Acessibilidade / Reportar erro

Parasitismo e desenvolvimento de Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Aphidiidae) em Aphis gossypii Glover e Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)

Parasitism and development of Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Aphidiidae) on Aphis gossypii Glover and Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)

Resumos

Este trabalho teve como objetivo determinar a adequabilidade de Aphis gossypii Glover e Myzus persicae (Sulzer) como hospedeiros de Lysiphlebus testaceipes (Cresson). Cada espécie de hospedeiro foi oferecida separadamente ao parasitóide. Foram utilizados recipientes com uma folha de pimentão contendo 30 ninfas de afídeos de 2º e 3º ínstares. Uma fêmea de L. testaceipes foi liberada dentro do recipiente e retirada após 2h. Os pulgões foram transferidos para placas de Petri (5 cm), contendo solução de 1% agar/água e um disco foliar de pimentão ou algodão, para M. persicae e A. gossypii, respectivamente. As múmias foram transferidas para tubos de vidro (100 mm x 8 mm) para a avaliação da emergência e da longevidade do parasitóide. O parasitismo foi maior em A. gossypii (44,2%) do que em M. persicae (6,7%). Não houve diferença significativa na emergência (100% para M. persicae e 92,6% para A. gossypii) e no período de desenvolvimento de L. testaceipes nas duas espécies de hospedeiro (9,0 e 8,8 dias para M. persicae e A. gossypii, respectivamente). A longevidade de L. testaceipes foi maior quando se desenvolveu sobre o hospedeiro A. gossypii (5,5 dias) do que sobre M. persicae (3,9 dias). Ambas as espécies hospedeiras foram adequadas ao desenvolvimento do parasitóide, entretanto A. gossypii foi mais adequado do que M. persicae como hospedeiro para L. testaceipes.

Controle biológico; afídeo; adequabilidade; parasitóide


This research aimed to evaluate the suitability of Aphis gossypii Glover and Myzus persicae (Sulzer) as hosts for Lysiphlebus testaceipes (Cresson). The species of aphid were offered to the parasitoid separately. Small cages with a sweet pepper leaf and thirty 2nd- and 3rd-instar nymphs were used. One female of L. testaceipes was released into the cage and removed after 2h. The aphids were transferred to petri dishes (5 cm) containing a 1% solution of water/agar and a leaf disc of either sweet pepper or cotton for M. persicae and A. gossypii respectively. The mummies were transferred to glass tubes (100 mm x 8 mm) to evaluate adult emergence and longevity. Parasitism was higher in A. gossypii (44.2%) than in M. persicae (6.7%). There were no differences in adult emergence (100% in M. persicae and 92.6% in A. gossypii) and in development time of the parasitoid in the two host species (9.0 and 8.8 days for M. persicae and A. gossypii, respectively). Longevity of L. testaceipes was higher when developed in A. gossypii (5.5 days) than in M. persicae (3.9 days). Both aphid species were adequate for the development of the parasitoid, but A. gossypii was more suitable than M. persicae as a host for L. testaceipes.

Biological control; aphid; suitability; parasitoid


BIOLOGICAL CONTROL

Parasitismo e desenvolvimento de Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Aphidiidae) em Aphis gossypii Glover e Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)

Parasitism and development of Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Aphidiidae) on Aphis gossypii Glover and Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae)

Ariana B. Carnevale; Vanda H.P. Bueno; Marcus V. Sampaio

Depto. Entomologia, Universidade Federal de Lavras, C. postal 37, 37200-000, Lavras, MG, e-mail: abcarnevale@hotmail.com, vhpbueno@ufla.br, marcsampaio@yahoo.com.br

