Descoloração do corante Azul Brilhante de Remazol R por leveduras isoladas de moluscos do Rio Subaé, no estado da Bahia, Brasil

Decolorization of Remazol Brilliant Blue R dye by yeasts isolated from molluscs of the Subaé River (Bahia, Brazil)

RESUMO

Os objetivos deste trabalho foram estudar o potencial de descoloração do corante Azul Brilhante de Remazol R (RBBR) por cinco isolados de leveduras identificados como OJU2, SJL6, SF5, SJ10 e SJU5, otimizar as condições de crescimento das leveduras e verificar a toxicidade do produto obtido após a descoloração. Para isso, foram realizados ensaios em batelada variando os seguintes parâmetros: pH (2 a 8), concentração de glicose (0 a 3%), concentração do corante (25 a 100 ppm) e temperatura (20 a 40ºC). As leveduras mostraram capacidade de descolorir o RBBR com eficiência entre 80 e 93%, depois de 24 horas. A melhor condição para descoloração do RBBR ocorreu em pH ácido, 2% de glicose, 25 ppm do corante e 25ºC. Com os ensaios com Artemia salina, foi observado diminuição da toxicidade após tratamento com os isolados SJ10 e SJU5, depois de 120 horas de incubação.

Palavras-chave:
fungos; corante têxtil; biorremediação

ABSTRACT

This research aimed to study the potential for decolorization of the Brilliant Blue dye Remazol R (RBBR) by five yeasts, identified as OJU2, SJL6, SF5, SJ10 and SJU5, optimize the conditions of growth of these yeasts and verify the toxicity of the product obtained after decolorization. For this purpose, tests were performed in batch in varying parameters: pH (2 to 8), glucose concentration (0 to 3%), dye concentration (25 to 100 ppm) and temperature (20 to 40ºC). The yeasts showed ability to decolorize RBBR by biodegradation with rates ranging between 80 and 93% after 24 hours. The optimal conditions for decolorization were acid pH, glucose 2%, 25 ppm dye concentration and 25ºC. After the toxicity tests with Artemia salina, decreased toxicity was observed following treatment with isolated SJU5 and SJ10, after 120 hours incubation.

Keywords:
fungi; textile dye; bioremediation

INTRODUÇÃO

Os corantes sintéticos são largamente utilizados em variadas aplicações industriais, incluindo a indústria têxtil. Mais de 10 mil corantes estão comercialmente disponíveis, e pelo menos 10% deles são lançados no ambiente por meio de águas residuais (FU & VIRARAGHAVAN, 2001). A presença de corantes em um corpo d’água é altamente visível, mesmo em concentrações muito baixas, e reduz a penetração da luz, afetando a fotossíntese. Além disso, alguns corantes podem ser tóxicos ou mutagênicos e carcinogênicos (NIGAM et al., 2000; DOGAN et al., 2005).

Os corantes podem ser classificados pelo seu grupo cromóforo e possuem diferenças nas estruturas e na estabilidade química. O Azul Brilhante de Remazol R (RBBR) pertence à classe dos corantes antraquinônicos e representa um importante organopoluente tóxico e recalcitrante. É um composto derivado do antraceno que apresenta elevada toxicidade, por conta do comportamento químico similar aos compostos que pertencem à família de hidrocarbonetos policíclicos aromáticos (HPA), que são muito difíceis de serem metabolizados (MECHICHI; MHIRI; SAYADI, 2006; OSMA; TOCA-HERRERA; RODRÍGUEZ-COUTO, 2010; HADIBARATA & KRISTANTI, 2012). Além disso, o RBBR é utilizado como molécula modelo para isolamento de espécies degradadoras de poluentes, uma vez que permite selecionar microrganismos produtores de enzimas envolvidas na hidrólise da lignina (MACHADO & MATHEUS, 2006).

Os corantes sintéticos são altamente resistentes à biodegradação e, com frequência, não são removidos por processos de tratamento convencionais químicos e físicos, o que os torna um relevante fator de poluição ambiental (ROBINSON; CHANDRAN; NIGAM, 2001; JAROSZ-WILKOŁAZKA et al., 2002). Métodos biológicos para tratamento de efluentes, especialmente os baseados na biodegradação, são mais atrativos por possibilitar a redução da toxicidade dos subprodutos da descoloração. Ademais, possuem baixo custo operacional quando comparados aos métodos físicos e químicos de tratamento de efluentes (HEINFLING-WEIDTMANN et al., 2001; KUHAD et al., 2004). Nesse contexto, uma estratégia promissora é a utilização de microrganismos com capacidade de descoloração (ROBINSON; CHANDRAN; NIGAM, 2001; LIU et al., 2004).

