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Anais Brasileiros de Dermatologia

On-line version ISSN 1806-4841

An. Bras. Dermatol. vol.78 no.1 Rio de Janeiro Jan./Feb. 2003

http://dx.doi.org/10.1590/S0365-05962003000100003 

INVESTIGAÇÃO CLÍNICA, LABORATORIAL E TERAPÊUTICA

 

Carcinomas basocelulares: estudo clínico e anatomopatológico de 704 tumores*

 

 

Aurilene Monteiro BandeiraI; Valdir BandeiraII; José Figueredo da SilvaIII; Edmilson MazzaIV

IProf. Adjunto de Dermatologia da Universidade Federal de Pernambuco (UFPE) e Mestra em Anatomia Patológica da UFPE
IIProf. Adjunto de Anatomia Patológica da UFPE e Universidade de Pernambuco
IIIProf. Titular de Patologia Geral da UFPE
IVProf. Assistente do Departamento de Estatística da UFPE

Endereço para correspondência

 

 


RESUMO

FUNDAMENTOS: Este é um estudo retrospectivo e anatomopatológico de 704 carcinomas basocelulares de 623 pacientes, diagnosticados no período de 1991 a 1996, no setor de Dermatopatologia da Clínica Dermatológica do Hospital das Clínicas da UFPE e em um laboratório privado de dermatopatologia da cidade do Recife.
OBJETIVOS: Caracterizar aspectos clínicos e anatomopatológicos dos carcinomas basocelulares diagnosticados nos dois serviços da região de Pernambuco.
MÉTODOS: Para o estudo clínico, os dados foram retirados dos prontuários e para o estudo anatomopatológico, macro e microscópicos, foram feitas revisão dos preparados histológicos. Para o crescimento vertical empregaram-se métodos baseados nas técnicas histoprognósticas de Clark e Breslow, aplicadas ao melanoma maligno.
RESULTADOS: Clínicos: a maior incidência foi no sexo feminino (55,7%), faixa etária de 55 a 72 anos, tempo de evolução com variabilidade elevadíssima, desde um mês a 40 anos, e a cabeça foi a região topográfica mais freqüente (73,8%), principalmente nasal (21,1%) e zigomática (18,5%). A forma nodular pigmentada (47,4%) foi a mais encontrada e o tamanho das lesões independeu do tempo evolutivo. Histologicamente os padrões considerados baseados apenas nos arranjos parenquimais, foram os adenóide, compacto, fibroepitelial de Pinkus plexiforme, pseudocístico, reticulado, superficial e tricoepitelial, predominando o adenóide (28,3%). A média de crescimento foi em 2/3 da derme reticular (32,4%), e os tumores que mais se aprofundaram mostraram fibroplasia intensa. Houve concomitância de vários tipos celulares em um mesmo tumor e o pigmento melânico esteve mais presente nos tricoepitelioides.
CONCLUSÃO: A fundamental importância da caracterização clínica e anatomopatológica dos carcinomas basocelulares destes serviços, sem diferenças muito significativas para os grupos e atenção para definições comportamentais e proposições ao relatório histopatológico.

Palavras-chave: carcinoma basocelular.


 

 

INTRODUÇÃO

As primeiras descrições clínicas do carcinoma basocelular foram feitas por Jacob, em 1827,1 quando mostrou tratar-se de ulceração diferente do cancróide, sem determinar adenopatias regionais. Propôs a denominação ulcus rodens, que Darier2 descreveu como lesão especial, clínica e estrutural.

Desde os primeiros estudos da histogênese aos dias atuais, tem-se procurado creditar a origem dos carcinomas basocelulares a partir das cílulas basais da epiderme e dos anexos cutâneos.

Krompecher, em 1900,3 reconheceu certa semelhança entre as células basais da epiderme e dos anexos, e as células periféricas dos arranjos do parêquima tumoral. Baseado nessas observações, admitiu sua origem nessas estruturas e, em 1903, denominou-o epitelioma basocelular.

Lever, em 1948,1 considerou o carcinoma basocelular tumor de origem embrionária derivado de estruturas vinculadas às células do germe epitelial primário, denominando-o, por isso, tumor nevóide ou hamartoma organóide.