RESUMO

Este trabalho teve como objetivo determinar a adequabilidade de Aphis gossypii Glover e Myzus persicae (Sulzer) como hospedeiros de Lysiphlebus testaceipes (Cresson). Cada espécie de hospedeiro foi oferecida separadamente ao parasitóide. Foram utilizados recipientes com uma folha de pimentão contendo 30 ninfas de afídeos de 2o e 3o ínstares. Uma fêmea de L. testaceipes foi liberada dentro do recipiente e retirada após 2h. Os pulgões foram transferidos para placas de Petri (5 cm), contendo solução de 1% agar/água e um disco foliar de pimentão ou algodão, para M. persicae e A. gossypii, respectivamente. As múmias foram transferidas para tubos de vidro (100 mm x 8 mm) para a avaliação da emergência e da longevidade do parasitóide. O parasitismo foi maior em A. gossypii (44,2%) do que em M. persicae (6,7%). Não houve diferença significativa na emergência (100% para M. persicae e 92,6% para A. gossypii) e no período de desenvolvimento de L. testaceipes nas duas espécies de hospedeiro (9,0 e 8,8 dias para M. persicae e A. gossypii, respectivamente). A longevidade de L. testaceipes foi maior quando se desenvolveu sobre o hospedeiro A. gossypii (5,5 dias) do que sobre M. persicae (3,9 dias). Ambas as espécies hospedeiras foram adequadas ao desenvolvimento do parasitóide, entretanto A. gossypii foi mais adequado do que M. persicae como hospedeiro para L. testaceipes.

Palavras-chave: Controle biológico, afídeo, adequabilidade, parasitóide

ABSTRACT

This research aimed to evaluate the suitability of Aphis gossypii Glover and Myzus persicae (Sulzer) as hosts for Lysiphlebus testaceipes (Cresson). The species of aphid were offered to the parasitoid separately. Small cages with a sweet pepper leaf and thirty 2nd- and 3rd-instar nymphs were used. One female of L. testaceipes was released into the cage and removed after 2h. The aphids were transferred to petri dishes (5 cm) containing a 1% solution of water/agar and a leaf disc of either sweet pepper or cotton for M. persicae and A. gossypii respectively. The mummies were transferred to glass tubes (100 mm x 8 mm) to evaluate adult emergence and longevity. Parasitism was higher in A. gossypii (44.2%) than in M. persicae (6.7%). There were no differences in adult emergence (100% in M. persicae and 92.6% in A. gossypii) and in development time of the parasitoid in the two host species (9.0 and 8.8 days for M. persicae and A. gossypii, respectively). Longevity of L. testaceipes was higher when developed in A. gossypii (5.5 days) than in M. persicae (3.9 days). Both aphid species were adequate for the development of the parasitoid, but A. gossypii was more suitable than M. persicae as a host for L. testaceipes.

Key words: Biological control, aphid, suitability, parasitoid

A seleção do hospedeiro pela fêmea do parasitóide envolve uma série de passos, desde a localização das plantas onde seus hospedeiros normalmente ocorrem até a sua aceitação e regulação de sua fisiologia pela larva do parasitóide (Vinson & Iwantsch 1980). São vários os estímulos utilizados pelo parasitóide nesse processo, podendo ser de natureza química ou física (Alphen & Vet 1986). A aceitação do hospedeiro pela fêmea de afidiídeo depende do seu reconhecimento como provável hospedeiro, de sua adequabilidade e de sua qualidade (Mackauer et al. 1996).

Uma espécie hospedeira pode ser nutricionalmente inadequada ou insuficiente para o completo desenvolvimento do parasitóide; o valor nutricional afeta a razão sexual, o tamanho, o período de desenvolvimento, a fecundidade e a longevidade do parasitóide (Vinson & Iwantsch 1980). Para que uma espécie de hospedeiro seja adequada a um determinado parasitóide, ela precisa ser disponível e aceita para oviposição, além de possuir os requerimentos nutricionais e fisiológicos mínimos para o crescimento e desenvolvimento das fases imaturas do parasitóide (Sequeira & Mackauer 1993).

