanderi Wharton was recorded in Amazonas State associated to Anastrepha bahiensis Lima (first record). Aganaspis pelleranoi, D. flavipes and L. anastrephae were associated to Anastrepha amita Zucchi in Citharexylum myrianthum Cham. in São Paulo State (first record). Trybliographa sp. parasites mainly lonchaeid larvae, and it is being recorded for the first time in the State of São Paulo. The parasitism levels varied from 0.07 to 42.86%, depending on collection sites, fruit types and host flies.

Key words: Insecta, Aganaspis, Dicerataspis, Lopheucoila, Odontosema, Anastrepha

Os Eucoilinae são endoparasitóides coinobiontes de dípteros ciclorráfos. Pertencem à superfamília Cynipoidea, que possui aproximadamente 3000 espécies em aproximadamente 255 gêneros. Os Eucoilinae são o maior grupo dessa superfamília, com aproximadamente 1000 espécies, distribuídas em cerca de 80 gêneros. No Brasil, são conhecidos 29 gêneros e 55 espécies (Quinlan 1979, De Santis 1980, Nordlander 1984, Fergusson 1995).

Várias espécies de eucoilíneos parasitam larvas de moscas da família Tephritidae - Anastrepha spp., Ceratitis capitata (Wied.) e Lonchaeidae, (Neosilba spp., Dasiops spp.). Dessa forma, agem como importantes controladores naturais dessas pragas. Os parasitóides dessa subfamília já foram utilizados em vários programas de controle de moscas-das-frutas em todo o mundo. Na década de 30, tentou-se a criação e multiplicação de Aganaspis pelleranoi (Brèthes) e Aganaspis daci (Weld), além de outros parasitóides nativos, para o controle de espécies de Anastrepha em pomares de citros em Tucumán, Argentina. Nesse período, foram enviadas duas espécies de eucoilíneos do Brasil para Porto Rico, Eucoila (Hexamerocera) sp. e Ganaspis sp., para incrementar o controle de espécies de Anastrepha. Em 1942, A. pelleranoi foi exportada da província de Tucumán (Argentina) para o Peru, para implementar o programa de controle biológico de Anastrepha fraterculus (Wied.) (Schultz 1938, Bartlett 1941, Hayward 1943, Wharton 1989).

Entretanto, o controle biológico das moscas-das-frutas é bastante dificultado pelo fato de permanecerem na cultura, após as colheitas. A fruticultura exige níveis de dano muito baixos, o que torna o uso de inimigos naturais inviáveis como único meio de controle. A maioria dos parasitóides de moscas-das-frutas é generalista, tanto em relação aos hospedeiros quanto aos frutos e, assim, dificulta o seu uso para o controle biológico dessas pragas, pois dispersam da espécie-alvo (Aluja 1994).

Todavia, através das novas táticas de criação de insetos, que usam pupas irradiadas para a multiplicação dos parasitóides e o seu emprego em liberações inundativas, juntamente com moscas estéreis, tem-se alcançado resultados satisfatórios em alguns países. Um exemplo disso, é o programa de controle que visa erradicar espécies de moscas-das-frutas de importância quarentenária do México, através da criação massal e liberação inundativa de parasitóides nativos tais como A. pelleranoi e exóticos, como Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Braconidae) (Aluja 1994, Reyes et al. 1998, Wharton et al. 1998).

Dessa forma, visando a utilização dos Eucoilinae em programas de controle biológico de moscas-das-frutas, este trabalho teve como objetivos identificar as espécies, estabelecer a distribuição geográfica, verificar a relação tritrófica e a percentagem de parasitismo natural desses parasitóides no Brasil.

Material e Métodos

Foram examinadas amostras de eucoilíneos obtidas por pesquisadores de várias localidades do Brasil: Região Norte: Amazonas - Iranduba e Manaus.

Região Nordeste: Bahia - Conceição de Almeida.

Região Centro-Oeste: Goiás - Goiândira. Mato Grosso do Sul - Aquidauana e Terenos.

Região Sudeste: São Paulo - Anhumas, Araçatuba, Assis, Atibaia, Bady Bassitt, Caconde, Campinas, Cândido Rodrigues, Conchal, Florinea, Garça, Itu, Jaci, Jundiaí, Luiz Antônio, Mogi das Cruzes, Monte Alegre do Sul, Narandiba, Nazaré Paulista, Patrocínio Paulista, Pedreira, Pindorama, Piracicaba, Pirassununga, Presidente Prudente, Regente Feijó, Rosana, Santópolis do Aguapeí, São Bento do Sapucaí, São Carlos, São José da Bela Vista, São José do Rio Preto, São Paulo, Sorocaba, Taquaritinga, Tarabaí, Ubatuba. Rio de Janeiro - Campo Grande e Rio de Janeiro.