Entretanto, Abulafia,1 com base em 12 anos de observaçóes, mostrou a existência de continuidade hística, porém não citológica, dos brotos epiteliomatosos com a epiderme e anexos. Mostrou, ainda, que havia diferenciação anexial e arquitetural organóide, com hiperplasia de melanócitos em alto índice de mecanismo embrionário de indução, semelhante ao que possui o folículo piloso na fase anágena. Diante do exposto, sugeriu a denominação de epiteliomas anexiais fetais.

O desenvolvimento do estroma na constituição e interação com os carcinomas basocelulares foi visto por Pinkus em 1962 e em 1967.2 Naquele momento, mostrou tratar-se de tecido mesodérmico organizado, sem, contudo, acompanhar, o desenvolvimento parenquimal. Apesar da invasão local, acreditou não serem tumores totalmente malignos. Posteriormente, entretanto, acompanhou algumas metástases.

O que motivou a realização deste trabalho foi a necessidade de conhecer o comportamento clínico e histopatológico dos carcinomas basocelulares, em serviços de dermatopatologia, na região de Pernambuco, em face da alta incidência e, conseqüentemente, disponibilidade de material biológico, além do fato de ele representar uma contribuição de importância, tendo em vista a falta de referências bibliográficas regionais sobre o assunto. Mediante análise estatística, verifica-se a existência ou não de diferenças e associações significativas entre as variáveis da pesquisa.

 

MATERIAIS E MÉTODOS

Foram estudadas a clínica e a anatomopatologia de 704 casos de carcinomas basocelulares entre 1991 e 1996. Desses, 189 pertenciam ao Laboratório de Dermatopatologia da Clínica Dermatológica do Hospital das Clínicas (HC), da Universidade Federal de Pernambuco - UFPE, e 515, a um laboratório privado de dermatopatologia, em Recife. Eram tumores primários que não haviam sido submetidos a quaisquer métodos terapêuticos, retirados por excisão cirúrgica total, alguns pertencentes a um mesmo indivíduo, correspondendo ao total de 623 pacientes. Formados dois grupos, o primeiro (Grupo 1) incluiu os pacientes da Clínica Dermatológica do HC, da UFPE, e o segundo (Grupo 2), os do laboratório privado.

No estudo clínico, foram considerados dados referenciais recolhidos de prontuários de cada laboratório (sexo, idade, procedência e cor dos pacientes; tempo de evolução e topografia das lesões).

No estudo anatomopatológico avaliaram-se os aspectos morfológicos macro e microscópicos. Os dados morfológicos macroscópicos foram extraídos dos prontuários, registrando-se a forma, a cor e as medidas dos tumores; os morfológicos microscópicos resultaram da revisão dos preparados histológicos de cada tumor, desde o diagnóstico aos aspectos epidérmicos, parenquimais, alteraçães estromais e extensão tumoral à microscopia óptica. Os preparados histológicos, quando necessários, foram submetidos à despigmentação pelo permanganato de potássio e, para o estudo da fibrose, à coloração pelo tricrômico de Masson.4

Para medir a extensão tumoral, utilizou-se lente milimétrica de referência MCM 1 1 100 MF 33F B KR - 207 21mm, na ocular, com a objetiva 4/0.12, aferida pela objetiva micrométrica Olympus OB-M-1/100.

Os aspectos histopatológicos foram avaliados levando-se em conta a acuidade visual do autor, e conferidos por um patologista, com base em parâmetros predeterminados. Dessa forma, o padrão histológico estabeleceu-se apenas segundo os arranjos das células tumorais, e o tipo celular em cada tumor, de acordo com sua predominância.

Observaram-se a paliçada e os espaços de retração parênquimo-estromal (Figura 1) segundo a presença e o comprometimento, em um terço (grau leve); dois terços (grau moderado) ou três terços (grau acentuado) do tumor.

O pigmento com distribuição focal no parênquima ou no estroma (Figura 2) foi avaliado, por campos e quantidades, em leve (raros e escassos), moderado (alguns e mais condensados) e acentuado (vários, porém bastante condensados).

