Acessibilidade / Reportar erro

Variação de curta escala temporal de bactérias, plcofltoplâncton e nanoheterótrofos na região de Ubatuba - SP, Brasil

Resumos

A variação temporal da comunidade microbiana (bactérias, picofitoplâncton total e nanoheterótrofos) nas águas de Ubatuba (23°S 45°W) foi estudada durante um período de 7 dias (de 27/02 a 04/03/1988). As amostras foram obtidas na termoclina, duas vezes ao dia (na estôfa da maré baixa e da maré alta durante o período diurno. A densidade de nanoheterótrofos variou de 0,9 a 3,5 x 10³ cels m-1 apresentando valor médio de 2,3 x 10³ cels m-1. Picofitoplâncton total foi representado principalmente por cianobactérias cocóides e sua denside de variocões de 1,0 a 7,6 x 10(6) cels m-1. O número de bactérias variou de 1,0 a 2,7 x 10 cels m-l . A população bacteriana apresentou um padrão de oscilação defasado em relação a variação das concentrações de CI a. O intervalo de tempo entre os valores máximos de Cl a e as densidades máximas de bactéria foi de aproximadamente 24 horas. No início do período de estudo, a interrelação entre nanoheterótrofos e bactérias-picofitoplâncton foi caracterizada por uma oscilação inversa, sugerindo uma interação predador- presa. A partir do dia 02 de março as 3 populações variaram quase que em fase. As influências das condições meteorológicas, do movimento das marés e da predação por microzooplâncton e metazoários são discutidas. A despeito dos vários fatores que podem afetar as interrelações entre nanoheterótrofos e bactérias- picofitoplâncton parece que o padrão observado não é errático e pode estar expressando uma intensa atividade predatória.

Bactérias; Cianobactérias; Nanoheterótrofos; Cloroftla a; Predação; Variação Temporal; Fatores Abióticos; Ubatuba; São Paulo; Brasil


An investigation on the temporal variation of the planktonic microbial community (bacteria, total picophytoplankton and nanoheterotrophs) was undertaken over 7 days period (from February 27 to March 4, 1988) in a coastal region of Ubatuba (23°8, 45°W). Samples were obtained at the thermocline twice daily (at high and low tides) during daylight time. Average density of nanoheterotrophs (Nh) was 2.3 x 10³ cells m-l, ranging from 0.9 to 3.5 x 10 cells mrl. Total picophytoplankton was represfnted mostly by chroococcoid cyanobacteria and varie2 from 1.0 tp 7.6 x 10(4) cells m-l. Bacterial numbers ranged from 1.0 to 2.7 x 10(6) cells m-l. The oscillation pattern displayed by the bacterial populations was out of phase in relation to Chl-a variation. The time interval between Chl-a peak and the bacterial one was approximately 24 hours. At the beginning of studied period, the interrelationship between nanoheterotrophs and bacteria-picophytoplankton was characterized bya coupled oscillation, suggesting a predator- prey Interaction. During the last three days (Marsh 2-4) the densities of three populations have fluctuated in phase. The influences of weather conditions, tIdal movements, and predation by microzooplankton and metazoans are discussed. Many factors can affect the relationships between nanoheterotrophs and bacterial-picophytoplankton, but the oscillation pattern observed in this report are not fortuitous and may indicate an intense predation activity of nanoheterotrophs on pico-organisms.

Bacteria; Cyanobacteria; Nanoheterotrophs; Cloroftla a; Predation; Temporal Variation; Abiotic Factors; Ubatuba; São Paulo; Brazil


RESEARCH ARTICLES

Variação de curta escala temporal de bactérias, plcofltoplâncton e nanoheterótrofos na região de Ubatuba - SP, Brasil

Hilda de Souza Lima Mesquita; Ana Júlia Fernandes

Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo (Caixa Postal 66149, 05389-970, São Paulo, SP, Brasil)

