Plasticidade fisiológica e comportamental de Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em duas variedades de Brassica oleraceae L.

Physiological and behavioural plasticity of Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) on two varieties of Brassica oleraceae L.

Resumos

Interações entre insetos fitófagos e suas plantas hospedeiras podem gerar modificações fisiológicas, morfológicas e comportamentais na população dos parasitas. Essas modificações, ocorridas devido à plasticidade fenotípica, podem ter relevância nos processos de especialização e formação de ecótipos. Este trabalho, teve como objetivo verificar a ocorrência de plasticidade fenotípica (fisiológica e comportamental) de distintos clones do pulgão Brevicoryne brassicae (L.) na utilização de duas variedades de hospedeiros, couve (Brassica oleracea var. acephala) e brocólis (B. oleracea var. italica). Ninfas, com aproximadamente a mesma idade, foram alocadas individualmente na face abaxial das folhas dos hospedeiros testados e observadas diariamente quanto ao período de desenvolvimento e fecundidade para cálculo do índice de fitness (r m) ou performance. Experimentos para determinar a preferência (plasticidade comportamental) foram realizados em laboratório, testando-se oitenta indivíduos (20 por clone), com base em suas escolhas por determinado hospedeiro. Medidas de variabilidade na ocorrência de plasticidade foram feitas segundo modelo de genética quantitativa. Os clones demostraram pequena plasticidade fisiológica provavelmente devido à grande similaridade genética entre as duas variedades de plantas testadas (F=3,412; P=0,067). Também não foi verificada grande variabilidade nas respostas apresentadas entre clones (F=1,281; P=0,283). No entanto, os clones apresentaram significativa preferência por determinado hospedeiro (chi2=4,66; P<0,05), sendo marcante o fenômeno de condicionamento (indivíduos "escolhiam" os hospedeiros nos quais se alimentaram durante seu período pré-reprodutivo). Não foi detectada pressão de seleção suficiente para promover a formação de biótipos ou raças nesta espécie, adaptadas às variedades de brássicas testadas.

Insecta; plasticidade fenotípica; príncipio de Hopkins; comportamento de condicionamento; genética quantitativa

Interactions between phytophagous insects and their host plants can produce physiological, morphological and behavioural changes on the population of the parasites. Such changes due to phenotypic plasticity may be relevant in both the specialisation process and host races or ecotypes formation. In this work the occurrence of phenotypic plasticity (physiological and behavioural) on distinct aphids clones of Brevicoryne brassicae (L.) was investigated utilising two different hosts: cabbage (Brassica oleraceae var. acephala) and broccoli (B. oleraceae var. italica). Nimphs, with approximately the same age, were placed individually on the underneath leaf surface on each tested host. Their developmental time and fecundity were observed daily in order to calculate a fitness index (r m) or performance. Experiments to determine preference (behavioural plasticity) were done inside the laboratory, basing on the choice of eighty aphids (20 per clone) for a particular host. Measurements of variability on plastic responses among clones were done following a quantitative genetic model. Clones demonstrated low physiological plasticity (F=3.412; P=0.067) probably due to the great genetic similarity between the two variety of plants used as hosts. Small variability was verified for this kind of plasticity among the performance of the analysed clones (F=1.281; P=0.283). Nevertheless, the clones presented significant preference for a particular host (chi2=4.66; P<0.05), which demonstrates the conditioning behaviour (individuals choosing the hosts were they fed during their development). Aparently the selection pressure was not hard enough to promote biotype or race formation in B. brassicae adapted to the host varieties tested.

Insecta; phenotypic plasticity; Hopkins principle; conditioning behaviour; quantitative genetics

ECOLOGIA, COMPORTAMENTO E BIONOMIA

Plasticidade fisiológica e comportamental de Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) em duas variedades de Brassica oleraceae L.

Physiological and behavioural plasticity of Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) on two varieties of Brassica oleraceae L.