Interpretou-se a fibroplasia como leve (fibras colágenas delicadas, poucos fibroblastos, e o parênquima predominando sobre o estroma), moderada (fibras colágenas mais compactas, regular presença de fibroblastos, e o estroma tendendo ao equilíbrio) e acentuada (colágeno compacto, riqueza em fibroblastos, por vezes esclero-hialinizado, predominando o estroma sobre o parênquima).

O infiltrado inflamatório foi considerado tendo em vista a distribuição focal e difusa. Na distribuição focal, em leve (raros focos com poucas células inflamatórias); moderado (vários focos com regular número de células inflamatórias) e acentuado (numerosos focos, por vezes confluentes, ou extenso). Na distribuição difusa, ocupando o estroma peri e intraparenquimal, com os mesmos graus de intensidade já mencionados.

A extensão tumoral baseou-se nos métodos histoprognósticos para melanomas malignos (Clark e Breslow), com níveis de invasão considerados dérmicos (papilar, um, dois e três terços reticular); hipodérmicos e musculares. A espessura tumoral foi tomada em profundidade a partir da camada basal epidérmica, mas, nas lesões ulceradas, a partir de área vizinha com epitélio íntegro.

O nível de significância utilizado nas decisões de todos os testes estatísticos foi de 5%, e o software para a obtenção dos cálculos estatísticos, o Statistical Analysis System (SAS/ STAT).5

 

RESULTADOS

Clínico

Dos 704 tumores estudados, 189 (26,8%) eram do Grupo 1, e 515 (73,2%), do Grupo 2. A Tabela 1 apresenta a distribuição dos casos por ano e por grupo, mostrando freqüência irregular, que se acentua nos últimos anos.

Na distribuição dos pacientes por número de tumores, a maioria foi expressiva para apenas um tumor (89,2%). Quanto ao sexo, o feminino contribuiu com 55,7%, e o masculino, com 44,3%, mostrando diferença não significativa (c2 = 0,198 e P = 0,657).

Quanto à idade dos pacientes (Gráfico 1), houve variação entre 18 e 90 anos, com predominância entre 55 e 72 anos (42,6%). No Grupo 1, a média de idade foi de 60,57 anos, e o desvio padrão, de 13,77. No Grupo 2, 56,45 anos e 15,52, respectivamente, comprovando-se a diferença significativa entre eles por meio do teste de Mann-Whitney (Z=2,32 e P=0,00199).

 

 

A Tabela 2 mostra a distribuição de pacientes segundo a procedência: Recife, Grande Recife e cidades do interior, predominando habitantes de fora da orla marítima (55,3%). Dos habitantes da orla marítima, o Grupo 2 contribuiu com maior percentual (18,75%).

A maioria dos pacientes era leucoderma (78,4%), mais no Grupo 2 (81,7%) do que no Grupo 1 (70,2%), verificando-se diferença significativa entre eles (c2 = 8,99 e P = 0,0031).

O tempo de evolução das lesões variou de um mês a 40 anos para todos os pacientes, com média de 2,49 anos, e desvio padrão de 3,81, indicando variabilidade elevadíssima, segundo o coeficiente de variação (C.V.= 153,01%). Para o Grupo 1, a média foi de 2,75 anos, o desvio padrão, de 4,68, e o C.V., de 170,18%, e, no Grupo 2, 2,29 anos, 2,98 e 130,13%, respectivamente. Em cerca de 54,1% dos casos registrados, a evolução foi de um ano, e, em 20,7%, de dois anos.

Anatomopatológico

- Morfológico macroscópico
Observa-se bastante similaridade entre os grupos 1 e 2. Quanto à coloração dos tumores, os pigmentados (47,4%) e os brancacentos (45,8%) foram os mais representativos. Na mensuração longitudinal, os valores medianos diferiram de 0,10mm a favor do Grupo 1, com variabilidade de razoável à elevada, indicando diferença significativa entre os dois grupos (Z=2,0511 e P = 0,0403). Na mensuração transversal, a variabilidade também foi de razoável a elevada, fortemente significativa entre os grupos, indicada através dos resultados do teste Mann-Whitney (Z=3,0100 e P = 0,0026), sendo a média (0,65) e a mediana (0,6) mais elevadas no grupo 1, que no grupo 2 (0,61 e 0,5) respectivamente.