Região Sul: Paraná - Londrina. Santa Catarina - Caçador, Iomerê e Videira. Rio Grande do Sul - Vacaria e Pelotas.

A identificação dos gêneros foi baseada em Weld (1952). A identificação específica foi obtida através das descrições originais e também por comparações com exemplares da coleção do Departamento de Entomologia ESALQ/USP.

Foi calculada a percentagem de parasitismo (%) dos eucoilíneos sobre larvas de moscas frugívoras em algumas fruteiras do Estado do Amazonas (duas localidades), São Paulo (37 localidades) e do Rio Grande do Sul (uma localidade), baseada em Nascimento et al. (1984):

%P = número parasitóides emergidos _{X 100}

. . . . número de pupários coletados

Para as demais localidades, não foi possível o cálculo do parasitismo devido à ausência dos registros do número de pupários obtidos em cada amostra.

Os parasitóides foram obtidos de pupários de tefritóideos coletados em 33 espécies de 15 famílias de fruteiras. A associação entre a espécie de parasitóide e a mosca hospedeira só foi estabelecida, quando, de uma amostra de frutos, emergiram exemplares de uma única espécie de parasitóide e da mosca hospedeira.

Os Eucoilinae estudados estão depositados na coleção do Departamento de Entomologia, ESALQ/USP.

Resultados e Discussão

Foram examinadas 166 amostras de 51 municípios das cinco regiões do Brasil. Obtiveram-se 2025 eucoilíneos, entretanto, somente em 27 municípios foram constatados eucoilíneos parasitóides de larvas de tefritóideos (Tabela 1). Foram coletadas seis espécies de Eucoilinae: Aganaspis nordlanderi Wharton, Aganaspis pelleranoi (Brèthes), Dicerataspis flavipes (Kieffer), Lopheucoila anastrephae (Rhower), Odontosema anastrephae Borgmeier e Trybliographa sp. Essas espécies representaram 42,82%; as demais (57,18%) ou eram parasitóides de Drosophilidae ou a identificação não foi possível (Tabela 2). Os eucoilíneos estão amplamente distribuídos no Brasil. Algumas espécies estão sendo registradas pela primeira vez nos seguintes Estados: Amazonas (A. pelleranoi, A. nordlanderi e O. anastrephae); Rio de Janeiro (A. pelleranoi), São Paulo (D. flavipes); Santa Catarina (O. anastrephae). Esses parasitóides também foram obtidos nos Estados do Bahia, Mato Grosso do Sul, Paraná e Rio Grande do Sul, locais onde já haviam sido constatadas anteriormente (Tabela 1).

Na Região Sul, observou-se menor diversidade de eucoilíneos, apenas duas espécies (A. pelleranoi e O. anastrephae). Essas espécies são as mais amplamente distribuídas, sendo encontradas em praticamente todas as regiões do Brasil. Aganaspis nordlanderi está mais restrita à Região Norte, porém, alguns exemplares também foram obtidos no Estado de São Paulo (Tabela 1). Essa espécie foi descrita recentemente de espécimens da Costa Rica (Wharton et al. 1998). Dicerataspis flavipes e Trybliographa sp. apresentaram a menor distribuição geográfica, ocorrendo no Estado de São Paulo. Lopheucoila anastrephae foi obtida nos estados de Mato Grosso do Sul e de São Paulo e, como Trybliographa sp., parece estar restrita às regiões Centro-Oeste e Sudeste do Brasil (Tabela 1).

Aganaspis pelleranoi foi o parasitóide mais abundante, representando 29,93% de todos os eucoilíneos associados às larvas de tefritóideos (Tabela 2). Essa espécie foi também a mais comumente obtida em levantamentos realizados na Argentina e na Costa Rica (Ovruski 1995; Wharton et al. 1998).