Cristiane D. Pereira^I; Cecília Lomônaco^II

^ICurso de Pós-Graduação em Genética e Bioquímica, Universidade Federal de Uberlândia, 38.400-902, Uberlândia, MG

^IIInstituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlândia, 38.400-902, Uberlândia, MG. E-mail: [e-mail]

RESUMO

Interações entre insetos fitófagos e suas plantas hospedeiras podem gerar modificações fisiológicas, morfológicas e comportamentais na população dos parasitas. Essas modificações, ocorridas devido à plasticidade fenotípica, podem ter relevância nos processos de especialização e formação de ecótipos. Este trabalho, teve como objetivo verificar a ocorrência de plasticidade fenotípica (fisiológica e comportamental) de distintos clones do pulgão Brevicoryne brassicae (L.) na utilização de duas variedades de hospedeiros, couve (Brassica oleracea var. acephala) e brocólis (B. oleracea var. italica). Ninfas, com aproximadamente a mesma idade, foram alocadas individualmente na face abaxial das folhas dos hospedeiros testados e observadas diariamente quanto ao período de desenvolvimento e fecundidade para cálculo do índice de fitness (r_m) ou performance. Experimentos para determinar a preferência (plasticidade comportamental) foram realizados em laboratório, testando-se oitenta indivíduos (20 por clone), com base em suas escolhas por determinado hospedeiro. Medidas de variabilidade na ocorrência de plasticidade foram feitas segundo modelo de genética quantitativa. Os clones demostraram pequena plasticidade fisiológica provavelmente devido à grande similaridade genética entre as duas variedades de plantas testadas (F=3,412; P=0,067). Também não foi verificada grande variabilidade nas respostas apresentadas entre clones (F=1,281; P=0,283). No entanto, os clones apresentaram significativa preferência por determinado hospedeiro (c²=4,66; P<0,05), sendo marcante o fenômeno de condicionamento (indivíduos "escolhiam" os hospedeiros nos quais se alimentaram durante seu período pré-reprodutivo). Não foi detectada pressão de seleção suficiente para promover a formação de biótipos ou raças nesta espécie, adaptadas às variedades de brássicas testadas.

Palavras-chave: Insecta, plasticidade fenotípica, príncipio de Hopkins, comportamento de condicionamento, genética quantitativa.

ABSTRACT

Interactions between phytophagous insects and their host plants can produce physiological, morphological and behavioural changes on the population of the parasites. Such changes due to phenotypic plasticity may be relevant in both the specialisation process and host races or ecotypes formation. In this work the occurrence of phenotypic plasticity (physiological and behavioural) on distinct aphids clones of Brevicoryne brassicae (L.) was investigated utilising two different hosts: cabbage (Brassica oleraceae var. acephala) and broccoli (B. oleraceae var. italica). Nimphs, with approximately the same age, were placed individually on the underneath leaf surface on each tested host. Their developmental time and fecundity were observed daily in order to calculate a fitness index (r_m) or performance. Experiments to determine preference (behavioural plasticity) were done inside the laboratory, basing on the choice of eighty aphids (20 per clone) for a particular host. Measurements of variability on plastic responses among clones were done following a quantitative genetic model. Clones demonstrated low physiological plasticity (F=3.412; P=0.067) probably due to the great genetic similarity between the two variety of plants used as hosts. Small variability was verified for this kind of plasticity among the performance of the analysed clones (F=1.281; P=0.283). Nevertheless, the clones presented significant preference for a particular host (c²=4.66; P<0.05), which demonstrates the conditioning behaviour (individuals choosing the hosts were they fed during their development). Aparently the selection pressure was not hard enough to promote biotype or race formation in B. brassicae adapted to the host varieties tested.

Key words: Insecta, phenotypic plasticity, Hopkins principle, conditioning behaviour, quantitative genetics.