ABSTRACT

An investigation on the temporal variation of the planktonic microbial community (bacteria, total picophytoplankton and nanoheterotrophs) was undertaken over 7 days period (from February 27 to March 4, 1988) in a coastal region of Ubatuba (23°8, 45°W). Samples were obtained at the thermocline twice daily (at high and low tides) during daylight time. Average density of nanoheterotrophs (Nh) was 2.3 x 103 cells m-l, ranging from 0.9 to 3.5 x 10 cells mrl. Total picophytoplankton was represfnted mostly by chroococcoid cyanobacteria and varie2 from 1.0 tp 7.6 x 104 cells m-l. Bacterial numbers ranged from 1.0 to 2.7 x 106 cells m-l. The oscillation pattern displayed by the bacterial populations was out of phase in relation to Chl-a variation. The time interval between Chl-a peak and the bacterial one was approximately 24 hours. At the beginning of studied period, the interrelationship between nanoheterotrophs and bacteria-picophytoplankton was characterized bya coupled oscillation, suggesting a predator- prey Interaction. During the last three days (Marsh 2-4) the densities of three populations have fluctuated in phase. The influences of weather conditions, tIdal movements, and predation by microzooplankton and metazoans are discussed. Many factors can affect the relationships between nanoheterotrophs and bacterial-picophytoplankton, but the oscillation pattern observed in this report are not fortuitous and may indicate an intense predation activity of nanoheterotrophs on pico-organisms.

Descriptors: Bacteria, Cyanobacteria, Nanoheterotrophs, Cloroftla a, Predation, Temporal Variation, Abiotic Factors, Ubatuba: São Paulo, Brazil.

RESUMO

A variação temporal da comunidade microbiana (bactérias, picofitoplâncton total e nanoheterótrofos) nas águas de Ubatuba (23°S 45°W) foi estudada durante um período de 7 dias (de 27/02 a 04/03/1988). As amostras foram obtidas na termoclina, duas vezes ao dia (na estôfa da maré baixa e da maré alta durante o período diurno. A densidade de nanoheterótrofos variou de 0,9 a 3,5 x 103 cels m-1 apresentando valor médio de 2,3 x 103 cels m-1. Picofitoplâncton total foi representado principalmente por cianobactérias cocóides e sua denside de variocões de 1,0 a 7,6 x 106cels m-1. O número de bactérias variou de 1,0 a 2,7 x 10 cels m-l . A população bacteriana apresentou um padrão de oscilação defasado em relação a variação das concentrações de CI a. O intervalo de tempo entre os valores máximos de Cl a e as densidades máximas de bactéria foi de aproximadamente 24 horas. No início do período de estudo, a interrelação entre nanoheterótrofos e bactérias-picofitoplâncton foi caracterizada por uma oscilação inversa, sugerindo uma interação predador- presa. A partir do dia 02 de março as 3 populações variaram quase que em fase. As influências das condições meteorológicas, do movimento das marés e da predação por microzooplâncton e metazoários são discutidas. A despeito dos vários fatores que podem afetar as interrelações entre nanoheterótrofos e bactérias- picofitoplâncton parece que o padrão observado não é errático e pode estar expressando uma intensa atividade predatória.

Descritores: Bactérias, Cianobactérias, Nanoheterótrofos, Cloroftla a, Predação, Variação Temporal, Fatores Abióticos, Ubatuba: São Paulo, Brasil.

Texto completo disponível apenas em PDF.

Full text available only in PDF format.

Agradecimentos

Os autores agradecem à Comissão Interministerial para os Recursos do Mar (CIRM) pelo suporte financeiro; ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq) pela bolsa de aperfeiçoamento científico concedida à Ana Júlia Fernandes e ao Prof. Dr Salvador Airton Gaeta pela possibilidade de utilização dos dados hidrográficos.

Referências bibliográficas

Aidar, E.; Gaeta, A. S.; Gianesella-Galvão, S. M. F.; Kutner, M. B. B. & Teixeira, C. 1993. Ecossistema costeiro tropical: nutrientes dissolvidos, fitopâncton e clorofila-a e suas relações com as condições oceanográficas da região de Ubatuba, SP. Publção esp. Inst. oceanogr., São Paulo, (10):9-43.

Andersen, P. & Fcnchel, T. 1985. Bacterivory by microheterotrophic fiagellates in seawater samples. Limnol. Oceanogr., 30(1):198-202.

Andersen, P. & Sorensen, H. M. 1986. Population dynamics and trophic coupling in pelagic microorganisms in eutrophic coastal water. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 33:99-109.

Azam, F.; Fenchcl, T.; Ficld, J. G.; Gray, J. S.; Meyer-Reil, L. A. & Thingstad, F. 1983. The ecological role of water-column microbes in the sea. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 10:257-263.

