Capacidade predatória e aspectos biológicos de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae)

Predatory capacity and biological aspects of Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856)

AGRONOMIA

Capacidade predatória e aspectos biológicos de Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae)

Predatory capacity and biological aspects of Chrysoperla externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) fed on Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856)

Wilson J. Mello e Silva Maia^I; César Freire Carvalho^II; Brígida Souza^II; Ivan Cruz^III; Terezinha J. A. Ferreira Maia^IV

^IEngenheiro Agrônomo, Dr., Departamento de Biologia Vegetal e Fitossanidade, Universidade Federal Rural da Amazônia/UFRA – 66077-830 – Belém, PA

^IIProfessores do Departamento de Entomologia, Universidade Federal de Lavras/UFLA – Caixa Postal 3037 – 37200-000 – Lavras, MG

^IIIPesquisador, Embrapa Milho e Sorgo, Caixa Postal 151 – 35701-970 – Sete Lagoas, MG

^IV Técnico em Laboratório, UFRA

RESUMO

Objetivou-se estudar alguns aspectos biológicos, a capacidade predatória e a resposta funcional de larvas de Chrysoperla externa (Hagen) alimentadas com ninfas de segundo e terceiro ínstares do pulgão Rhopalosiphum maidis (Fitch), em cinco densidades. Os ensaios foram conduzidos em câmaras climatizadas reguladas a 25 ± 1ºC, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12 horas. Para o estudo de biologia e capacidade predatória, o delineamento foi inteiramente casualizado, com cinco repetições e oito indivíduos/repetição, totalizando 40 larvas e, para a resposta funcional, os tratamentos corresponderam a cinco densidades de presa e cinco repetições com dois indivíduos/repetição. As observações foram realizadas às 24, 48 horas e no final de cada ínstar. O consumo aumentou proporcionalmente em função do estádio de desenvolvimento da larva, sendo maior no terceiro instar, com 279,1 pulgões, representando aproximadamente 82,0% do consumo total. Observaram-se uma duração de 11 dias para a fase larval e uma viabilidade de 100% em todos os estádios de desenvolvimento. Para os três ínstares e fase larval, constatou-se maior consumo e duração em função do aumento da densidade de presas. Verificou-se uma resposta funcional Tipo II para todos os ínstares. Constatou-se, para larvas de segundo e terceiro ínstares, o menor tempo de busca, e o primeiro ínstar apresentou o maior tempo de manuseio.

Termos para indexação: Resposta funcional, crisopídeo, pulgão da folha do milho.

ABSTRACT

The aim of this research was to study the biological aspects, predatory capacity and functional response of the immature stages of Chrysoperla externa (Hagen) fed on the aphid Rhopalosiphum maidis (Fitch), in five densities of prey utilizing nymphs of second and third instars. The experiments were carried out in climatic chambers at 25 ± 1ºC, RH of 70 ± 10% and 12-h photophase. For studying the biology, the design was completely randomized with five replicates and eight insects/replicate, having a total of 40 larvae and, for the functional response, the treatments were composed by five densities of prey and five replicates, with two insects/replicate. The readings were done at 24, 48 hours and in the end of each instar. The consumption increased proportionally to the function of the development stages of the larva, with a higher one in the third instar with 279.1 aphids, representing about 82% of the consumption. A length of 11 days for the larval stage was observed, and a survival rate of 100% in all stages. It was possible to observe a higher consumption and length for the three instars and larval stage, related to the increase in prey densities. The functional response of Type II was observed for all instars. The lowest searching time for the average prey density was verified for second and third instars larvae, and the first instar presented the higher handling time.

Index terms: Functional response, green lacewing, corn leaf aphid.

INTRODUÇÃO

Artrópodes-praga são fatores limitantes à exploração agrícola. A infestação pelo pulgão Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) em milho inicia em plantas isoladas, disseminando-se mediante pequenas colônias durante a fase de desenvolvimento vegetativo e, principalmente, próximo ao lançamento do pendão, quando as folhas encontram-se enroladas, multiplicando-se com facilidade, mas sem importância econômica direta (GASSEN, 1996). Todavia, sob alta densidade populacional no pré-florescimento, pode ocasionar perda econômica, principalmente se essa infestação estiver associada ao estresse hídrico e as plantas estiverem nos estádios correspondentes à iniciação floral e desenvolvimento da inflorescência, período de fertilização e enchimento de grãos (EVERLY, 1960; HONĔK, 1990, 1991; MAGALHÃES et al., 1995).