Por ter rápido crescimento e suportar condições de baixo pH e de elevada concentração de sais, o uso de leveduras na descoloração de corantes apresenta vantagens em relação a bactérias e fungos filamentosos (QU et al., 2012). Várias espécies de leveduras, como Pichia sp. e Candida tropicalis, vêm demonstrando elevada capacidade de descolorir corantes por meio de adsorção e/ou degradação (QU et al., 2010; TAN et al., 2013). A síntese de enzimas extracelulares é outra vantagem da aplicação de microrganismos como método alternativo na descoloração de efluentes.

Nessa perspectiva, o objetivo deste trabalho foi selecionar leveduras com potencial para descoloração do corante RBBR mediante análise dos efeitos de diferentes parâmetros, como pH, temperatura, concentração de glicose e concentração inicial do corante sobre a descoloração. Também fez parte do propósito desta pesquisa avaliar a toxicidade final do processo de degradação.

METODOLOGIA

Corante

Foi utilizado o corante antraquinônico Azul Brilhante de Remazol R (RBBR) (Sigma-Aldrich, St. Louis, EUA) como solução estoque na concentração final de 10.000 ppm, pela dissolução do pó em água destilada.

Triagem das leveduras

Foram utilizadas leveduras da micoteca do Laboratório de Bioquímica da Universidade Federal do Recôncavo da Bahia (UFRB), isoladas de moluscos coletados no município de São Francisco do Conde, na Baía de Todos os Santos, considerando o eixo longitudinal do Rio Subaé (da nascente à foz). Os isolados foram conservados em glicerol a 20% em temperatura de -20ºC. Eles foram reativados em placas de Petri contendo meio Sabouraud dextrose por 24-48 horas e incubados a 25ºC. A triagem para a capacidade de descoloração em meio líquido foi realizada em frascos de Erlenmeyer de 250 mL contendo 60 mL do Meio Normal de Descoloração (MND) modificado (RAMALHO et al., 2004), constituído por: extrato de levedura (0,25%), KH₂PO₄ (0,5%), CaCl₂.2H₂O (0,013%), MgSO₄.7H₂O (0,05%), glicose (2%) e concentração final do corante de 25 ppm. Os frascos de Erlenmeyer foram inoculados com 6 mL de uma suspensão celular padronizada (D.O.₆₀₀ = 0,8) das culturas e incubados a 25ºC por 120 horas a 150 rpm. Realizaram-se os ensaios em triplicata, e, como controle, foi utilizado o MND acrescido do corante sem o inóculo e a cada 24 horas, alíquotas de 1 mL foram retiradas e centrifugadas por 20 minutos a 5.000 rpm. Analisaram-se as amostras em espectrofotômetro no comprimento de onda de 595 nm, e a porcentagem de descoloração foi obtida por meio da Equação 1:

(1)

Em que:

• A  absorbância do meio não inoculado;
• B  absorbância residual do meio.

Determinação do crescimento celular

O crescimento celular foi determinado por turbidimetria a 600 nm.

Descoloração em diferentes condições de cultivo

Para definir as melhores condições para a descoloração do RBBR, as variáveis escolhidas foram: pH (2 a 8), concentração inicial do corante (25, 50, 75 e 100 ppm), concentração de glicose (0,0; 0,5; 1,0; 2,0 e 3,0%) e temperatura de incubação (20 a 40ºC, com intervalo de 5ºC). Esses parâmetros foram avaliados separadamente pelo método de um fator por vez (one-factor-at-a-time), na seguinte ordem: pH, concentração de glicose, temperatura e concentração do corante, com a fixação dos valores que proporcionaram melhor eficiência na descoloração.

Todos os ensaios foram realizados em triplicata, em condições aeróbicas, com agitação de 150 rpm durante 24 horas, utilizando como controle o MND com corante sem inóculo.

Triagem da absorbância do sobrenadante em espectro de luz visível

O sobrenadante dos cultivos de cada isolado, nas condições ótimas de descoloração, foi analisado em espectrofotômetro em diferentes intervalos de tempo (24, 48, 72 e 96 horas) nos comprimentos de onda de 400 a 800 nm, com intervalo de 100 nm.

