Avaliação das liberações inoculativas do parasitóide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead)(Hymenoptera: Braconidae) em pomar diversificado em Conceição do Almeida, BA

Evaluation of innoculative releases of the exotic parasitoid Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae) in a mixed orchard in Conceição do Almeida, BA, Brazil

BIOLOGICAL CONTROL

Avaliação das liberações inoculativas do parasitóide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead)(Hymenoptera: Braconidae) em pomar diversificado em Conceição do Almeida, BA

Evaluation of innoculative releases of the exotic parasitoid Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae) in a mixed orchard in Conceição do Almeida, BA, Brazil

Romulo da S. Carvalho

Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, C. postal 007, 44.380-000, Cruz das Almas, BA; [e-mail]

RESUMO

A introdução de uma espécie exótica visando ao controle biológico levanta dúvidas em relação à sua eficiência e ao possível impacto que possa causar sobre espécies nativas. Avaliação prévia do complexo de parasitóides nativos no ecossistema é importante pois, uma vez realizada a liberação de um inimigo natural exótico, inicia-se um processo de colonização contínuo e sem retorno à condição original. Levantamentos de espécies de parasitóides nativos de moscas-das-frutas foram realizados na região do Recôncavo Baiano, município de Conceição do Almeida, BA, antes e após a liberação do parasitóide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead), com o objetivo de constatar a sua recaptura e estabelecimento. O levantamento prévio revelou as seguintes espécies nativas: Doryctobracon areolatus (Szépligeti), Utetes anastrephae (Viereck), Opius spp., Asobara anastrephae (Muesebeck) e Aganaspis pelleranoi (Brèthes). Após a liberação de D. longicaudata as espécies nativas obtidas no levantamento prévio foram mantidas. Observou-se ainda que, apesar de haver competição interespecífica na exploração do mesmo sítio de oviposição, não houve perda da biodiversidade após a liberação do parasitóide exótico. No entanto, observou-se alteração na freqüência das espécies nativas quando comparada com o período que antecedeu a liberação de D. longicaudata. Com relação ao estabelecimento definitivo do parasitóide exótico, cerca de 17 meses após a suspensão das liberações, foram recuperados espécimes em frutos de carambola, goiaba e umbu-cajá. Durante a safra dos anos de 2004 e 2005 foram realizadas novas coletas de frutos com a finalidade de confirmar o estabelecimento efetivo de D. longicaudata, não sendo obtido nessas amostras espécimes do parasitóide exótico.

Palavras-chave: Controle biológico, Tephritidae, Figitidae, competição interespecífica

ABSTRACT

The introduction of exotic species aiming at the biological control of established pests rises concern on its efficiency and also on its impact on native species. Pre-release evaluation of the parasitoid complex is important because the releases initiate a continuous and irreversible colonization process. Surveys of native fruit fly parasitoids were conducted in the region of the Recôncavo Baiano, in Conceição do Almeida, BA, Brazil. Surveys were undertaken before and after the release of the exotic braconid Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead). Pre-release survey showed that the following species were present in the study area: Doryctobracon areolatus (Szépligeti), Utetes anastrephae (Viereck), Opius spp., Asobara anastrephae (Muesebeck) and Aganaspis pelleranoi (Brèthes). Following D. longicaudata releases, the same species were obtained. Despite of interspecific competition for oviposition sites, no biodiversity losses were observed. Notwithstanding, an alteration in the relative frequencies of native species was observed. The exotic parasitoid was recovered from infested fruits of carambola, guava and Spondia sp. 17 months after the releases ceased. Nevertheless, in 2004 and 2005, no individuals of D. longicaudata were recovered from infested fruit samples collected in the same locality of release.

Key words: Biological control, Tephritidae, Figitidae, interspecific competition

Em setembro de 1994 a Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, com apoio do Laboratório de Quarentena "Costa Lima" da Embrapa Meio Ambiente, introduziu no Brasil o parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead), proveniente de Gainesville, Flórida. O objetivo principal da introdução foi avaliar o potencial de utilização desse agente benéfico em diferentes ecossistemas do Brasil para a implantação de um programa de controle biológico de moscas-das-frutas neotropicais do gênero Anastrepha e da espécie exótica Ceratitis capitata (Wied.) (Carvalho & Nascimento 2002).

Programas de controle biológico clássico têm sido realizados com sucesso em outros países, como Guatemala, México, Havaí, EUA, Peru e Costa Rica, que produzem os organismos benéficos em escala industrial e realizam liberações inundativas visando uma ação inseticida rápida sobre uma praga-alvo.