Os pulgões Myzus persicae (Sulzer) e Aphis gossypii Glover são pragas em diversas culturas, estão entre os principais vetores de vírus de plantas (Blackman & Eastop 1984), e apresentam-se distribuídos mundialmente (Peña-Martinez 1992). No Brasil, as duas espécies de pulgões encontram-se entre as principais pragas em cultivos protegidos (Bueno 1999). Dentre os inimigos naturais de pulgões, destaca-se o endoparasitóide solitário Lysiphlebus testaceipes (Cresson). Esse parasitóide utiliza como hospedeiros várias espécies de pulgões de importância agrícola, incluindo M. persicae e A. gossypii (Starý et al. 1993) e apresenta potencial elevado de utilização no controle biológico (Rodrigues & Bueno 2001).

Apesar de L. testaceipes parasitar tanto M. persicae como A. gossypii, é necessário o conhecimento dos aspectos relacionados à adequabilidade desses dois hospedeiros ao parasitóide. Assim, devido ao potencial do inimigo natural no controle biológico de afídeos, este trabalho teve como objetivo avaliar a adequabilidade de A. gossypii e M. persicae como hospedeiros do parasitóide L. testaceipes.

Material e Métodos

Manutenção das Plantas de Pimentão e Algodão. Sementes de pimentão (Capsicum annum L.) da variedade Agronômicos 10 e de algodão (Gossypium hirsutum L.) da variedade IAC 22, foram semeadas em bandejas de isopor contendo substrato esterilizado. As plantas foram mantidas nesses recipientes até atingirem 10 cm a 15 cm, tamanho suficiente para serem transplantadas para vasos plásticos de 2 L contendo uma mistura de terra e areia na proporção de 2:1. As plantas permaneceram na casa-de-vegetação para a criação dos pulgões e no experimento foram utilizadas apenas suas folhas, destacadas com o auxílio de uma tesoura.

Criação de Manutenção dos Pulgões. Os pulgões M. persicae e A. gossypii, foram criados em plantas de pimentão e em plantas de algodão, respectivamente, em casa-de-vegetação com temperatura e luminosidade naturais. Adultos ápteros foram retirados das folhas e transferidos com o auxílio de um pincel fino para placas de Petri (15 cm de diâmetro) contendo folhas de pimentão e de algodão, de acordo com a espécie de pulgão, fixadas em 1cm de agar-água a 1%. Cada placa recebeu cerca de 20 fêmeas ápteras adultas. As placas foram tampadas com filme PVC, perfurado com o auxílio de um estilete para permitir a aeração. Foram levadas para câmara climatizada (25ºC, UR 70±10% e fotofase de 12h) e colocadas com a parte coberta com filme PVC para baixo para evitar condensação. As fêmeas adultas foram retiradas dois dias após e transferidas para outras placas, permanecendo no recipiente apenas as ninfas (2o e 3o ínstares), que foram utilizadas um dia após nos testes com o parasitóide.

Criação de Manutenção do Parasitóide. Os parasitóides foram oriundos de uma criação de L. testaceipes mantida em pulgões da espécie Schizaphis graminum (Rondani), em folhas de sorgo, no laboratório de Controle Biológico do Departamento de Entomologia da UFLA. Múmias obtidas da criação foram individualizadas em tubos de vidro (100 mm x 8 mm) contendo gotículas de água e de mel, tampados com filme PVC e mantidos em câmara climatizada até a emergência dos parasitóides. Ao emergirem, machos e fêmeas foram sexados com o auxílio de um microscópio estereoscópico e colocados juntos para acasalarem. Após o acasalamento, o macho foi retirado do recipiente e as fêmeas foram levadas para a câmara climatizada, onde permaneceram por 24h, para posterior utilização nos experimentos.