Os predadores são, muitas vezes, agentes eficazes na regulação da densidade populacional desses organismos, destacando-se os Chrysopidae, mundialmente reconhecidos pela sua ocorrência em diversos agroecossistemas (SENIOR e MCEWEN, 2001). A fauna Neotropical de crisopídeos é uma das mais ricas, com 21 gêneros e mais de 300 espécies (BROOKS, 1994; ALBUQUERQUE et al., 2001). O gênero Chrysoperlas steinmann, 1964, possui vasta distribuição geográfica, incluindo 36 espécies, com maior concentração na Região Holoártica. No continente americano, encontra-se Chrysoperla externa (Hagen, 1861), cuja ocorrência tem sido registrada em diversas regiões no Brasil.

Atributos como grande capacidade de busca e voracidade das larvas, alto potencial reprodutivo, tolerância a determinados grupos de inseticidas e a facilidade de criação em laboratório favorecem o uso de C. externa em programas de controle biológico. Entretanto, há necessidade de estudos sobre sua biologia e interação com insetos-praga como subsídio para programas de controle biológico.

A resposta funcional dos inimigos naturais a mudanças na densidade da presa é uma forma de constatação da variação na relação entre esses organismos, em que um aumento na disponibilidade de presas pode levar o predador a um aumento do consumo (SOLOMON, 1949; O'NEIL, 1990). A resposta funcional e a numérica são componentes básicos da predação e originários da relação entre as densidades de presas e de predadores, podendo afetar diretamente o número de indivíduos predados (HOLLING, 1961).

A falta de conhecimento da dinâmica populacional das pragas e de seus inimigos naturais tem sido o principal entrave ao progresso na prática de manipulação dos agroecossistemas. A preferência dos crisopídeos por determinadas presas, densidade e qualidade nutricional da presa, ou sua habilidade na captura desses organismos, podem ser fatores importantes nas liberações inundativas e crucial nas inoculativas (DAANE, 2001). Assim, a manipulação do habitat como tática de uso de crisopídeos no manejo de pragas requer o conhecimento da biologia das espécies envolvidas.

Com base na necessidade de pesquisas relacionadas à interação predador/presa, com este trabalho objetivou-se estudar alguns aspectos biológicos das fases imaturas, a capacidade predatória e a resposta funcional de C. externa alimentada com o pulgão R. maidis em diferentes densidades.

MATERIAL E MÉTODOS

Adultos de C. externa coletados no campus da Universidade Federal de Lavras – UFLA foram acondicionados em gaiolas cilíndricas de PVC de 20 cm de altura por 20 cm de diâmetro revestidos com papel-filtro branco e alimentados com lêvedo de cerveja + mel (1:1). As unidades foram mantidas em sala climatizada a 25 ± 1ºC, UR de 70 ± 10%, fotofase de 12 horas. A partir dessa criação de manutenção, individualizaram-se 40 ovos de C. externa em tubos de vidro de 2,5 cm de diâmetro por 8,5 cm de altura, vedados com filme de PVC e perfurados para aeração. As larvas foram alimentadas ad libitum com ovos da traça Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae) e com o pulgão Schizaphis graminum (Rondani, 1852), provenientes de uma criação do próprio laboratório.

Às larvas dos experimentos foram oferecidas ninfas de R. maidis, também oriundas de uma criação em laboratório. Esses afídeos foram multiplicados de acordo com metodologia desenvolvida por Fonseca (2002), utilizando a cultivar de milho BRS 3133 cultivada em casa-de-vegetação. Padronizou-se o tamanho dos pulgões colocando-se 40 adultos em uma unidade de criação contendo uma secção foliar de milho, para produção de ninfas. Os adultos foram retirados dois dias após e, no quarto dia, utilizaram-se as ninfas de terceiro e quarto ínstares na instalação dos ensaios.