- Morfológico microscópico
Houve bastante similaridade no comportamento tumoral para ambos os grupos. Em razão disso, algumas análises foram realizadas conjuntamente.
A Tabela 3 apresenta resultados dos padrões histológicos encontrados em todos os tumores, com tipos diversificados, segundo a literatura consultada. Dessa forma, foi considerado apenas o padrão principal em cada tumor, sendo o adenóide (28,3%) e o compacto (27,4%) os mais vistos.
Na associação entre o padrão histológico e o tipo celular foi possível mostrar a predominância das células basalóides nos seis padrões analisados; entretanto, os padrões reticulado, tricoepitelióide e superficial tiveram também, de forma significativa, a presença de células fusiformes (32,4%, 25,5% e 8,1%); no adenóide, as células claras (17,1%); no compacto, as transicionais (15,5%); e no pseudocístico, as células escamóides (10,8%).
A paliçada esteve presente em 90,5% dos tumores, apresentando-se mais no Grupo 1 (44,4%) do que no Grupo 2 (39%), com intensidade acentuada (94,7% e 88,9%, respectivamente). Associando-se o padrão histológico à paliçada, o resultado mostrou baixíssima probabilidade de significância P do teste Qui-quadrado de independência ou associação (c2 = 39,323 e P = 0,001).
Os espaços de retração parênquimo-estromal (fenda) foram freqüentemente encontrados (93,2%) no grupo total, predominando a intensidade acentuada (37,6% e 47,4%). Na associação com o padrão histológico, o padrão reticulado destacou-se por mostrar intensidades moderada (35,3%) e leve (29,4%) com associação fortemente significativa (c2 = 45,492 e P < 0,0001).
O pigmento no parênquima apareceu em apenas 20,3% dos tumores com intensidade leve (11,1%); no estroma, em 22,1%, também com intensidade leve, principalmente no Grupo 1 (32,3%). A associação do padrão histológico com o pigmento no parênquima e ou no estroma foi mais vista no padrão tricoepitelióide, sobretudo com na intensidade acentuada.
Em ambos os grupos a fibroplasia esteve presente em 95%, sendo a intensidade leve predominante (39,9%) principalmente associada ao padrão reticulado (29,4%), existindo fortíssima significância nessa associação (c2 =85,030 e P<0,0001).
Medindo-se a extensão tumoral, verificou-se que o Grupo 2 atingiu crescimento vertical de 0,05 a 0,45mm (38,5%) e o Grupo 1, de 0,46 a 0,85mm (39,3%). A mediana, para o total de pacientes, foi de 0,49mm; no Grupo 1, de 0,71mm e no Grupo 2, de 0.49mm, comprovando-se diferença significativa entre os grupos (Z = 8,043 e P < 0,0001). Na análise dos níveis de comprometimento dos tumores, a maioria (31,4%) comprometeu dois terços da derme reticular.
No estudo da associação entre padrão histológico e os níveis de comprometimento dérmico e hipodérmico (Tabela 4), destaca-se o padrão pseudocístico (48,7%) com maior profundidade, comprometendo três terços da camada reticular, com forte associação significativa (c2 = 354,413 e P < 0,001). Entretanto, na associação do crescimento vertical com a fibroplasia, os tumores que mais se aprofundaram mostraram fibroplasia (Tabela 5) mais acentuada, conforme o nível de significância considerado. (c2 = 9,674 e P = 0,022).
Associando-se o tempo de evolução com as medidas de crescimento tumoral, por meio do coeficiente de correlação de Pearson ®, nenhuma delas foi significativamente diferente de zero.
O infiltrado inflamatório no grupo total mostrou mais freqüentemente distribuição focal e intensidade leve (38,8%), porém, quando essa distribuição se mostrou difusa, a intensidade predominante foi a moderada (16,5%).
Das alterações epidérmicas, como revestimento tumoral, a atrofia foi a mais observada em ambos os grupos (71,6%).