A plasticidade fenotípica refere-se a qualquer tipo de variação induzida pelo meio ambiente, sem que mudanças genéticas sejam necessárias (Bradshaw 1965, Scheiner 1993, Via et al. 1995). Como a seleção natural age por meio de diferenças no fenótipo (Via 1990), a plasticidade fenotípica é fator evolutivo importante por constituir um mecanismo gerador de variabilidade (Thompson 1991). Se o organismo não apresenta plasticidade e sempre produz o mesmo fenótipo, apesar de mudanças ambientais estarem presentes, pode-se verificar a ocorrência do processo dito canalização (Sterns 1989).

Uma dada característica pode ser plástica em resposta a um fator ambiental, mas não a outro (Bradshaw 1965, Scheiner 1993). Analogamente, caracteres distintos podem representar diferentes graus de plasticidade. Por isso, a plasticidade não é propriedade geral do genótipo, mas é específica ao caráter ou complexo de caracteres (Scheiner 1993).

Respostas plásticas nem sempre são adaptativas (Schlichting 1986). Contudo, a plasticidade fenotípica pode ser adaptativa se representa um mecanismo no qual o fitness relativo é mantido, em resposta à variação, devendo, portanto, envolver respostas morfológicas, fisiológicas (Thompson 1991) ou comportamentais.

Sabe-se que variedades de plantas podem apresentar diferentes performances em ambientes distintos. Do mesmo modo, insetos polifágos, podem responder de diferentes modos às variações genotípicas de suas plantas hospedeiras (Fry 1992). A evolução da relação inseto-planta é significativamente influenciada pelo grau de plasticidade dos insetos, pois a seleção para aumento no fitness em uma planta hospedeira pode resultar em seleção para um decréscimo em outras espécies de plantas e vice-versa. Este fenômeno, conhecido como trade-off na performance pode promover a evolução de genótipos de insetos altamente especializados a determinados hospedeiros (Ueno et al. 1997). Se divergências entre populações de insetos que utilizam diferentes hospedeiros forem mantidos por seleção natural, haverá favorecimento para o surgimento de subespécies, raças ou ecótipos (Via & Lande 1985, Falconer 1989, Via 1991).

Muitos problemas com pragas agrícolas são também problemas evolutivos, e compreender como ocorre a evolução em sistemas agrícolas pode facilitar a implementação de estratégias de controle (Via 1990). Pulgões ou afídeos, por exemplo, são considerados pragas de grande relevância na agricultura. As principais características que conferem essa importância econômica aos afídeos são a sua forma de alimentação, o seu alto poder de reprodução e a sua grande capacidade de dispersão (Souza-Silva & Ilharco 1995). Em pouco tempo, os afídeos se instalam em qualquer cultura, causando com isso sérios danos, quer pela sucção contínua da seiva, quer pela transmissão de doenças (Gallo et al. 1988). O controle desses insetos-praga em brássicas (couve, brócolis, repolho e similares) é atualmente feito com repetidas aplicações de inseticidas organofosforados, o que eleva o custo de produção, podendo ocasionar a contaminação do meio ambiente e incompatibilidade entre o intervalo das colheitas e o período de carência do inseticida (Paula et al. 1995). O conhecimento sobre potencialidades para a ocorrência de processos de especialização em pragas agrícolas, pode fornecer bases para a idealização de novas alternativas de manejo.

Brevicoryne brassicae é um afídeo polífago, cosmopolita, que parasita principalmente crucíferas (Mariconi et al. 1963). Dentre os diversos hospedeiros por ele utilizados estão a couve (Brassica oleraceae var. acephala), brócolis (B. oleraceae var. italica), nabo (B. rapa), couve-flor (B. oleraceae var. botrytis), repolho (B. oleraceae var. capitata), espinafre (Spinaceae oleraceae), diversas variedades de mostarda e Trapeolum majus, a ornamental capuchinha (Souza-Silva & Ilharco 1995). Seu corpo possui coloração verde e apresenta produção de cera branca, sendo que, quando adulto a secreção é tão abundante que cobre completamente o tegumento. É uma espécie holocíclica em climas temperados, possuindo geração sexual no outono, com ovos que atravessam o inverno, e apresentando reprodução partenogenética apomítica até o próximo outono. Em regiões de clima quente não apresentam ciclo sexuado (Heie 1986). Pouco se sabe sobre a biologia reprodutiva da espécie em regiões tropicais (Dixon et al. 1987).