Adequabilidade de A. gossypii e M. persicae Como Hospedeiros de L. testaceipes. Foram utilizados recipientes confeccionados com o auxílio de dois copos plásticos de 500 ml encaixados um no outro. No centro superior de cada recipiente foi feita uma abertura e colocada uma ampola que serviu como suporte para a folha da planta de pimentão (Fig. 1A). Para melhor ventilação foram feitos, nas laterais, orifícios circulares fechados com organza (Fig. 1B).


Foram utilizadas ninfas de 2o e 3o ínstares de M. persicae e A. gossypii, transferidas com o auxílio de um pincel de ponta fina para as folhas de pimentão. Os recipientes foram vedados com fita crepe para impedir o escape dos pulgões e mantidos em sala a 25 ± 1ºC, por 4h, com o intuito de diminuir a agitação causada pelo manuseio do material. Após esse período, uma fêmea de L. testaceipes com 24h de vida e previamente acasalada foi liberada no recipiente onde permaneceu por 2h.

As fêmeas foram, então, retiradas dos recipientes com o auxílio de um pincel e os pulgões foram transferidos para placas de Petri (5 cm de diâmetro) contendo uma camada de 1 cm de agar-água a 1% e disco foliar de plantas de pimentão com 4 cm de diâmetro, para M. persicae, ou algodão, para A. gossypii. As placas foram vedadas com organza, presas por um elástico e colocadas em câmara climatizada. Também foram mantidas viradas para baixo, simulando a posição das folhas nas plantas. Os discos foliares de pimentão e algodão foram trocados a cada quatro dias ou conforme a necessidade.

As avaliações foram realizadas diariamente, quantificando a formação das múmias. As colônias de M. persicae e A. gossypii parasitadas foram observadas até o momento em que cessou a formação de múmias.

Múmias de dois dias foram transferidas para tubos de vidro (100 mm x 8 mm) contendo uma gotícula de água e mel, onde foram mantidas até a emergência dos parasitóides; o alimento foi colocado antes, permitindo que, ao emergirem, os parasitóides já tivessem acesso a ele. Os adultos foram sexados e mantidos nos mesmos tubos para avaliação de sua longevidade, colocando-se, a cada três dias, uma gotícula de mel e, diariamente, gotículas de água.

Foram avaliados as porcentagens de parasitismo e de emergência, o período em dias da oviposição à formação da múmia, o período da oviposição a emergência do adulto, a razão sexual e a longevidade.

Análise Estatística. O teste de adequabilidade constou de dois tratamentos (M. persicae e A. gossypii) e 15 repetições, com cada uma das repetições contendo 30 ninfas de 2o e 3o ínstares das respectivas espécies de pulgões. A análise estatística foi efetuada no programa SAEG - Sistema de Análises Estatísticas e Genéticas da Universidade Federal de Viçosa, versão 8.0. Os testes foram conduzidos em delineamento inteiramente casualizado. Foi realizada a ANOVA, a 5% de significância (Teste F).

Resultados e Discussão

O parasitismo de L. testaceipes sobre os hospedeiros testados foi maior em A. gossypii (44,2%), quando comparada com M. persicae (6,7%) (Tabela 1), indicando que o parasitóide apresenta preferência pela espécie A. gossypii. Esses resultados assemelham-se aos encontrados por Caver (1984) e Steenis (1993) para M. persicae e por Steenis (1993) e Rodrigues & Bueno (2001) para A. gossypii. O parasitismo de L. testaceipes sobre M. persicae foi considerado baixo, enquanto que para A. gossypii, o parasitismo foi satisfatório.

A porcentagem de emergência de L. testaceipes (Tabela 1) em M. persicae foi de 100%, e em A. gossypii, 92,6%, sem diferença significativa, indicando que ambas as espécies de pulgões são adequadas ao parasitóide, permitindo o seu completo desenvolvimento.