 

DISCUSSÃO

Os carcinomas basocelulares são os tumores malignos cutâneos mais freqüentes, e, a cada ano, vem aumentando sua incidência, principalmente nos países situados em baixa latitude e/ou com forte radiação solar,6-10 apesar de os registros mostrarem que alguns surgem em conseqüência de outros fatores mais raros.11,12

Os achados dos 704 casos de carcinomas basocelulares registrados nos dois serviços coincidem com as da literatura nacional e internacional sobre freqüência irregular, faixa etária e crescimento, nos últimos anos.7,10,13 Embora se tivesse observado que vários tumores pertenciam a um mesmo paciente, a maioria apresentou apenas uma lesão. Essas observações são semelhantes às de Kikuchi e col.,14 que, estudando 243 pacientes japoneses com carcinomas basocelulares, verificaram multiplicidade de lesões em apenas quatro pacientes.

Apesar da predominância no sexo feminino, a diferença não foi significativa, coincidindo com os resultados obtidos em outras populações (asiática, africana, mexicana e espanhola).14,15,16

O tumor é mais freqüente entre a terceira e a quinta década de vida,17 embora, neste trabalho, tenham sido registrados os pacientes mais jovens com 18 anos e o mais idoso com 90 anos, assemelhando-se a dados da literatura.9,18 Alguns autores consideram esses extremos idades de baixa freqüência.14,15

Goldberg19 evidenciou que, quando os indivíduos se submetem a exposições solares por volta dos 20 anos, inicia-se um processo de carcinogênese que se manifesta tardiamente, por volta da faixa de 40 a 60 anos, justificando, dessa forma, os efeitos cumulativos mais tardios.

Procurando associar a importância ou não da habitação em orla marítima, esse não foi um dado significativo de maior incidência para os carcinomas basocelulares, mas chama-se a atenção, para a exposição solar continuada daqueles que não moram em orla marítima6,20 e que têm hábitos de vida ao ar livre.13

O tempo de evolução dos tumores apresentou grande variabilidade, de um mês a 40 anos. Os estudos genéticos justificam esse tempo, mostrando a replicação do DNA com fase de síntese prolongada. Clinicamente, o tumor leva anos para duplicar seu tamanho, além de ser pequeno o percentual de células tumorais proliferativamente ativas.21

Nesta análise, as principais localizações dos tumores foram: região da cabeça (73%), regiões anterior (9,9%) e posterior (9%) do tronco, membros superiores (5,5%) e inferiores (1,7%). Na cabeça, destacam-se o couro cabeludo (6,2%) e as regiões frontal (10,1%), orbital (6,3%), auricular (2,1%), mastoídea (1,8%), zigomática (18,5%), nasal (21,2%), bucal (2,6%), mental (1,2%) e cervical (3,8%). Tais resultados assemelham-se aos apresentados por Grosshans.22

Quanto às localizações não usuais, tem-se o registro de um caso na região urogenital (vulvar), semelhante ao encontrado na Universidade de Harward,23 e um de localização glútea, região sobre a qual não foram encontrados relatos nas referências bibliográficas consultadas. É importante chamar atenção para os registros de tumores em regiões não limitadas à face.6

Comentários Anatomopatológicos

Assim como as formas clínicas, as formas histológicas também apresentaram variações.11,24,25 A maioria era de pequenos tumores, coincidindo com as informações da literatura.26 Poucos tumores apresentaram padrão histológico único.27 A denominação aqui adotada foi baseada apenas na forma de apresentação desses arranjos, considerando que as alterações estromais não devam ser incluídas na nomenclatura dos carcinomas basocelulares, mas que sejam dados relevantes a um diagnóstico conclusivo do comportamento tumoral. Seguindo essas determinações, verifica-se que alguns autores excluem da literatura vários padrões histológicos dos carcinomas basocelulares; os aqui relatados, entretanto, tiveram embasamento na literatura consultada. O tipo de Pinkus com padrão reticulado foi considerado especial, segundo observações de Grinspan & Abulafia.28

A variação dos padrões histológicos foi justificada por Petersen em 1902, Madsen, em 1941 e Foot, em 1947,29 mediante estudo tridimensional dos carcinomas basocelulares, em que mostraram a impossibilidade de uma visão exata - o que se vê é uma aproximação do verdadeiro padrão histológico. Outros acreditam que haja modificações arquiteturais, decorrentes de seu desenvolvimento e aprofundamento, dificultando as imagens nas secções histológicas.18,29,30,31 Assim sendo, o padrão superficial visto apresentou arquitetura muito variada, desde arranjos compactos, adenóides, reticulados e tricoepitelióides, com únicos ou múltiplos brotos, mas conectados à epiderme.29,32,33