Para o estudo da capacidade predatória e resposta funcional de C. externa, efetuaram-se ensaios preliminares adotando a metodologia de Fonseca et al. (2000), visando a determinar o número médio de afídeos consumidos diariamente por ínstar. Para isso, criaram-se 10 larvas do crisopídeo em uma densidade de presas acima da capacidade diária de consumo, obtendo-se uma média de 6, 20 e 100 pulgões consumidos no primeiro, segundo e terceiro estádios, respectivamente. Utilizaram-se cinco densidades de pulgões, sendo duas abaixo e duas acima do consumo médio por ínstar (Tabela 1).

As observações foram realizadas diariamente até a emergência dos adultos. Avaliaram-se a duração e a viabilidade de cada ínstar, das fases de larva, pré-pupa, pupa e do período de larva a adulto, nas cinco densidades.

Para avaliar o tempo de busca e de manuseio da presa pelo predador, utilizou-se a metodologia de Fonseca et al. (2000). O tempo de busca correspondeu ao período em que o predador ficou exposto à presa até a sua captura. O período em que ele ficou em contato com a presa, alimentando-se dela, correspondeu ao tempo de manuseio.

Para o estudo da capacidade predatória de larvas de C. externa, o delineamento foi inteiramente casualizado, com cinco repetições e oito larvas/repetição, totalizando 40 insetos. Avaliou-se o número de ninfas predadas diariamente até o final de cada estádio. Após esse procedimento e higienização dos tubos, forneceu-se novamente às larvas o mesmo número de presas, correspondente ao ínstar considerado. Os dados foram submetidos à análise de variância e as médias, comparadas pelo teste de Scott e Knott a 5%.

A avaliação da resposta funcional foi realizada experimentalmente usando-se o mesmo tipo de delineamento, com cinco densidades do afídeo por ínstar do predador em cinco repetições com duas larvas, totalizando dez larvas por densidade e 50 no total. Os dados referentes ao tempo de busca e manuseio foram submetidos à análise de variância, sendo as médias comparadas pelo teste de Scott e Knott a 5%, e em função do caráter quantitativo das variáveis, fez-se também a regressão polinomial.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Aspectos biológicos das fases imaturas de Chrysoperla externa

A duração do primeiro, segundo, terceiro ínstares e fase larval de C. externa, quando a presa foi oferecida nas cinco densidades de R. maidis, foi de 3,6; 3,1; 4,3 e 11,0 dias, respectivamente (Figura 1). Albuquerque et al. (1994), alimentando larvas de C. externa com ovos de Sitotroga cerealella (Olivier, 1819) (Lepidoptera: Gelechiidae) e o pulgão Myzus persicae (Sulzer, 1776), constataram, para a duração dos três ínstares e fase larval em condições ambientais semelhantes, resultados próximos aos obtidos nesta pesquisa.

López (1996), trabalhando com essa mesma espécie de crisopídeo em temperatura próxima a 25ºC e utilizando como presa o pulgão Rhodobium porosum (Sanderson, 1900), Maia et al. (2000), utilizando como presa o pulgão S. graminum, também constataram resultados semelhantes em todos os ínstares e fase larval de C. externa. As variações detectadas na duração de cada estádio e da fase larval, entre os resultados obtidos e os registrados na literatura, podem ser atribuídas ao tipo de presa oferecida, influência da temperatura, umidade relativa, disponibilidade e qualidade do alimento.

Com relação à capacidade predatória de larvas de C. externa, observou-se que, no primeiro ínstar, o consumo foi maior no intervalo entre 24 e 48 horas, em relação às primeiras 24 horas após a eclosão, passando de 4,8 para 13,8 pulgões, representando um aumento de cerca de 187%. Nos ínstares subseqüentes, verificou-se o inverso, ocorrendo maior consumo nas primeiras 24 horas após a ecdise, constatando-se reduções próximas a 38% e 112%, respectivamente, resultado também observado para a fase larval completa. O consumo total de R. maidis por larvas de segundo ínstar durante as 24 horas após a ecdise foi de cerca de 18 e, para o terceiro, de 135, reduzindo para cerca de 10 e 63 pulgões, respectivamente, no intervalo entre 24 e 48 horas (Figura 2).