Um hospedeiro representa uma fonte de recursos para o parasitóide, caracterizada por um grupo de atributos físicos, químicos e comportamentais (Mackauer et al. 1996). No momento em que a fêmea do parasitóide foi liberada nos recipientes contendo M. persicae, ela conseguiu localizá-lo, tocou-o com as antenas e algumas vezes chegou a provar o hospedeiro com o ovipositor, mas logo começou a caminhar sem o processo contínuo de busca. Já o comportamento da fêmea de L. testaceipes sobre A. gossypii foi diferente, sendo que a partir do momento em que a fêmea localizou o hospedeiro, tocou-o com as antenas, provou-o e ovipositou, continuando a busca por mais indivíduos hospedeiros. Ao aproximar-se o tempo de 2h de exposição às ninfas da espécie M. persicae, a fêmea de L. testaceipes caminhava pelas paredes do recipiente, demonstrando não ter interesse em continuar sua busca, enquanto as fêmeas expostas a A. gossypii apresentaram busca contínua pelos indivíduos hospedeiros.

O tempo médio para o desenvolvimento de L. testaceipes não diferiu entre os dois hospedeiros; sendo da oviposição até a formação da múmia de 7,0 dias em M. persicae e 6,5 dias em A. gossypii; e do parasitismo até a emergência do adulto de 9,0 e 8,8 dias em M. persicae e A. gossypii, respectivamente (Tabela 1).

A longevidade de machos e fêmeas de L. testaceipes não diferiu sobre as duas espécies de hospedeiros, porém, quando o parasitóide foi criado em M. persicae, apresentou menor período de vida (3,9 dias) em comparação com A. gossypii (5,5 dias) (Tabela 1). Segundo Steenis (1994), L. testaceipes apresenta longevidade de 2,6 dias ao ser criado em A. gossypii a 25oC, resultado inferior ao verificado neste estudo.

O acúmulo de reservas ao longo do desenvolvimento larval do parasitóide influencia em características biológicas do adulto (Boggs 1981). Desta forma, pode-se concluir que A. gossypii foi mais adequado como hospedeiro para L. testaceipes do que M. persicae, permitindo a emergência de adultos do parasitóide com maior longevidade.

A razão sexual de L. testaceipes variou entre as duas espécies de afídeos hospedeiros, chegando a 0,9 em M. persicae e 0,7 em A. gossypii (Tabela 1). No entanto, o crescimento populacional de parasitóides é determinado de acordo com o número de fêmeas geradas e do seu período reprodutivo (Brooijmans & Lenteren 1997), por isso é importante avaliar a razão sexual de uma forma conjunta com o número de descendentes (Baker et al. 1998). Assim, apesar de a razão sexual ter sido maior em M. persicae, o número total de fêmeas de L. testaceipes obtidas em A. gossypii foi de 118, contra apenas sete fêmeas geradas em M. persicae. Com isso, nota-se que a maior razão sexual em M. persicae não implica no maior crescimento populacional de L. testaceipes nessa espécie, quando comparado a A. gossypii.

Embora as duas espécies de hospedeiros sejam nutricionalmente adequadas ao desenvolvimento de L. testaceipes, foi diferente a forma com que foram exploradas pelo parasitóide. Segundo Sequeira & Mackauer (1993), nem todas as espécies que são nutricionalmente adequadas são igualmente preferidas durante o completo exame do parasitóide. Assim, com relação ao uso de L. testaceipes como agente de controle biológico das duas espécies de pulgões, pode-se inferir que o parasitóide é um inimigo natural promissor para o controle de A. gossypii, considerando-se o parasitismo, emergência e razão sexual do mesmo nessa espécie hospedeira.

Agradecimentos

Os autores agradecem à CAPES pela bolsa de estudos ao primeiro autor e ao CNPQ pelas bolsas de estudos ao segundo e terceiro autores. Ao CNPQ pelo apoio financeiro (Processo nº 470705/01-9). Também a Carvalho Carlos Ecole pelo auxílio com as análises estatísticas.