Teste de toxicidade aguda utilizando Artemia salina

O ensaio de toxicidade aguda foi realizado com náuplios de Artemia salina, de acordo com o método descrito por Matthews (1995), com algumas adaptações. Dez náuplios do microcrustáceo foram transferidos para tubos de ensaio contendo diferentes concentrações do corante e do sobrenadante (6, 12, 25, 50, 100%) após a etapa de descoloração nas condições otimizadas. Mantiveram-se os ensaios em temperatura ambiente por 24 horas, e para o controle negativo foi utilizada somente água artificial do mar. Todos os testes ocorreram em triplicata. O resultado da toxicidade aguda foi obtido por meio do cálculo da CL₅₀ (média da concentração letal, em que 50% dos náuplios morrem em 24 horas de exposição), utilizando o programa Trimmed Spearman-Karber (AN, 2006).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Triagem das leveduras

As cinco leveduras selecionadas apresentaram porcentagens de descoloração acima de 80% nas primeiras 24 horas de incubação. Os isolados SJL6 e SJ10 apresentaram descoloração de 93%, enquanto OJU2, SJU5 e SF5 exibiram porcentagens de descoloração que variaram de 82 a 86%. A eficiência de descoloração manteve-se elevada até 40 horas, embora tenha sido registrada uma pequena queda depois de 24 horas.

Descoloração do corante Azul Brilhante de Remazol R em diferentes condições de cultivo

Efeito do pH

Os valores de pH onde ocorreram as maiores taxas de descoloração do RBBR ­concentraram-se na faixa ácida entre 3 e 5 (Figura 1A), enquanto para o crescimento celular foi de 4 a 6 (Figura 1B). A faixa de pH de 3 a 5 está relacionada à faixa ótima de atuação das enzimas ligninolíticas, às quais é atribuída a descoloração inespecífica dos corantes para diferentes fungos (GUO et al., 2008; HADIBARATA & KRISTANTI, 2012; TAN et al., 2013; YAN et al., 2014). O pH do meio de cultura possui importante efeito na descoloração de corantes e, de acordo com Kodam et al. (2005) e Garg et al. (2012), está relacionado com o transporte das moléculas do corante através da membrana celular e com o desempenho fisiológico ótimo das culturas microbianas. Além disso, enzimas ligninolíticas de fungos possuem atividade máxima em pH ácido e tendem a diminuir em valores extremos de pH (SARATALE et al., 2011; SENTHILKUMAR; PERUMALSAMY; PRABHU, 2014). Por isso, nos ensaios de descoloração microbiana, o pH constitui um dos fatores mais importantes.

Figura 1:
Efeito do pH na descoloração do RBBR (A) e no crescimento celular (B) dos isolados na concentração de 25 ppm em meio MND com 2% de glicose a 25ºC por 24 horas.

Efeito da concentração inicial de glicose

Em relação à fonte de carbono, de acordo com as Figuras 2A e 2B, todos os isolados tiveram valores elevados de descoloração e de crescimento a partir de 1% de glicose. De modo geral, células de leveduras não crescem sem glicose ou sem nenhuma outra fonte de carbono facilmente metabolizável (SOLÍS et al., 2012), assim como descrito para outras espécies de leveduras, como Debaryomyces polymorphus e Candida tropicalis (YANG et al., 2008). O aumento concomitante do crescimento celular e da descoloração de corantes pela suplementação de fontes de carbono é atribuído ao fato de que a maioria dos fungos, na ausência de um cossubstrato, não consegue utilizar o corante em seu metabolismo, sendo necessária uma fonte externa para que ocorra a biodegradação (PADMAVATHY et al., 2003; SARIOGLU & BISGIN, 2007). Nesse contexto, Yang et al. (2008) demonstraram em seu trabalho com D. polymorphus e C. tropicalis que a glicose tem papel importante na degradação dos corantes, por atuar tanto como fonte de carbono e energia para o crescimento celular como na síntese de enzimas que atuam no processo de remoção da cor, como a manganês peroxidase (MnP) e a glicose peroxidase.

Figura 2:
Efeito da concentração de glicose na descoloração do RBBR (A) e no crescimento celular (B) dos isolados a 25 ppm em meio MND a 25ºC por 24 horas.

Efeito da temperatura

As melhores porcentagens de remoção da cor e de crescimento celular ocorreram na faixa de temperatura de 25 a 30ºC (Figuras 3A e 3B), entretanto, de 35ºC em diante, a descoloração diminuiu consideravelmente, acompanhada pelo decréscimo acentuado da produção de biomassa.