Quando se observou o consumo médio diário para os três ínstares e fase larval (Figura 3), constatou-se um aumento de maneira concomitante ao desenvolvimento da larva, com 6,1 (7,2%) no primeiro ínstar, 13,0 (15,4%) no segundo ínstar e 65,4 pulgões/dia (77,4%) no terceiro ínstar, correspondendo a uma média diária de 28,2 pulgões consumidos durante toda a fase larval. Ribeiro (1988) verificou um menor aumento no número médio do pulgão Aphis gossypii Glover, 1877 consumidos diariamente por larvas dessa mesma espécie a 25ºC, constatando-se um aumento de 3,5 vezes para o terceiro ínstar, em relação às larvas de primeiro ínstar. Essa diferença pode estar relacionada com o tamanho, comportamento e qualidade nutricional da presa. De maneira similar, Fonseca et al. (2000) verificaram, para os três ínstares e fase larval de C. externa alimentada com S. graminum a 24ºC, um consumo médio diário de 3,4; 10,5; 76,7 e de 29,0 pulgões, respectivamente, evidenciando um aumento superior a vinte vezes entre o consumo no primeiro e terceiro ínstares.

Para o consumo total, verificou-se uma relação direta entre o número de insetos predados e o desenvolvimento larval, atingindo o máximo no terceiro ínstar (Figura 4). Nesse estádio, o consumo foi cerca de 82% do total verificado para a fase larval, o que também foi observado por Chakrabarti et al. (1991), López (1996), Carvalho et al. (1998) e Fonseca et al. (2000). O número total de presas consumidas no primeiro, segundo, terceiro ínstares e fase larval de C. externa foi de 21,9; 40,1; 279,0 e 341,0 pulgões.

Os resultados verificados neste trabalho, referentes à predação por larvas de primeiro e segundo ínstares, foram menores, quando comparados aos obtidos por Ribeiro (1988) para larvas dessa mesma espécie alimentadas com A. gossypii, a 25ºC. Porém, foram superiores aos verificados por Fonseca et al. (2000), quando as larvas foram mantidas a 24ºC e alimentadas com o pulgão S. graminum, possivelmente em função do tipo de alimento utilizado.

Segundo Canard (1970, 1973), diferenças encontradas no potencial de predação para uma mesma espécie de crisopídeo podem estar correlacionadas com o tipo de presa e adaptação ao predador, que não apresenta um desenvolvimento satisfatório quando alimentado com algumas espécies de afídeos. Assim, Santa-Cecília et al. (2001) constataram que, apesar da alta viabilidade obtida para os estágios imaturos de C. externa alimentada com a cochonilha Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1893) (Hemiptera: Pseudococcidade), a duração das fases foi prolongada em relação à de larvas alimentadas com ovos de A. kuehniella. De maneira geral, além da espécie de presa, a interação presa/hospedeiro pode refletir diretamente sobre a predação e desenvolvimento do predador.

Resposta funcional, tempo de busca e de manuseio de Chrysoperla externa

Verificou-se, para as larvas dos três ínstares e fase larval completa, maior consumo em função do aumento na densidade da presa. Nas três maiores densidades, obtiveram-se resultados semelhantes quanto ao número de afídeos predados, diferindo das duas densidades menores, as quais também não variaram significativamente entre si (Figura 5).

Zheng et al. (1993) verificaram, para larvas de Chrysoperla carnea (Stephens, 1836) alimentadas com ovos de A. kuehniella, um consumo cerca de duas vezes maior nas densidades superiores à capacidade predatória, quando comparado às inferiores, aproximando-se dos resultados obtidos neste trabalho. Também se aproximaram daqueles encontrados por Fonseca et al. (2000), que observaram uma relação semelhante no consumo de S. graminum por larvas de C. externa em cinco densidades desse afídeo.

No que se refere ao efeito da densidade de R. maidis sobre a velocidade de desenvolvimento de C. externa, verificou-se, de maneira geral, que a duração obtida para a fase larval diminuiu em função do aumento no número de presas (Tabela 2). Na menor densidade, a duração do primeiro ínstar foi maior, evidenciando o efeito significativo da densidade da presa sobre a duração desse estádio. Mas, esse efeito não foi verificado para o segundo ínstar e, para o terceiro, verificou-se que, de um modo geral, a velocidade de desenvolvimento aumentou com o aumento da densidade.

