Fatores preditivos de infecção em pacientes com fraturas expostas nos membros inferiores

Resumos

134 patients with open fractures of lower limbs type II, IIIA, IIIB and IIIC were prospectively studied between February 1998 and May 2000 at the Orthopedics and Traumatology Institute ofthe São Paulo University Medical School, to determine predictable risk factors of infection. All patients were enrolled to a protocol where they had initial bone fragment samples collected for bacterial cultures, clinical conditions evaluation and early introduction of antibiotics. During the initial approach, causes of fractures, time of bone exposure and place of first medical care were observed.During the initial debridement, volume of blood transfusion, clinical ASA classification, surgical time, surgical wound and type of skeletal stabilization were observed. Univariate analysis was performed to identify predictable statistically significant risks to develop infection, with the following results : time of bone exposure (p=0.0201), place of first medical care (p=0.400), type of fracture (p=0.0130), ASA classification (p=0.0005), volume of blood transfusion (p=0.0002), fractured bone (p=0.0052), type of accident (p=0.0450), surgical wound (p=0.0024), skeketal stabilization (p=0.0446), positive bacterial culture in admission (p=0.5290) and concomitant surgeries (p=0.1867). The variables with significant association with infection were introduced into a multivariate regression equation (logistic model) to identify those with independent effect from other factors. The final logistic model was obtained and demonstrated the probabilities of infection in the open fractures studied. The relative risks revealed in the final logistic model were : volume of blood transfusion (more than 1 unit) - 6.4; ASA classification level III - 5.2; Internal fixation of the bone (immediate) - 3.9; fractured bone (femur) - 3.5 and open wound - 3.0.

Fractures; Open; Infection; Lower extremity

ARTIGO ORIGINAL

Fatores preditivos de infecção em pacientes com fraturas expostas nos membros inferiores

Ana Lúcia Lei Munhoz Lima^I; Arnaldo Valdir Zumiotti^II; David Everson Uip^III; Jorge dos Santos Silva^IV

^IInfectologista - Assistente Doutora do Departamento de Ortopedia e Traumatologia do Hospital das Clínicas da FMUSP

^IIProfessor Livre Docente do Departamento de Ortopedia e Traumatologia do Hospital das Clínicas da FMUSP, Chefe da Disciplina de Traumatologia, Mão e Cirurgia do Instituto de Ortopedia e Traumatologia do Hospital das Clínicas da FMUSP

^IIIProfessor Livre Docente do Departamento de Moléstias Infecciosas e Parasitárias do Hospital das Clínicas da FMUSP. Diretor do Serviço de Infecção do Instituto do Coração do HC-FMUSP

^IVAssistente Doutor do Instituto de Ortopedia e Traumatologia do Hospital das Clínicas - FMUSP

^{Endereço para correspondência}

RESUMO

134 pacientes com fraturas expostas dos membros inferiores dos tipos II, IIIA, IIIB e IIIC foram estudados prospectivamente entre fevereiro de 1998 e maio de 2000 no Instituto de Ortopedia e Traumatologia da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo para determinar os fatores de risco de infecção previsíveis Todos os pacientes foram registrados em um protocolo no qual eles tiveram amostras de fragmentos ósseos iniciais coletadas para cultura bacteriana, avaliação de condições clínica e administração precoce de antibiótico. Durante a abordagem inicial, as causas das fraturas, o tempo de exposição da fratura e o local onde os primeiros socorros foram recebidos foram observados. Durante o debridamento inicial, o volume de transfusão sangüínea, a classificação clinica ASA, o tempo cirúrgico, o ferimento cirurgico e o tipo de estabilização esquelética foram observados. Uma análise univariável foi realizada para identificar os riscos pervisíveis estatisticamente significantes para o desenvolvimento de infecções, com os seguintes resultados: tempo de exposição da fratura (p=0.0201), local dos primeiros socorros (p=0.400), tipo de fratura (p=0.0130), classificação ASA (p=0.0005), volume de transfusão de sangue (p=0.0002) tipo de osso fraturado (p=0.0052), tipo de acidente (p=0.0450), ferimento cirúrgico (p=0.0024), estabilização esquelética (p=0.0446), cultura bacteriana positiva na admissão (p=0.5290) e cirurgias concomitantes (p=0.1867). As variáveis com associação significante com a infecção foram introduzidas em uma equação de regresão multivariada (modelo logístico) para identificar as com efeitos independentes dos outros fatores. O modelo logístico final foi obtido e demonstrou as probabilidades de infecção nas fratruras expostas estudadas. Os riscos relativos revelados no modelo logístico final foram : volume de transfusão sangüínea (mais do que 1 unidade) - 6.4;classificação ASA nível III - 5.2; fixação interna do osso (imediata) - 3.9; osso fraturado (femur) - 3.5 and ferimento aberto - 3.0