Figura 3:
Efeito da temperatura nas taxas de descoloração do corante RBBR (A) e no crescimento celular (B) dos isolados a 25 ppm em meio MND com 2% de glicose por 24 horas.

Estudos sugerem que a relação inversamente proporcional da descoloração e do aumento da temperatura pode ser explicada pela perda da viabilidade celular ou da desnaturação das enzimas responsáveis pela descoloração (AKSU & TEZER, 2000; SARATALE et al., 2011). Resultados semelhantes foram encontrados para outras leveduras em diferentes corantes (LIU et al., 2011; JAFARI; SOUDI; ­KASRA-KERMANSHAHI, 2014; TAN et al., 2014).

Efeito da concentração do corante

O efeito da concentração inicial do corante tem importante papel no crescimento do microrganismo e na eficiência da descoloração. Para o isolado SF5, as porcentagens de descoloração mantiveram-se acima de 70% até 75 ppm. Para os isolados OJU2 e SJL6, a eficiência de descoloração ficou acima de 85% até 50 ppm, mantendo-se acima de 70% para SJL6 até 100 ppm. O isolado SJ10 foi o que apresentou menor tolerância ao aumento da concentração do corante, com valores máximos de descoloração a 25 ppm (Figura 4A).

Figura 4:
Efeito da concentração inicial do corante nas taxas de descoloração do RBBR (A) e no crescimento celular (B) dos isolados a 2% de glicose, 25 ºC por 24 horas.

O comportamento do crescimento celular variou entre os isolados. Para SJU5, SF5 e OJU2, o aumento da concentração do corante elevou o crescimento celular, que foi ótimo a 75 ppm. Para os isolados SJL6 e SJ10, ao contrário, o crescimento diminuiu a partir de 25 ppm (Figura 4B). A relação inversamente proporcional entre o aumento da concentração inicial do corante e as taxas de descoloração é comumente descrita para fungos (YEMENDZHIEV; ALEXIEVA; KRASTANOV, 2009; JADHAV et al., 2009; LIU et al., 2011) e pode ser explicada em razão do aumento da carga orgânica do corante e da toxicidade de alguns subprodutos após a descoloração.

Estudos demonstraram que o crescimento e a descoloração, por processos de bioacumulação ou biorredução, foram consideravelmente inibidos em elevadas concentrações iniciais do corante e que, nesses casos, usualmente é necessário mais tempo de incubação para que ocorra efetiva descoloração (DÖNMEZ, 2002; AKSU, 2003). No entanto, em mecanismos de descoloração que envolvem processos enzimáticos oxidativos - que, em geral, necessitam de curto intervalo de tempo (em torno de 24 horas) para descoloração -, o aumento da concentração do corante não mostra inibição significativa no crescimento do microrganismo (YANG et al., 2005).

Ensaios de validação nas condições ótimas de cultivo

Em comparação com as condições iniciais de descoloração, a otimização do processo permitiu alcançar mais eficiência na remoção da cor em menor tempo de incubação, caindo de 24 horas, nas condições iniciais, para 18 horas, na condição otimizada (Figuras 5A e 5B). As maiores porcentagens de descoloração ocorreram a 2% de glicose, com concentração inicial do corante de 25 ppm e temperatura de 25ºC para todos os isolados. No entanto, em relação ao pH, as melhores porcentagens de descoloração deram-se com pH 4,0 para OJU2 e SF5, pH 3,0 para SJL6 e SJU5 e pH 5,0 para SJ10. Esses resultados demonstram a influência da composição do meio de cultura no tempo necessário para a descoloração de corantes.

Figura 5:
Taxas de descoloração do corante RBBR na concentração de 25 ppm em meio MND nas melhores condições de cultivo (A) e nas condições iniciais de cultivo (B).

De modo geral, as leveduras apresentam taxas elevadas de descoloração em períodos de tempo mais curtos, entre 18 e 48 horas (LIU et al., 2011; PAJOT et al., 2011; QU et al., 2012; JAFARI; SOUDI; ­KASRA-KERMANSHAHI., 2014), especialmente quando comparadas com fungos filamentosos, como, por exemplo, na descoloração do corante Amido Black 10B por Phanerochaete chrysosporium, que atingiu 98% de descoloração após três dias de incubação (SENTHILKUMAR; PERUMALSAMY; PRABHU, 2014). Contudo Miranda et al. (2013) relataram que foi preciso 10 dias para se obter 96% de descoloração de efluente têxtil utilizando os fungos filamentosos Curvularia lunata e P. chrysosporium.