As espécies A. nordlanderi, A. pelleranoi, L. anastrephae e O. anastrephae demonstram pouca especificidade por seus hospedeiros (Tabela 3). Resultados semelhantes foram observados por Leonel Jr. (1991) para algumas espécies de braconídeos (Opiinae). Aganaspis pelleranoi parasitou larvas de seis espécies de moscas em oito famílias de fruteiras. Porém, constatou-se maior atração dessa espécie pelos frutos de Myrtaceae, pois 53,47% dos exemplares foram obtidos de frutos dessa família, sendo 21,28% de goiaba (Psidium guajava L.). No Estado do Paraná, A. pelleranoi também foi o eucoilíneo mais abundante em Myrtaceae (A.O. Menezes Jr.; H. S. Bizeti & E. L. Araújo - dados não publicados). Dicerataspis flavipes parasitou somente as espécies de Anastrepha, tendo sido obtida de larvas em apenas três espécies de fruteiras: pombeiro (Citharexylum myrianthum Cham.), manga (Mangifera indica L.) e carambola (Averrhoa carambola L.) (Tabela 3). A maioria dos exemplares de D. flavipes foi obtida de carambola (96,34%), nas quais havia também uma grande quantidade de drosofilídeos (Tabela 3). Segundo Wharton et al. (1998) as espécies do gênero Dicerataspis Ashmead são provavelmente parasitóides de larvas de Drosophilidae, já que são bem menores do que aqueles associados às larvas de Tephritoidea. Lopheucoila anastrephae (34,94%) e O. anastrephae (1,85%) foram coletados em frutos da família Passifloraceae. Nesses frutos, observou-se predominância de Anastrepha pseudoparallela (Loew) (Tephritidae) e de espécies do gênero Neosilba (Lonchaeidae), indicando a possível preferência desses parasitóides a essas moscas, já que foram os únicos eucoilíneos coletados nesses frutos. É o primeiro registro de L. anastrephae parasitando A. pseudoparallela (Tabela 3). A maioria dos exemplares de O. anastrephae foi obtida de goiaba (70,37%) nos municípios de Campinas (SP) e Iomerê (SC) (Tabela 1). Na Costa Rica, O. anastrephae parasita espécies de Anastrepha em goiaba, enquanto esse parasitóide e L. anastrephae desenvolvem-se em lonqueídeos em citros e café (Wharton et al., 1998). Aganaspis pelleranoi, D. flavipes e L. anastrephae foram associados a Anastrepha amita Zucchi em pombeiro no Estado de São Paulo (primeiros registros). É também o primeiro registro de A. nordlanderi associado a Anastrepha bahiensis Lima em mapati (Pouroma cecropiaefolia Mart.) no Estado do Amazonas e às espécies do gênero Neosilba em Pouteria torta (Mart.) (Sapotaceae) no Estado de São Paulo (Tabela 3). A espécie do gênero Trybliographa foi observada parasitando espécies de Neosilba (Lonchaeidae) em pimenta (Capsicum sp.) no Estado de São Paulo (primeiro registro) (Tabela 3). Essa espécie foi coletada também em maracujá-doce (Passiflora alata Dryander), pêssego - Prunus persicae (L.), café (Coffea arabica L.) e em duas espécies de ingá (Inga sessilis Vell. e Inga affinis DC.) porém a associação com os respectivos hospedeiros não foi possível devido à metodologia de coleta e armazenamento dos frutos (Tabela 3).

O nível de parasitismo variou de 0,007 a 42,86%, dependendo do local de coleta e do fruto hospedeiro das larvas das moscas (Tabelas 4, 5 e 6). Deve-se levar em consideração, que as amostras de alguns frutos foram pouco representativas e que as mesmas não foram uniformes em todas as regiões. Todavia o nível de parasitismo de A. pelleranoi em larvas de A. fraterculus em cereja-da-terra (Eugenia involucrata DC.) foi relativamente alto (28,21%) (Tabela 6). Resultados semelhantes foram obtidos por Salles (1996), em Pelotas (RS), onde foram constatadas também apenas duas espécies de parasitóides: A. pelleranoi e uma espécie de Odontosema, obtida de larvas de A. fraterculus em araçá, Psidium sp. (8,6%), goiaba (5,5%) e cereja-da-terra (44,1%). Em Conceição de Almeida (BA), A. pelleranoi apresentou grande importância no parasitismo final de moscas-das-frutas em goiaba (Matrangolo et al. 1998) e em Tucumán na Argentina, A. pelleranoi parasita A. fraterculus (1,4%) e C. capitata (4,0%) (Ovruski 1995). As fêmeas de A. pelleranoi têm a capacidade de penetrar no interior dos frutos à procura de larvas (Ovruski 1994).

Agradecimentos

À CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) pela bolsa de estudo concedida ao primeiro autor. Aos pesquisadores Luiz A. B. Salles, Neliton Marques da Silva, Nelson W. Perioto, Elen L. Aguiar Menezes, Rômulo S. Carvalho, Ayres O. Menezes Júnior, Nelson A. Canal Daza, Regina Lúcia Sugayama e Keiko Uramoto pelas amostras de Eucoilinae.

Literatura Citada

Recebido em 22/10/98. Aceito em 29/03/99.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  29 Maio 2006
• Data do Fascículo
  Jun 1999

Histórico

• Recebido
  22 Out 1998
• Aceito
  29 Mar 1999