Descritores: Fraturas expostas; infecção; Membros inferiores

INTRODUÇÃO

O tratamento das fraturas expostas dos membros inferiores modificou-se de maneira significativa principalmente nas últimas duas décadas. Apesar de alguns conceitos básicos já terem sido descritos há mais de dois séculos a negligência em sua aplicação correta tem levado a resultados insatisfatórios.

A conduta de se realizar o desbridamento de tecidos desvitalizados foi introduzida na França por Desault no século XVIII, tendo sido utilizada com rigor nas campanhas Napoleônicas para reduzir o índice de mortalidade decorrente das fraturas expostas. Apesar do entendimento de que o desbridamento rigoroso, a estabilização da fratura e reparação do revestimento cutâneo são fatores importantes no sucesso do tratamento, as técnicas adequadas de reconstrução são eventos mais recentes.

O tratamento das fraturas expostas, passou por várias fases visando inicialmente a preservação da vida, após a preservação da perna seguido por prevenção das infecções e atualmente associados à preocupação de preservar a função do membro afetado.

O objetivo deste trabalho foi identiificar os fatores preditivos de infecção, visando contribuir na escolha da conduta mais adequada para cada caso no que diz respeito ao revestimento cutâneo precoce e ao método de estabilização esquelética.

CASUÍSTICA E MÉTODOS:

No período de fevereiro de 1998 a maio de 2000, foram avaliados prospectivamente 245 pacientes com diagnóstico de fratura exposta dos membros inferiores tratados no Instituto de Ortopedia e Traumatologia do Hospital das Clínicas da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo. Deste total, foram excluídos para análise todos os pacientes com fratura exposta do tipo I, segundo a classificação de Gustilo e Anderson⁽¹⁴⁾, e também todos os pacientes submetidos à limpeza cirúrgica inicial da fratura exposta em outros serviços. Portanto, a análise final envolveu 134 pacientes com fraturas expostas tipo II e do tipo III dos membros inferiores. Cento e quatorze pacientes (85%) eram do sexo masculino e a idade variou de 9 a 88 anos, sendo a média 32,9 anos.

As fraturas foram classificadas em tipo II, tipo IIIA, IIIB e IIIC⁽¹⁴⁾. A casuística envolveu 57 fraturas do Tipo II, 41 fraturas do Tipo III A, 30 Tipo III B, e seis do Tipo III C.

Nas fraturas do Tipo II os ossos mais acometidos foram da perna e do pé, nas do Tipo III A da perna, Tipo III B da perna, femur, do pé e no Tipo III C femur, tíbia e tornozelo.

A grande maioria dos pacientes que compõe esta casuística foi vítima de acidentes de alta energia como disposto: 32% atropelamentos, 29% acidentes com motocicletas, 17% acidentes automobilísticos, 11% quedas de altura, 7,5% ferimentos por arma de fogo.

Todos os pacientes foram submetidos a protocolo de avaliação padronizado que consistiu em:

1- Abordagem inicial:

• Obtenção de fragmento ósseo na chegada do paciente ao setor de emergência para realização de culturas para bactérias aeróbias e anaeróbias em meios adequados e padronizados pela Instituição

• Antibioticoterapia padronizada com associação de Clindamicina e Aminoglicosídeo mantida por 14 dias

• Realização da classificação de ASA (American Society of Anesthesiologists)⁽¹⁾ sobre a impressão geral do paciente no pré-operatório

Anotação do tempo de exposição da fratura, tempo cirúrgico, volume de sangue transfundido, tipo de estabilização esquelética após o desbridamento cirúrgico (tala gessada, tração esquelética, fixação externa, fixação interna com placas ou hastes intramedulares, reparo do revestimento cutâneo) , condições da ferida cirúrgica inicial (aberta ou fechada).