Burney, C. M.; Davis, P. G.; Johnson, K. M.; Sieburth, J. McN.1981. Dicl fiux of dissolved carbohydrate in a salt marsh and a simulated estuarine ecosystem. Mar. Biol.,63:175-187.

Burney, C. M.; Davis, P. G.; Johnson, K. M.; Sieburth, J. McN. 1982. Diel relationship of microbial trophic groups and "in situ" dissolved carbohydrate dynamics in the Caribbean sea. Mar. Biol., 65:215-219.

Campbell, L. & Carpenter, E. J. 1986. Estimating the grazing pressure of heterotrophic nanoplankton on Synechococcus spp using the seawater dilution and selective inhibitor techniques. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 33:121-129.

Caron, D. A; Um, L. E.; Micelli, G.; Waterbury, J. B. & Valois, F. W. 1991. Grazing and utilization of chroococcoid cyanobacteria and heterotrophic bacteria by protozoa in laboratory cultures and a coastal plankton community. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 76:205-217.

Coffin, R. B. & Sharp, J. H. 1987. Microbial trophodynamics in the Delaware Estuary. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 41:253-266.

Davis, P. G.; Caron, D. Ai Johnson, P. W. & Sieburth, J. McN. 1985. Phototrophic and pochlorotic components of picoplankton and nanoplankton in the North Atlantic; geographical, vertical, seasonal and diel distributions. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 21:15-26.

Fenchel, T. 1982. Ecology of heterotrophic microflagellates IV. Quantitative occurrence and importance as bacterial consumers. Mar. Ecol. Prog. Ser., 9:35-42.

Fernandes, A J.1994. Estudo quantitativo da bacterivoria por microflagelado heterótrofo. Dissertação de mestrado. Universidade de São Paulo, Instituto Oceanográfico. 186 p.

Fuhrman,J. A & McManus, G. B.1984. Do bacteria-sized marine eukariotes consume significant bacterial production? Science, 224:1257-1260.

Fuhrman, J. A; Eppley, R. W.i Hagstrom, A & Azam, F. 1985. Diel variations in bacterioplankton, phytoplankton and related parameters in the Southern California Bight. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 27:9-20.

Grashoff, K.; Ehrhardt, M. & Kremling, R. 1983. Methods of seawater analysis. 2nd edition. Weinheim, Verlagchemie.419p.

Hobbie, J. E.; Daley, R. J. & Jasper, S. 1977. Use of Nuclepore filters for couting bacteria by fluorescence microscopy. Appl. environ. Microbiol., 33:1225-1228.

Iturriaga, R. & Mitchell, B. G. 1986. Chroococcoid cyanobacteria: a signigicant component in the food web dynamics of the open oceano Mar. Ecol. Prog. Ser., 28:291-297.

Johnson, P. W.; Xu, H.-S. & Sieburth, J. McN. 1982. The utilization of chroococcoid cyanobacteria by marine protozooplankters but not by calanoid copepods. Annls. Inst. océanogr., 58(S):297-308.

Joint, I. R.; Owens, N. P. J.; Pomroy, A J. 1986. The seasonal production of picoplankton and nanoplankton in the Celtic Sea. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 28:251-258.

Landry, M. R.; Haas, L. W. & Fagerness, V. L. 1984. Dynamics of microbial plankton communities: experiments in Kaneohe Bay, Hawaii. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 16:127-133.

Larsson, U. & Hagstrom, A. 1982. Fractionated phytoplankton primary production, exudate release and bacterial production in a Baltic eutrophication gradient. Mar. Biol., 67:57-70.

Lessard, E. J. & Swift, E. 1985. Species-specific grazing rates of heterotrophic dinoflagellates in oceanic waters, measured with a dual label radioisotope technique. Mar. Biol., 87:289-296.

McManus, G. B. & Fuhrman, J. A 1988. Control of marine bacterioplankton populations: measurement and significance of grazing. Hydrobiologia, 159:51-62.

Mesquita, A R.; Leite, J. B. A & Rizzo, R. 1979. Contribuição ao estudo das correntes marinhas na Plataforma entre Cabo Frio e Cananéia. Bolm Inst. oceanogr., S Paulo, 28(2):95-100.

Mesquita, A R. & Harari, J. 1984. Tides and tide gauges of Cananéia and Ubatuba - Brazil (Lat. 24º). Relat. int. Inst. oceanogr., Univ. S Paulo, (11):1-12.