Literatura Citada

Received 06/04/02

Accepted 13/12/02

  • Alphen, J.J.M. van & L.E.M. Vet. 1986. An evolutionary approach to host finding and selection, p.23-54. In J. Waage & D. Greathead (eds.), Insect parasitoids. London, Academic Press, 389p.
  • Baker, J.E., J. Perez-Mendoza, R. W. Beeman & J. E. Throne. 1998. Fitness of a malathion-resistant strain of the parasitoid Anisopteromalus calandrae (Hymenoptera: Pteromalidae). J. Econ. Entomol. 91: 50-55.
  • Blackman, R.L. & V.P. Eastop. 1984. Aphids on the world's crops: an identification guide. Chichester, Willey, 466p.
  • Boggs, C.L. 1981. Nutritional and life-history determinants of resource allocation in holometabolous insects. Am. Nat. 117: 692-709.
  • Brooijmans, C. & J.C. van Lenteren. 1997. Origins and population dynamics of pests, diseases and weeds, p.1-16. In Lenteren, J.C. van (ed.), Integrated pest management in protected cultivation. Wageningen, Agricultural University Wegeningen, 339p.
  • Bueno, V.H.P. 1999. Protected cultivation and research on biological control of pests in greenhouses in Brazil. Bull. IOBC/WPRS 22: 21-24.
  • Caver, M. 1984. The potential host ranges in Australia of some imported aphid parasites (Hym.: Ichneumonoidea: Aphidiidae) Entomophaga 38: 351-359.
  • Mackauer, M., J.P. Michaud & W. Völkl. 1996. Host choice by aphidiid parasitoid (Hymenoptera: Aphidiidae): host recognition, host quality, and host value. Can. Entomol. 6: 959-980.
  • Peña-Martínes, R. 1992. Biología de afidios y su relación con la transmisión de virus. In M.C. Urias, M.R. Rodrígues & A.T. Alejandre (eds.), Afidios como vectores de virus en México. México, Centro de Fitopatología, 135p.
  • Rodrigues, S.M.M. & V.H.P. Bueno. 2001. Parasitism rate of Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hym.: Aphidiidae) on Schizaphis graminum (Rond.) and Aphis gossypii Glover (Hem: Aphididae). Neotrop. Entomol. 30: 625-629.
  • Sequeira, R. & M. Mackauer. 1993. The nutritional ecology of a parasitoid wasp, Ephedrus californicus Baker (Hymenoptera: Aphidiidae). Can. Entomol. 125: 423-430.
  • Starý, P., M. Gerding, H. Norambuena & G. Remaudière. 1993. Environmental research on aphid parasitoid biocontrol agents in Chile (Hym., Aphidiidae; Hom., Aphidoidea). J. Appl. Entomol. 115: 292-306.
  • Steenis, M.J. van. 1993. Suitability of Aphis gossypii Glov., Macrosiphum euphorbiae (Thom.), and Myzus persicae (Sulz.) (Hom.: Aphididae) as host for several aphid parasitoid especies (Hym.: Braconidae). Bull. WPRS/IOBC 26: 197-215.
  • Steenis, M.J. van. 1994. Intrinsic rate of increase of Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae), a parasitoid of Aphis gossypii Glover (Homoptera: Aphididae), at different temperatures. J. Appl. Entomol. 118: 399-406.
  • Vinson, S.B. & G.F. Iwantsch. 1980. Host suitability for insect parasitoids. Annu. Rev. Entomol. 25: 397-419.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    04 Nov 2003
  • Data do Fascículo
    Jun 2003

Histórico

  • Recebido
    08 Abr 2002
  • Aceito
    13 Dez 2002
Sociedade Entomológica do Brasil Sociedade Entomológica do Brasil, R. Harry Prochet, 55, 86047-040 Londrina PR Brasil, Tel.: (55 43) 3342 3987 - Londrina - PR - Brazil
E-mail: editor@seb.org.br