2 - Diagnóstico de infecção

• Os critérios para definição de infecção óssea na evolução dos pacientes seguiram as normas do Centers for Diseases Control and Prevention⁽¹⁰⁾, no que diz respeito as infecções incisionais superficiais, profundas e osteomielites pós-operatórias.

3- Abordagem de seguimento

• Os pacientes foram submetidos a avaliação ortopédico- infecciosa diária e submetidos a novos desbridamentos com coleta de fragmento ósseo para cultura sempre que o diagnóstico de infecção foi realizado. A antibioticoterapia foi adequada aos resultados e o período de observação dos pacientes estendeu-se até a alta hospitalar quando o tratamento das osteomielites agudas foi encerrado.

RESULTADOS

Na evolução do tratamento das fraturas expostas observamos sinais de infecção,já conceituados anteriormente, em 40,30% dos pacientes (n= 54). A distribuição dos casos de infecção por tipo de fratura encontra-se indicada na Tabela 1.

Para verificar a associação entre a presença ou ausência de infecção a cada uma das variáveis possivelmente preditivas de infecção foi realizada análise univariada tendo como variável de resposta a presença de infecção na evolução do tratamento das fraturas expostas⁽⁶⁾.

As variáveis estudadas entre os grupos com ou sem infecção foram: -tempo de exposição da fratura, -local do primeiro atendimento após o trauma, -tipo de fratura exposta, -positividade das culturas para bactérias obtidas na admissão, -classificação de ASA, -volume de sangue transfundido, -cirurgias concomitantes, -ossos acometidos, -tipo de trauma, -tempo cirúrgico, -condições da ferida cirúrgica após intervenção inicial, -tipo de estabilização esquelética inicial.

A Tabela2 mostra os resultados da análise univariada.

Para as variáveis classificatórias os resultados são os níveis descritivos de probabilidade de teste do qui-quadrado de Pearson. Para o tempo de exposição da fratura o nível descritivo de probabilidade é referente ao teste de igualdade de medianas.

Levando-se em consideração a significância estatística encontrada na análise univariada e a fim de selecionar as variáveis realmente preditivas de infecção, foi realizada a análise multivariada. Após três ajustes no modelo de regressão logística, encontramos os resultados descritos na Tabela 3.

A partir do modelo de regressão logística final calculou-se o risco relativo (Odds-Ratio) para cada variável.

Os riscos relativos estimados para cada variável estão descritos na tabela 4.

DISCUSSÃO

A importância de vários fatores possivelmente preditivos de infecção na evolução das fraturas expostas vêm sendo estudada ao longo dos anos, por vários autores. Alguns fatores preditivos são sempre considerados como significantes nos trabalhos, mas outros foram abandonados no decorrer das pesquisas pela ausência de comprovação de sua validade^(8,9,13).

Na presente série vários fatores com provável valor preditivo para as infecções de fraturas expostas foram testados: -tempo de exposição, local de primeiro atendimento do paciente após o trauma, -tipo de fratura exposta, positividade das culturas na admissão dos pacientes, classificação de ASA, volume de sangue transfundido até a primeira cirurgia, tipo de trauma que gerou a fratura, cirurgias concomitantes, tempo cirúrgico, ferida cirúrgica aberta após o desbridamento inicial e tipo de estabilização esquelética.

Os testes estatísticos aplicados entre as variáveis em relação à variável de resposta "infecção", demonstraram significância para: - tipo de fratura, - tipo de ossos acometidos,-classificação de ASA, - volume de sangue transfundido, ferida cirúrgica aberta e – estabilização esquelética

A significância do tempo de exposição como preditivo de infecção foi demonstrada em vários trabalhos como citado por Patzakis e Wilkins⁽²⁵⁾, onde avaliaram os fatores preditivos para infecção em 1104 fraturas expostas e concluíram que são de risco muito aumentado – falta de antibioticoterapia, - tempo de exposição maior que três horas, resistência bacteriana ao antimicrobiano utilizado, grande dano tecidual e as fraturas da tíbia. Na verdade o que os autores consideraram como tempo de exposição foi o intervalo de tempo entre o trauma e a antibioticoterapia, portanto observaram que se este intervalo for menor que 12 horas, mas estando o paciente sob ação de antibioticoterapia antes de três horas após o trauma, anula-se o efeito preditivo de infecção deste fator. Sem comprovação numérica, é citada pelo autor neste clássico estudo a importância das fraturas do tipo III como risco aumentado para infecção.