Mesquita, H. de S. L. 1993. Densidade e distribuição do bacterioplâncton nas águas de Ubatuba (23ºS-45ºW), Estado de São Paulo. Publção esp. Inst. oceanogr., S Paulo, (10):45-63.

Millero, F. J. & Poisson, A. 1981. International one-atmosphere equation of state of seawater. Deep-Sea Res., 28A(6):625-629.

Nagata, T. 1988. The microflagellate-picoplankton food linkage in the water column of Lake Biwa. Limnol. Oceanogr.,33(4):504-517.

Pomcroy, L. R. 1974. The occan's food web" a changing paradigrn. Bioscience, 24:499-504.

Rassoulzadcgan, R. & Sheldon, R. W. 1986. Predator-prey interaction of nanozooplankton and bacteria in a oligotrophic marine environment. Limnol. Oceanogr., 31:1010-1021.

Ray, R. T.; Haas, L. W. & Sieracki, M. E. 1989. Autotrophic picoplankton dynamics in a Chesapcak Bay sub-estuary. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 52:273-285.

Sheldon, R. W.; Prakash, A. & Sutcliff, W. H. 1972. The Size distribution of particles in the oceano Limnol. Oceanogr.,17:327-340.

Sherr, E. B.; Sherr, B. F.; Fallon, R. D. & Newcll, S. Y. 1986. Small aloricate ciliates as a major componente of the marine heterotrophic nanoplankton. Limnol. Oceanogr., 31:177-183.

Sieburlh, J. McN.; Smetacek, V. & Lenz, J. 1978. Pelagic ecosystem structure: heterotrophic compartments of the plankton and their relationship to plankton size fractions. Limnol. Oceanogr., 23:1256-1263.

Sorokin, Y. 1977. The heterotrophic phase of planklon sucession in the sea of Japan. Mar. Biol., 41:107-117.

Striekland, J. D. H. & Parsons, T. R. 1972. A pratical handbook of sea water analysis. Fish. Rcs. Bd. Canadá, Ottawa. 310p.

Stockner, J. G. & Antia, N. J. 1986. Algal picoplanklon from marine and freshwater ecosystems: a multidisciplinary perspective. Can.J. Fish aquat. Sei., 43:2472-2502.

Teixeira, C. & Gaeta, A. S. 1991. Contribution of pieoplankton to primary production in estuarine, coastal and equatorial waters of Brazil. Hydrobiologia, 209: 117-122.

Waterbury. J. 8.; Watson, S. W.; Valois, F. W. & Franks, D. G. 1986. Biological and ecological characterzation of the marine unicellular cyanobacterium Synechococcus. In: Platt, T. & Li, W. K. W. eds Photosynthetic picoplankton. Cano Buli. Fish. aquat. Sei., 214:71-120.

Wheeler, P. A.; Kirehman, D. L.; Landry, M. R. & Kokkinakis, S. A. 1989. Dicl periodicity in ammonium uptake and regeneration in the oecan subartic Pacific: Implications for interactions in microbial food webs. Limnol. Oeeanogr., 34(6):1025-1033.

Wrighl, R. T. & Coffin, R. B. 1984. Factors affeting bacterioplankton density and productivity in salt marsh estuaries. In: Klug, M. J. & Rcddy, C. A. eds Current perspectives in microbial ecology. Washington, DC, American Society for Microbiology. p.485-494.

(Manuscrito recebido 16 novembro 1995; revisado 20 março 1996; aceito 16 junho 1996)