Assim, diferentes tempos de descoloração podem ser obtidos dependendo do corante, do microrganismo e do processo envolvido na descoloração, mas, sem pormenorizar, as leveduras apresentam vantagens quanto aos fungos filamentosos, uma vez que apresentam taxa de crescimento e, consequentemente, de descoloração em períodos de tempo menores.

Triagem da absorbância do sobrenadante em espectro de luz visível

A análise do sobrenadante obtido após a descoloração mostrou que houve diminuição significativa do valor da absorbância quando comparado ao do corante não tratado (Figura 6).

Figura 6:
Espectro UV-VIS do RBBR antes e depois da biodegradação pelos isolados OJU2 (A), SJL6 (B), SF5 (C), SJ10 (D) e SJU5 (E) por 24 , 48 , 72 e 96 horas nas condições otimizadas.

A diminuição e a alteração nos picos de absorbância em diferentes comprimentos, associado ao fato de a biomassa não ter sofrido alteração na cor, comprovaram que aconteceu a degradação do corante (QU et al., 2012; JAFARI; SOUDI; KASRA-KERMANSHAHI, 2014) - um processo dependente de energia e que envolve a hidrólise da molécula por processos enzimáticos (SARATALE et al., 2011).

Observou-se, também, que há um pico de absorbância em 24 horas de incubação no comprimento de onda de 450 nm, que desapareceu ou diminuiu a partir de 48 horas para todos os isolados. De acordo com Buitrón, Quezada e Moreno (2004) e Davies et al. (2006), a redução progressiva dos valores da absorbância tem sido relacionada com a biodegradação, e as diferenças nos picos de absorbância do corante tratado e não tratado expressam a decomposição da molécula em vários intermediários aromáticos incolores, produzidos e acumulados durante o processo de descoloração.

Teste de toxicidade aguda com Artemia salina

Testes de toxicidade vêm se tornando cada vez mais importantes, pois muitas vezes, durante a degradação de moléculas, há a formação de metabólitos que possuem elevada toxicidade (GOTTILIEB et al., 2003; WANG et al., 2005; RIZZO, 2011).

O valor da CL₅₀ obtido no presente estudo na análise do RBBR não tratado foi de 8,16%. Após o processo de descoloração, apenas os isolados SJ10 e SJU5 apresentaram diminuição da toxicidade depois de 120 horas de incubação, com CL₅₀ de 19,5 e 20,8%, respectivamente. Para os demais isolados, a toxicidade elevou-se muito após a descoloração e não foi possível obter média da concentração letal.

Esses resultados mostram que para alguns microrganismos, ainda que os intermediários da degradação sejam tóxicos, é possível diminuir a toxicidade do RBBR com mais tempo de incubação, como ocorreu nos experimentos de Babu et al. (2015). Resultados semelhantes foram encontrados por Almeida & Corso (2014), em que, mesmo obtendo elevada taxa de descoloração do corante Vermelho de Procion MX-5B” pelo fungo Aspergillus terreus, o produto da degradação foi mais tóxico para Artemia salina que o corante não tratado.

Os resultados expostos demonstram a importância da realização de testes de toxicidade, visto que a ausência de cor não indica, necessariamente, a ausência de toxicidade. Além disso, a degradação incompleta de corantes pode levar a efeitos adversos maiores em comparação ao efluente bruto descartado, por conta da formação de metabólitos altamente tóxicos durante a degradação da molécula do corante (ALMEIDA & CORSO, 2014).

CONCLUSÕES

As leveduras utilizadas no presente estudo apresentaram elevado potencial de descoloração do corante RBBR. A análise de diferentes parâmetros abióticos demonstrou também a influência da composição do meio de cultura no tempo e na eficiência durante todo o processo de degradação, no entanto apenas o sobrenadante tratado com os isolados SJU5 e SJ10 indicaram menor toxicidade.

Assim, mais estudos devem ser realizados com o intuito de conhecer os intermediários formados e as enzimas envolvidas no processo de descoloração, bem como cocultivos com outros microrganismos, com os objetivos de aumentar o grau de degradação da molécula e diminuir sua toxicidade.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  03 Ago 2017
• Data do Fascículo
  Nov-Dec 2017

Histórico

• Recebido
  10 Dez 2015
• Aceito
  26 Set 2016