A ausência de significância do tempo de exposição em nossa amostra,está em acordo como os achados de Merritt⁽²⁴⁾ que também avaliou os fatores de risco para infecção das fraturas expostas, onde esta variável não apresentou importância. Esta autora analisou 70 pacientes com fraturas expostas, tendo índice de infecção geral de 19%, e como fatores de risco relevantes o tipo de trauma, tempo cirúrgico e, corroborando com Patzakis e Wilkins⁽²⁵⁾, fraturas do Tipo III com fixação interna.

Em relação à importância da cultura positiva de admissão como fator preditivo de infecção os trabalhos são unânimes em revelar sua ineficácia, enfatizando que esta não deve ser realizada^(21,22,23).

Alguns autores valorizam a cultura positiva de admissão no sentido de ser uma alerta para o uso de fixação interna imediata nestes pacientes pelo elevado risco de infecção em tais condições⁽²⁴⁾.

A escala de gravidade clínica dos pacientes, na amostra em questão, classificação de ASA, revelou importância acentuada como preditivo de infecção e, este fato vem sendo citado em vários estudos como uma constante. Em estudo onde foram analisadas 53 fraturas expostas do fêmur concluiu-se que foram predisponentes para infecção o tipo de fratura, a gravidade do paciente, o fechamento retardado da ferida cirúrgica e fixação interna imediata⁽¹²⁾.

Em outro estudo de revisão visualizamos os motivos que levam o paciente mais grave a um risco aumentado de infecção. A hipotensão gerada por fraturas graves, com extensa lesão das partes moles e tempo de exposição maior do que seis horas, gera diminuição considerável da perfusão sanguínea dos músculos e ossos, com queda conseqüente da oxigenação e aporte insuficiente de antimicrobianos mesmo quando utilizados em doses adequadas. Esta redução do aporte associada à fagocitose reduzida inerente dos traumas agudos, cria condições altamente favoráveis para a multiplicação bacteriana⁽¹⁹⁾.

Talvez como reflexo de maior gravidade do paciente e da fratura, o volume de sangue transfundido seja considerado e comprovado por muitos autores como fator preditivo de infecção^(26,27). A princípio julgávamos esta variável como surpreendente quando citada em alguns trabalhos classificada como de maior importância que o tempo de exposição das fraturas, por exemplo. Como persistisse esta afirmação por vários autores, incluímos este dado na pesquisa de nossos fatores preditivos de infecção e encontramos alta significância estatística na amostra estuda. Na verdade, analisando em conjunto os fatores preditivos detectados na nossa amostra, reavaliando as conseqüências da gravidade do trauma na microcirculação e os riscos de infecções bacterianas associados à transfusão de papa de hemáceas em pacientes submetidos à cirurgia de quadril e cirurgia geral, redimensionamos a importância desta variável como fator preditivo de infecção^(3,4).

O tipo de trauma causador da fratura está freqüentemente relacionado à gravidade da lesão provocada e muitas vezes à gravidade do paciente. Em todos os estudos mais recentes na literatura, os acidentes de alta velocidade são relacionados como os maiores causadores de fraturas expostas graves. Obviamente, estas citações mais recentes denotam as mudanças no tipo de acidente que geram as fraturas condizentes com a vida moderna e o avanço da tecnologia, que por um lado vieram para auxiliar-nos e, por outro, para causarem lesões de grande porte. Isto limita muitas vezes as comparações que poderiam ser feitas entre estudos mais antigos e recentes pois devemos levar em consideração a mudança progressiva na agressividade do trauma e conseqüentemente na gravidade da fratura e dos pacientes^(24,28,29).

Um estudo de 70 pacientes com fraturas expostas indicou o aumento significativo de infecções, quando as lesões forem geradas por traumas de solo, em fazendas, aonde a possibilidade de infecção chega próxima a 100% devido à natureza e quantidade de microrganismos inoculados na ferida no momento da fratura.

Nessa mesma amostra de pacientes foi analisada a importância do tempo de cirurgia com fator preditivo de infecção no pós-operatório das fraturas, observando-se que os pacientes com tempo cirúrgico superior a 121 minutos tiveram risco aumentado de infecção. Este dado também foi encontrado em nosso estudo, pois quando agrupamos os pacientes em menores faixas de tempo cirúrgico notamos um aumento dos casos de infecção nos que tiveram tempos cirúrgicos maiores⁽²⁴⁾.