As variações celulares foram agrupadas em cinco tipos, vistos de maneira complexa em cada tumor e que raramente se mostravam puros.1,27,34,35,36

Houve concordância com a literatura quanto à paliçada, como característica constante nos carcinomas basocelulares. Entretanto, a ausência e a variação de intensidade encontradas no padrão reticulado (23,5%) não foram consideradas na literatura consultada.25,27,37

Os espaços de retração parênquimo-estromal estiveram sempre muito presentes, parecendo colaborar com as observações de Miller,21 as quais indicam serem resultantes de alterações desmossômicas e diminuição do colágeno pela síntese de colagenase.

Alguns tumores apresentaram mais células escamóides como diferenciação epidermóide, o que não deixou de ser dado de importância para o comportamento agressivo38 e de maior crescimento em profundidade,31,32,33,37 o que, na maioria das vezes (31,4%), não ultrapassou 1mm, apesar de os tumores que apresentaram fibroplasia mais intensa se terem aprofundado mais.37,39,40

O infiltrado inflamatório, além dos elementos linfocitários, ocasionalmente compunha-se de células plasmáticas e mastócitos, principalmente em áreas ulceradas representando a imunidade local.40,41 A presença dos mastócitos tem sido mostrada como participante na síntese dos glicosaminoglicanos, na proliferação fibroblástica e na agressividade tumoral.21,40

 

CONCLUSÃO

Embora o presente trabalho tenha sido realizado com a formação de dois grupos socialmente diferentes, essas desigualdades não representaram dados significativos para conclusões específicas a cada grupo.

Clínicas

1 - Os carcinomas basocelulares têm freqüência elevada, irregular, principalmente nos últimos anos, com discreta predominância no sexo feminino. A faixa etária de maior freqüência é a de 55 a 72 anos, ressaltando-se o crescente aparecimento na população jovem.
2 - Nas regiões tropicais, morar em orla marítima não é um dado significativo para maiores registros de incidência dos carcinomas basocelulares, mas sim a exposição solar continuada, decorrente do comportamento populacional.
3 - São tumores que evoluem lentamente nos dois primeiros anos, e seu tamanho independe do tempo de evolução.
4 - As localizações preferenciais foram a cabeça (nasal e zigomática) e (com poucos registros) membros superiores e inferiores.

Anatomopatológicas

1 - A nomenclatura dos padrões histológicos deverá ser baseada apenas nos arranjos das células parenquimais, uniformizando-se a linguagem. Os padrões registrados foram: adenóide, compacto, plexiforme, pseudocístico, reticulado, tricoepitelióide, fibroepitelial de Pinkus e superficial. O superficial tem arranjos similares a vários padrões, demonstrando ser um momento de seu desenvolvimento. Deles, os mais freqüentes foram o adenóide e o compacto.
2 - As células basalóides, como protótipo dos carcinomas basocelulares, foram as mais encontradas, seguidas das fusiformes, transicionais, claras e escamóides; as células escamóides foram mais vistas no padrão pseudocístico, e as fusiformes, no padrão reticulado, considerados tumores mais agressivos.
3 - A paliçada esteve sempre muito presente com intensidade acentuada, em geral mais vista nos padrões compacto e reticulado.
4 - Os espaços de retração parênquimo-estromal e o pigmento melânico (parênquima e estroma), em qualquer distribuição, foram mais freqüentes no padrão tricoepitelióide.
5 - A maioria dos tumores teve crescimento pouco profundo, mas o tipo celular do parênquima tumoral e a fibroplasia interferiram nesse crescimento.
6 - O infiltrado inflamatório dos carcinomas basocelulares foi, geralmente, focal e de intensidade leve, e raramente difuso.
7 - O comportamento histológico dos tumores foi semelhante nos grupos dos serviços de dermatopatologia público e privado.

 

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Endereço para correspondência
Aurilene Monteiro Bandeira
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Recebido em 16.03.2000.
Aprovado pelo Conselho Consultivo e aceito para publicação em 22.08.2002.

 

 

* Trabalho realizado para defesa de tese de Mestrado em Anatomia Patológica da Universidade Federal de Pernambuco.