Este estudo teve como objetivo verificar o grau de plasticidade fenotípica fisiológica e comportamental em distintos clones de Brevicoryne brassicae (L.), na utilização de duas variedades de hospedeiros: couve manteiga (Brassica oleracea var. acephala) e brócolis (B. oleracea var. italica).

Material e Métodos

Local de Estudo e Cultivo dos Hospedeiros. Os trabalhos foram conduzidos no Instituto de Biologia, Campus Umuarama da Universidade Federal de Uberlândia, MG. As sementes de B. oleraceae var. italica (Ramoso Santana) e B. oleraceae var. acephala (Manteiga) foram cultivadas em sementeiras. Quando as plântulas atingiram em torno de 10 cm de altura e apresentaram quatro folhas definitivas, foram transplantadas para os canteiros com espaçamento 50x50 cm. Este procedimento foi repetido diversas vezes durante o período de experimentação (15 de setembro de 1997 a 30 de agosto de 1998).

Obtenção e Manutenção dos Clones. Para a obtenção de uma amostra com grande variabilidade genética, os clones de B. brassicae foram coletados em locais distintos, distantes entre si por, pelo menos, 500 m. Três clones foram obtidos em pés de couve e um, em folhas de brócolis. Estes clones foram estocados e mantidos em folhas completamente expandidas de couve e brócolis, envoltas por uma embalagem de organza (30 x 20 cm) para permitir a ventilação e evitar que os distintos clones se misturassem. A substituição das folhas dos hospedeiros em uso para o experimento era feita sempre que necessário, após o envelhecimento das mesmas, sendo os clones remanejados para folhas mais jovens que ofereciam melhores condições de sobrevivência.

Plasticidade Fisiológica. Pulgões pertencentes a um mesmo clone (idênticos geneticamente) foram alimentados simultaneamente em dois hospedeiros distintos (variedades de B. oleracea) para a avaliação do grau de plasticidade na sua performance. Cinco ninfas de cada clone, com aproximadamente a mesma idade, foram colocadas em cada hospedeiro para estabelecerem diferentes linhagens (descendentes partenogenéticos). Estas fêmeas foram individualizadas nos hospedeiros testados, com o uso de clipcages ou pequenas gaiolas na face abaxial das folhas, para que pudessem ser acompanhadas diariamente. A utilização dessas gaiolas também evitou o ataque de parasitóides, fuga e queda dos pulgões. Após terem-se tornado adultas, contava-se o número de ninfas produzidas a cada dia subseqüente. As ninfas-filhas produzidas eram removidas diariamente e colocadas nas culturas estoques. Geralmente, no primeiro dia em que o adulto se reproduzia, uma ninfa era isolada para constituir a nova geração a ser testada. Formas aladas eram descartadas e novas ninfas eram escolhidas ao longo do experimento, quando necessário. Os indivíduos selecionados (cerca de 20,9±1,56 de cada clone) foram observados, registrando-se seu período de desenvolvimento (tempo decorrido entre o nascimento até o primeiro dia da reprodução) e sua fecundidade (número de ninfas produzidas durante o período de desenvolvimento). Com estes dados foi calculado o índice de performance ou fitness (Wyatt & White 1977), enfocando a taxa de crescimento populacional (r_m), com a seguinte fórmula:

onde: d = Tempo de desenvolvimento até a fase adulta e Md = Número de ninfas produzidas no período d. A verificação de diferenças significativas nos caracteres coletados: período de desenvolvimento, fecundidade relativa e índice de fitness (r_m), foram estimadas utilizando análise de variância (ANOVA) para dois fatores, clones e hospedeiros. Segundo o modelo quantitativo de Via & Lande (1985), respostas plásticas podem ser detectadas quando a variação causada pelo fator "hospedeiro" for significativa. Interações entre clones e hospedeiros informam o grau de variabilidade nas respostas plásticas entre os genótipos analisados. A variabilidade genotípica entre os clones estudados é dada pela quantidade de variação atribuída ao fator "clone". Para cada clone, em cada ambiente, foram calculados os valores médios dos caracteres analisados (valores genotípicos), que correspondem às medidas genéticas de cada caráter (valores médios fenotípicos). Utilizando estes valores, foram calculadas as correlações genéticas dos caracteres genotípicos dos clones nos diferentes hospedeiros, por meio do coeficiente de correlação de Pearson. Correlações genéticas entre dois caracteres métricos informam sobre a influência de um mesmo grupo de genes na determinação fenotípica destes caracteres (Falconer 1989). Para verificar a ocorrência de trade-offs (ou correlações genéticas negativas), normas de reação também foram efetuadas para cada caráter analisado. A norma de reação representa a direção das respostas plásticas e a variabilidade entre os genótipos (clones) quanto ao grau de plasticidade (Scheiner 1993). As análises estatísticas foram realizadas com auxílio do programa SYSTAT para Windows versão 5.04 (Systat 1992).

Plasticidade Comportamental. No período de 9 de julho a 5 de agosto de 1998, foram realizados os experimentos de preferência de clones de B. brassicae, para avaliar o grau de escolha, em detrimento da experiência prévia. Os indíviduos testados foram cultivados nos hospedeiros por sessenta dias antes da realização do experimento. Dez recipientes plásticos, contendo duas aberturas no fundo foram utilizados como arenas. Nestas aberturas, eram inseridas folhas de cada hospedeiro, fixadas com rolhas de borracha, após o que, adultos ápteros eram colocados individualmente no centro dos recipientes. Os recipientes eram fechados com uma tampa plástica, para evitar a interferência de odores e iluminação externos. Os 20 indivíduos de cada clone testados quanto à escolha do hospedeiro foram previamente submetidos à inanição por uma hora, antes da execução do experimento. A escolha final dos indivíduos era registrada após uma hora e 20 minutos. Um teste de heterogeneidade (c²) foi realizado para se verificar diferenças nas respostas entre distintos clones. Tabelas de contingência foram feitas para verificar diferenças nas categorias de escolha. Nesta análise utilizou-se a correção de Yates (Zar 1984).

Resultados

Plasticidade Fisiológica. O tempo médio obtido para o período de desenvolvimento mostrou-se significativamente maior no brócolis (7,2 dias) que na couve (6,3 dias). Fora isto, os demais caracteres (fecundidade relativa e índice de fitness) não mostraram diferenças significativas nos valores médios entre hospedeiros, ou seja, não se apresentaram fenotipicamente plásticos, apresentando performances equivalentes em ambos hospedeiros (Tabelas 1 e 2). Não foram detectadas diferenças significativas entre clones para nenhum dos caracteres analisados (Tabela 2), o que indica pequena ou nenhuma variabilidade genética entre os clones de B. brassicae. Também não foi verificada significativa variabilidade entre os clones quanto às respostas plásticas (interações clone x hospedeiro não foram significativas) dos caracteres analisados (Tabela 2). As normas de reação confirmam não haver diferenças também na direção de variação das respostas plásticas entre clones (Fig. 1).

Não foram encontradas correlações genéticas negativas significativas (indicativas de ocorrência de trade-offs) em nenhum dos caracteres testados entre os hospedeiros. Todos os coeficientes obtidos foram positivos, embora não significativos (Tabela 3).

Plasticidade Comportamental. O teste de heterogeneidade demonstrou que as respostas dos distintos clones não foram diferentes estatisticamente quanto ao comportamento de escolha (c²=6,696; P>0,05). Por isso, os dados foram agrupados para análise de preferência (Tabela de Contingência). O teste de preferência revelou que os clones testados escolheram a variedade na qual haviam sido criados (c²=11,328; P<0,001). Deste modo, clones criados no brócolis preferiram esta variedade independentemente do hospedeiro em que foram inicialmente coletados. Analogamente, clones criados na couve preferiram este mesmo hospedeiro (Fig. 2).