As maiores controvérsias em toda a literatura consultada dizem respeito à manutenção da ferida cirúrgica aberta após o desbridamento inicial e ao tipo de estabilização esquelética escolhido neste momento. Portanto, a discussão destes dois fatores preditivos de infecção na evolução serão discutidos conjuntamente.

Apesar da evolução nos conceitos biomecânicos, nas técnicas cirúrgicas, materiais de fixação óssea e antibioticoterapia ocorridos nos últimos 30 anos, alguns autores não mudaram sua posição em relação à manutenção da ferida aberta após o desdridamento inicial ^(15,16). Gustilo publica até em seus estudos mais recentes o seguinte parágrafo: "Se houver alguma dúvida do cirurgião em relação ao desbridamento realizado em uma fratura exposta, a ferida não deve ser fechada, aliás a regra segura é mantê-la aberta" ⁽¹⁷⁾.

Com a experiência acumulada no seguimento de pacientes com fraturas expostas graves por vários anos e com os dados comprovados no presente trabalho não compartilhamos desta opinião, pois a nosso ver a ferida mantida aberta por tempo prolongado, principalmente em extensas lesões de partes moles, constitui um dos maiores fatores de risco para as osteomielites agudas pós-operatórias provocadas por microrganismos intra-hospitalares e multi-resistentes aos antimicrobianos que se instalam nestas circunstâncias⁽²³⁾. Sabemos que as osteomielites pós-traumáticas agudas são a grande causa de amputações não primárias nas fraturas expostas e quando cronificadas têm morbidade elevada, levando o paciente muitas vezes a lesões permanentemente incapacitantes, ou a tratamentos extremamente prolongados com resultados pouco animadores⁽²⁰⁾. Na análise do nosso serviço, a reparação do revestimento cutâneo deve ser feita precocemente quando o desbridamento tiver controlado os tecidos necróticos ou infectados.

Esta opinião está em acordo com vários autores que encontraram a mesma importância da manutenção da ferida aberta para o desenvolvimento de infecções na evolução das fraturas expostas.

Estudos afirmaram que as fraturas da tíbia tratadas com feridas abertas têm índice elevado de complicações em comparação com aquelas tratadas com cobertura precoce. Nos pacientes tratados com a ferida aberta o tempo médio para consolidação da fratura foi de nove meses, média de internação hospitalar foi de 45 dias , com incidência de 41% de osteomielite e 29% de amputações. Para aqueles tratados com cobertura precoce o tempo médio de consolidação da fratura foi de cinco meses e meio, média de internação hospitalar de 23 dias, com incidência de 5% de osteomielite e 5% de amputações⁽²⁾.

Novamente Godina reforçou os achados citados na publicação acima, demonstrando a porcentagem de infecções e outras complicações comparativamente entre três grupos de pacientes com fraturas das extremidades e cobertura músculo-cutânea realizadas em tempos diferentes. Os pacientes submetidos à cobertura precoce das fraturas das extremidades (antes de 72 horas) apresentaram 1,5% de infecção, aqueles com cobertura retardada das fraturas (entre 72 horas e três meses) apresentaram 17,5% de infecção⁽¹¹⁾.

Outros autores advogaram que talvez o manejo adequado e o fechamento precoce das lesões das partes moles sejam mais importante na prevenção das infecções do que as técnicas de fixação ósseas aplicadas⁽¹²⁾.

Em estudo realizado na nossa instituição, os autores demonstraram o emprego de retalhos microcirúrgicos no tratamento das fraturas expostas da tíbia tipo III e, quando esta técnica foi aplicada na urgência não houve desenvolvimento de infecção. Nos pacientes que apresentaram retardo na reparação músculo-cutânea a incidência de osteomielites foi de 18%⁽²⁹⁾.

Como pudemos observar a grande maioria destes estudos foram realizados com as fraturas expostas da tíbia e do tipo III. Sabemos hoje e também faz parte de nossos achados, que as fraturas da perna (tíbia e fíbula), da tíbia e fêmur somado ao fato de serem do tipo III, por si só, já representam em grande conjunto de fatores preditivos de infecção na evolução do tratamento. Estas fraturas necessitam de cuidados particularizados desde a chegada do paciente ao hospital, para que todas as atitudes sejam voltadas para prevenir as complicações, dentre elas a infecção.