A duração do terceiro ínstar foi significativamente menor na maior densidade de pulgões, possivelmente em função de o predador poder ser saciado de forma mais rápida e as necessidades energéticas serem supridas com maior velocidade. Não houve efeito significativo da densidade de pulgões sobre a duração das fases de prépupa e pupa; contudo, em relação ao período de larva a adulto, a menor duração foi observada na maior densidade (Tabela 3).

Obteve-se uma resposta funcional Tipo II para todos os ínstares (Figura 6), conforme sugerido por Holling (1959), quando foram apresentadas as categorias Tipo I, II e III. Assim, em função do consumo ascendente com o aumento na densidade de pulgões, natureza da curva encontrada e mesmo não se alcançando um patamar característico à regressão obtida, evidenciou uma estabilização quanto à capacidade predatória. Possivelmente, densidades maiores àquelas utilizadas demonstrariam de maneira marcante esse tipo de resposta, diferentemente do Tipo I, em que há uma linearização no consumo.

Esses resultados assemelharam-se aos encontrados por Fonseca et al. (2000) para larvas de C. externa alimentadas com S. graminum, que também verificaram uma resposta funcional Tipo II, evidenciando a adaptação desse predador a diferentes espécies de presas. Mesmo não alcançando um patamar para o consumo de A. gossypii por larvas de Chrysoperla rufilabris (Burmeister, 1839), Nordlung e Morrison (1990) verificaram uma resposta funcional Tipo II. Trabalhando com Chrysoperla côngrua (Walker, 1853) e esse mesmo afídeo como presa, Kabissa et al. (1996) obtiveram o mesmo tipo de resposta funcional. De acordo com Holling (1959), há um aumento significativo no consumo de presas quando fornecidas em densidades mais elevadas, podendo ocorrer uma redução gradativa, até a estabilização. Segundo Garcia (1990), essa "estabilidade" ocorre em função da larva do predador estar saciada, e a partir desse momento, ela não é capaz de consumir uma presa adicional.

Com relação ao tempo de busca e de manuseio, foram maiores para larvas de primeiro ínstar de C. externa em comparação àquelas de segundo e terceiro ínstares (Tabela 4). Esse fato também foi verificado por Fonseca et al. (2000) para larvas dessa mesma espécie, em que, nas maiores densidades de S. graminum, ocorreu um aumento na predação, verificando-se um menor tempo de busca e de manuseio em relação ao primeiro ínstar. Possivelmente o aumento na densidade da presa permitiu maior probabilidade de encontro com o predador, levando a uma redução no tempo de busca. Além disso, o maior volume corporal do predador a cada ínstar proporcionou sucção mais rápida da hemolinfa e, conseqüentemente, redução no tempo de manuseio.

Bergeson e Messina (1998), além de terem verificado para larvas de Chrysoperla plorabunda (Fitch, 1855) preferência aos pulgões Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758 ) em relação a Diuraphis noxia (Kurdjumov, 1913), constataram menor tempo de manuseio na primeira presa, mesmo quando esse afídeo fez parte de um complexo de presas oferecidas. O tamanho da presa pode influenciar o comportamento do predador (CARVALHO e SOUZA, 2000), o que possivelmente explica a preferência de larvas de C. plorabunda por R. padi.

CONCLUSÕES

a) O consumo de presas por larvas de primeiro ínstar C. externa foi menor nas primeiras 24 horas. No segundo e terceiro instares, o consumo de presa foi maior a 24 horas do que a 48 horas;

b) Do número total de pulgões consumidos por larvas de C. externa, cerca de 77,4% ocorreram no terceiro ínstar. Durante o ciclo larval, o consumo médio foi de 341 ou 481,6 pulgões, em função da maior densidade de presa;

c) A densidade de presas afetou a duração das fases e estádios larvais de C. externa;

d) A resposta funcional de larvas de primeiro, segundo e terceiro ínstares de C. externa foi em forma de ascensão linear, caracterizando uma resposta funcional Tipo II;

e) Os tempos de busca e de manuseio foram afetados pela densidade de presas e estádio de desenvolvimento das larvas de C. externa, sendo maior no primeiro ínstar.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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(Recebido para publicação em 24 de abril de 2003 e aprovado em 13 de dezembro de 2004)

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Set 2010
• Data do Fascículo
  Dez 2004

Histórico

• Aceito
  13 Dez 2004
• Recebido
  24 Abr 2003