Discussão

A ausência de plasticidade provavelmente ocorreu devido à grande similaridade existente entre as duas variedades de B. oleracea testadas, o que possibilitou ao afídeo B. brassicae a expressão de um fenótipo constante, com eficiência alimentar semelhante em ambos os hospedeiros. Embora divergências na performance não tenham sido encontradas, houve significativo aumento no período de desenvolvimento no brócolis, indicando assim, a presença de certo grau de plasticidade em um dos elementos determinantes da performance.

Outros estudos já demonstraram alto potencial plástico na performance de pulgões. Debarro et al. (1995) trabalhando com oito clones do afídeo Sitobion avenae (Fabricius) em duas espécies de hospedeiros, o trigo (Triticum aestivum) e a gramínea (Dactylis Glomerata), obtiveram performances significativamente diferentes nestes hospedeiros. O fato de clones diferirem na performance quando testados em hospedeiros distintos também já foi registrado para outras espécies de afídeos como Acythosiphon pisum (Haris) (Via 1991) e Aphis fabae (Scopoli) (Mackenzie 1996).

Pelo método quantitativo também não foi verificada a ocorrência de variabilidade entre os clones para a plasticidade fisiológica, visto que as respostas plásticas dos distintos clones foram similares. As correlações obtidas foram positivas não significativas, não sendo portanto acusada a existência de trade-offs. O afídeo B. brassicae possivelmente não está sofrendo seleção para a especialização no uso dos hospedeiros testados. Não se espera deste modo, pelo menos a curto prazo, que possa haver a formação de biótipos ou raças dessa espécie adaptadas às diferentes variedades de brássicas.

Embora os diferentes clones de B. brassicae não tenham demonstrado plasticidade fisiológica no uso dos hospedeiros testados, apresentaram significativa preferência por determinado hospedeiro. Indivíduos selecionaram, de modo significativo, os hospedeiros nos quais se alimentaram durante seu período pré-reprodutivo. O fenômeno de condicionamento para a escolha de hospedeiros (Müller 1985) é também conhecido como Príncipio de Hopkins (Hopkins 1917) ou preferência induzida (Jermy et al. 1968).

Thompson (1988) já havia verificado que a preferência para a escolha de um hospedeiro pode variar dentro de uma mesma população. Lushai et al. (1997) também verificaram forte influência do condicionamento na preferência do pulgão S. avenae. Guldemond (1990), que conduziu experimentos para determinação de preferência em espécies de afídeos do gênero Cryptomyzus, verificou grandes possibilidades para o isolamento reprodutivo em decorrência de preferência acentuada pelo hospedeiro usualmente utilizado. Além disso, parasitóides de afídeos tendem a permanecer no mesmo cultivar à procura de hospedeiros (van Emden et al. 1996), num processo resultante de condicionamento.

Embora as diferenças entre os hospedeiros testados não tenham sido grandes o bastante para influenciar a performance dos indivíduos, foram, entretanto, suficientes para produzir condicionamento induzido pela experiência prévia. O condicionamento para escolha de hospedeiros ocorrido entre clones (indivíduos idênticos) como resultado de um comportamento de aprendizagem, pode ser considerado como um processo de plasticidade fenotípica comportamental.

Agradecimentos

Aos professores Dr. Warwick Estevam Kerr e Dr. Glein Monteiro Araújo pelas sugestões dadas e à FAPEMIG pela concessão da bolsa de Iniciação Científica.

Literatura Citada

Recebido em 05/11/99

Aceito em 10/10/2000

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Ago 2004
• Data do Fascículo
  Mar 2001

Histórico

• Aceito
  10 Out 2000
• Recebido
  05 Nov 1999