Principalmente nestas fraturas, a conduta ortopédica inicial tem sido questionada ao lado da melhor oportunidade para a cobertura músculo-cutânea. A controvérsia está no emprego de fixação interna imediata, utilização de fixadores externos ou utilização de fixadores externos durante um período e posterior conversão em fixação interna.

Merritt⁽²⁴⁾ considerou em seu estudo alguns fatores de risco para infecção das fraturas expostas colocando a combinação de cultura positiva na admissão, fratura tipo III e fixação interna imediata como a de pior prognóstico para complicações.

Outros autores tem adotado posicionamentos bastante interessantes e que são por nós compartilhados, como a indicação conscienciosa de fixação interna imediata especialmente com hastes intramedulares levando-se em conta os fatores preditivos de infecção já conhecidos e especialmente a experiência do cirurgião em questão. Não há regra pré-estabelecida, a circunstância fará a regra^(5,19).

Apesar destas considerações alguns autores demonstraram bons resultados com a fixação interna imediata através do uso de hastes intramedulares. Em estudo de revisão de 495 fraturas da tíbia tratadas com esta técnica, foram observados índices de infecção bastante aceitáveis: 3,8% para o tipo II, 9,5% para o tipo III. Também estes autores defendem que a oportunidade e qualidade da cobertura cutânea são mais importante na prevenção da infecção do que a técnica de fixação⁽⁷⁾.

Em relação às técnicas de fixação o risco mais evidente para infecção na evolução das fraturas citado por vários autores é a fixação interna com hastes intramedulares precedidas de fixação externa por algum período.

Alguns relatos demonstraram 44% de infecção nesta prática de conversão da fixação externa para interna, após fraturas expostas⁽²⁸⁾.

No presente estudo, houve comprovação que os pacientes submetidos à fixação interna por hastes intramedulares precocemente apresentaram índices mais elevados de infecção dos que utilizaram fixadores externos, mas também não tivemos a possibilidade de associação de cobertura cutânea precoce nestes casos.

Após a análise individual dos fatores preditivos de infecção neste estudo, procedemos a análise multivariada por regressão logística com objetivo de detectar variáveis independentes na predição da infecção na evolução das fraturas expostas e,montar um modelo logístico para prever os pacientes de mais alto risco de infecção.

Na literatura há apenas um modelo logístico para infecção nas fraturas expostas e que na verdade não nos auxilia por ter sido criado em função de duas guerras de Israel, em 1973 e 1982, e algumas variáveis analisadas são muito específicas para os ferimentos e cuidados na guerra. Como se trata de um modelo único vale indicar que as variáveis independentes preditivas de infecção em geral encontradas na guerra de 1973 foram: múltiplas operações, amputações, lesões em várias áreas do corpo e sistemas de drenos abertos. Em 1982 as variáveis independentes preditivas de infecção especificamente para as fraturas foram: múltiplas operações, drenos, perda das partes moles e transfusão de sangue⁽²⁷⁾.

Na análise multivariada realizada na presente série encontramos risco relativo elevado nas variáveis: classificação de ASA, volume de sangue transfundido, tipo de osso acometido, ferida mantida aberta e tipo de estabilização esquelética.

CONCLUSÃO

Com esses resultados, conseguimos reunir as situações que propiciaram os maiores índices de infecções na evolução das fraturas expostas na amostra estudada. De maneira prática os pacientes com maior gravidade clínica, maior gravidade de fratura, com acometimento dos ossos da perna e fêmur especialmente fraturas do tipo III, e que necessitarem de transfusão na primeira cirurgia devem ter avaliação cuidadosa em relação a cobertura cutânea precoce e ao método de estabilização esquelética para reduzirmos o risco de infecção na evolução do tratamento das fraturas graves.

Trabalho recebido em 31/07/03

Aprovado em 16/02/04

Trabalho realizado no Departamento de Ortopedia e Traumatologia - FMUSP

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Jun 2004
• Data do Fascículo
  Mar 2004

Histórico

• Aceito
  16 Fev 2004
• Recebido
  31 Jul 2003