  • Aidar, E.; Gaeta, A. S.; Gianesella-Galvão, S. M. F.; Kutner, M. B. B. & Teixeira, C. 1993. Ecossistema costeiro tropical: nutrientes dissolvidos, fitopâncton e clorofila-a e suas relações com as condições oceanográficas da região de Ubatuba, SP. Publção esp. Inst. oceanogr., São Paulo, (10):9-43.
  • Andersen, P. & Fcnchel, T. 1985. Bacterivory by microheterotrophic fiagellates in seawater samples. Limnol. Oceanogr., 30(1):198-202.
  • Andersen, P. & Sorensen, H. M. 1986. Population dynamics and trophic coupling in pelagic microorganisms in eutrophic coastal water. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 33:99-109.
  • Azam, F.; Fenchcl, T.; Ficld, J. G.; Gray, J. S.; Meyer-Reil, L. A. & Thingstad, F. 1983. The ecological role of water-column microbes in the sea. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 10:257-263.
  • Burney, C. M.; Davis, P. G.; Johnson, K. M.; Sieburth, J. McN.1981. Dicl fiux of dissolved carbohydrate in a salt marsh and a simulated estuarine ecosystem. Mar. Biol.,63:175-187.
  • Burney, C. M.; Davis, P. G.; Johnson, K. M.; Sieburth, J. McN. 1982. Diel relationship of microbial trophic groups and "in situ" dissolved carbohydrate dynamics in the Caribbean sea. Mar. Biol., 65:215-219.
  • Campbell, L. & Carpenter, E. J. 1986. Estimating the grazing pressure of heterotrophic nanoplankton on Synechococcus spp using the seawater dilution and selective inhibitor techniques. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 33:121-129.
  • Caron, D. A; Um, L. E.; Micelli, G.; Waterbury, J. B. & Valois, F. W. 1991. Grazing and utilization of chroococcoid cyanobacteria and heterotrophic bacteria by protozoa in laboratory cultures and a coastal plankton community. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 76:205-217.
  • Coffin, R. B. & Sharp, J. H. 1987. Microbial trophodynamics in the Delaware Estuary. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 41:253-266.
  • Davis, P. G.; Caron, D. Ai Johnson, P. W. & Sieburth, J. McN. 1985. Phototrophic and pochlorotic components of picoplankton and nanoplankton in the North Atlantic; geographical, vertical, seasonal and diel distributions. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 21:15-26.
  • Fenchel, T. 1982. Ecology of heterotrophic microflagellates IV. Quantitative occurrence and importance as bacterial consumers. Mar. Ecol. Prog. Ser., 9:35-42.
  • Fernandes, A J.1994. Estudo quantitativo da bacterivoria por microflagelado heterótrofo. Dissertação de mestrado. Universidade de São Paulo, Instituto Oceanográfico. 186 p.
  • Fuhrman,J. A & McManus, G. B.1984. Do bacteria-sized marine eukariotes consume significant bacterial production? Science, 224:1257-1260.
  • Fuhrman, J. A; Eppley, R. W.i Hagstrom, A & Azam, F. 1985. Diel variations in bacterioplankton, phytoplankton and related parameters in the Southern California Bight. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 27:9-20.
  • Grashoff, K.; Ehrhardt, M. & Kremling, R. 1983. Methods of seawater analysis. 2nd edition. Weinheim, Verlagchemie.419p.
  • Hobbie, J. E.; Daley, R. J. & Jasper, S. 1977. Use of Nuclepore filters for couting bacteria by fluorescence microscopy. Appl. environ. Microbiol., 33:1225-1228.
  • Iturriaga, R. & Mitchell, B. G. 1986. Chroococcoid cyanobacteria: a signigicant component in the food web dynamics of the open oceano Mar. Ecol. Prog. Ser., 28:291-297.
  • Johnson, P. W.; Xu, H.-S. & Sieburth, J. McN. 1982. The utilization of chroococcoid cyanobacteria by marine protozooplankters but not by calanoid copepods. Annls. Inst. océanogr., 58(S):297-308.
  • Joint, I. R.; Owens, N. P. J.; Pomroy, A J. 1986. The seasonal production of picoplankton and nanoplankton in the Celtic Sea. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 28:251-258.
  • Landry, M. R.; Haas, L. W. & Fagerness, V. L. 1984. Dynamics of microbial plankton communities: experiments in Kaneohe Bay, Hawaii. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 16:127-133.
  • Larsson, U. & Hagstrom, A. 1982. Fractionated phytoplankton primary production, exudate release and bacterial production in a Baltic eutrophication gradient. Mar. Biol., 67:57-70.
  • Lessard, E. J. & Swift, E. 1985. Species-specific grazing rates of heterotrophic dinoflagellates in oceanic waters, measured with a dual label radioisotope technique. Mar. Biol., 87:289-296.
  • McManus, G. B. & Fuhrman, J. A 1988. Control of marine bacterioplankton populations: measurement and significance of grazing. Hydrobiologia, 159:51-62.
  • Mesquita, A R.; Leite, J. B. A & Rizzo, R. 1979. Contribuição ao estudo das correntes marinhas na Plataforma entre Cabo Frio e Cananéia. Bolm Inst. oceanogr., S Paulo, 28(2):95-100.
  • Mesquita, A R. & Harari, J. 1984. Tides and tide gauges of Cananéia and Ubatuba - Brazil (Lat. 24ş). Relat. int. Inst. oceanogr., Univ. S Paulo, (11):1-12.
  • Mesquita, H. de S. L. 1993. Densidade e distribuição do bacterioplâncton nas águas de Ubatuba (23şS-45şW), Estado de São Paulo. Publção esp. Inst. oceanogr., S Paulo, (10):45-63.
  • Millero, F. J. & Poisson, A. 1981. International one-atmosphere equation of state of seawater. Deep-Sea Res., 28A(6):625-629.
  • Nagata, T. 1988. The microflagellate-picoplankton food linkage in the water column of Lake Biwa. Limnol. Oceanogr.,33(4):504-517.
  • Pomcroy, L. R. 1974. The occan's food web" a changing paradigrn. Bioscience, 24:499-504.
  • Rassoulzadcgan, R. & Sheldon, R. W. 1986. Predator-prey interaction of nanozooplankton and bacteria in a oligotrophic marine environment. Limnol. Oceanogr., 31:1010-1021.
  • Ray, R. T.; Haas, L. W. & Sieracki, M. E. 1989. Autotrophic picoplankton dynamics in a Chesapcak Bay sub-estuary. Mar. Ecol.-Prog. Ser., 52:273-285.
  • Sheldon, R. W.; Prakash, A. & Sutcliff, W. H. 1972. The Size distribution of particles in the oceano Limnol. Oceanogr.,17:327-340.
  • Sherr, E. B.; Sherr, B. F.; Fallon, R. D. & Newcll, S. Y. 1986. Small aloricate ciliates as a major componente of the marine heterotrophic nanoplankton. Limnol. Oceanogr., 31:177-183.
  • Sieburlh, J. McN.; Smetacek, V. & Lenz, J. 1978. Pelagic ecosystem structure: heterotrophic compartments of the plankton and their relationship to plankton size fractions. Limnol. Oceanogr., 23:1256-1263.
  • Sorokin, Y. 1977. The heterotrophic phase of planklon sucession in the sea of Japan. Mar. Biol., 41:107-117.
  • Striekland, J. D. H. & Parsons, T. R. 1972. A pratical handbook of sea water analysis. Fish. Rcs. Bd. Canadá, Ottawa. 310p.
  • Stockner, J. G. & Antia, N. J. 1986. Algal picoplanklon from marine and freshwater ecosystems: a multidisciplinary perspective. Can.J. Fish aquat. Sei., 43:2472-2502.
  • Teixeira, C. & Gaeta, A. S. 1991. Contribution of pieoplankton to primary production in estuarine, coastal and equatorial waters of Brazil. Hydrobiologia, 209: 117-122.
  • Waterbury. J. 8.; Watson, S. W.; Valois, F. W. & Franks, D. G. 1986. Biological and ecological characterzation of the marine unicellular cyanobacterium Synechococcus. In: Platt, T. & Li, W. K. W. eds Photosynthetic picoplankton. Cano Buli. Fish. aquat. Sei., 214:71-120.
  • Wheeler, P. A.; Kirehman, D. L.; Landry, M. R. & Kokkinakis, S. A. 1989. Dicl periodicity in ammonium uptake and regeneration in the oecan subartic Pacific: Implications for interactions in microbial food webs. Limnol. Oeeanogr., 34(6):1025-1033.
  • Wrighl, R. T. & Coffin, R. B. 1984. Factors affeting bacterioplankton density and productivity in salt marsh estuaries. In: Klug, M. J. & Rcddy, C. A. eds Current perspectives in microbial ecology. Washington, DC, American Society for Microbiology. p.485-494.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    22 Abr 2013
  • Data do Fascículo
    1996

Histórico

  • Aceito
    16 Jun 1996
  • Revisado
    20 Mar 1996
  • Recebido
    16 Nov 1995
Instituto Oceanográfico da Universidade de São Paulo Praça do Oceanográfico, 191, 05508-120 São Paulo SP Brasil, Tel: (55 11) 3091-6513, Fax: (55 11) 3032-3092 - São Paulo - SP - Brazil
E-mail: amspires@usp.br