De acordo com Ehler (1979) e Wharton (1989) é fundamental que sejam realizados levantamentos prévios das espécies de parasitóides nativos antes de qualquer introdução de parasitóide exótico, com o objetivo de se avaliar as relações de competitividade interespecíficas.

A introdução de uma espécie exótica para o controle biológico levanta ainda dúvidas em relação à sua eficiência e sobre o possível impacto que possa vir a ter tanto sobre as espécies nativas que tenham nichos próximos quanto sobre aquelas taxonomicamente próximas da espécie que se deseja controlar (Bennet 1993, Duan & Messing 1998, Duan et al. 1997). Sem os devidos cuidados, a introdução de uma espécie exótica pode levar a competição interespecífica com deslocamento de nichos, perda da biodiversidade e ocorrência de hiperparasitismo. O conhecimento básico sobre a biologia, comportamento e a distribuição geográfica dos parasitóides são importantes para o sucesso dos programas de controle biológico (Wharton 1989, Canal & Zucchi 2000).

Neste estudo, foram efetuados levantamentos do complexo de espécies de parasitóides nativos associados a tefritídeos frugívoros em diferentes fruteiras, no município de Conceição do Almeida, BA, no Recôncavo Baiano. O objetivo foi avaliar o efeito das liberações inoculativas de D. longicaudata sobre o complexo de parasitóides nativos e avaliar a sua capacidade de adaptação por meio da sua recaptura e avaliação do seu estabelecimento efetivo na área liberada.

Material e Métodos

Levantamento do Complexo de Parasitóides Nativos Antes da Liberação de D. longicaudata. Realizado na Estação Experimental de Fruticultura Tropical - E.E.F.T., da Empresa Baiana de Desenvolvimento Agropecuária - EBDA, em Conceição do Almeida, BA, localizada a 12º48'45" S, 39º15'20" W, altitude de 190 m. No período de outubro de 1994 a agosto de 1995, amostras de frutos nativos e exóticos com sintomas de ataque de moscas-das-frutas, caídos no solo ou colhidos diretamente nas árvores, foram coletados visando estimar o grau de infestação e a freqüência das espécies que compõem o complexo de parasitóides nativos antes da liberação do parasitóide exótico no Recôncavo Baiano.

Os frutos coletados foram acondicionados em caixas plásticas com vermiculita. As pupas obtidas foram contadas e colocadas em frascos de vidro transparentes etiquetados e contendo vermiculita. Os adultos emergidos de cada amostra foram colocados em frascos de vidro transparentes devidamente identificados (local, data de coleta e hospedeiro) e preservados em etanol 70% para posterior diagnose. Na Tabela 1 estão relacionadas as espécies de frutas amostradas.

Liberação e Avaliação da Capacidade de Adaptação de D. longicaudata Após a Sua Liberação no Campo. As primeiras liberações do parasitóide D. longicaudata no campo foram realizadas após o levantamento prévio das espécies de parasitóides nativos presentes na região. Em agosto de 1995 foi feita a primeira liberação na E.E.F.T, local que não utiliza agrotóxicos o que favorece os estudos em controle biológico.

Adultos do parasitóide D. longicaudata, com até nove dias de idade, foram liberados semanalmente de agosto de 1995 até junho de 1996, no total de 22.405 machos e 20.558 fêmeas. A quantidade do parasitóide liberada por semana variou de acordo com sua disponibilidade em laboratório. As liberações foram realizadas em pomares mistos de goiaba (Psidium guajava L.), pitanga (Eugenia uniflora L.), carambola (Averrhoa carambola L.), manga (Mangifera indica L.) e umbú-caja (Spondia sp).

Amostragens Para Confirmação da Recaptura e Estabelecimento de D. longicaudata. O termo recaptura, neste trabalho, refere-se à coleta do parasitóide exótico após a sua liberação em campo, mais exatamente à obtenção dos descendentes do parasitóide a partir de frutos coletados após a sua liberação. Foram coletados ao acaso, 1.195 frutos de goiaba, 1.446 de carambola, 4.239 de pitanga, 149 de manga e 50 de umbu-cajá. A partir de agosto de 1996 as liberações de D. longicaudata foram suspensas. Após 17 meses do término das liberações, foram realizadas coletas de frutos no mesmo local. Durante o ano de 2004 até março de 2005, novas coletas de frutos foram realizadas no mesmo local. A confirmação da recaptura e do estabelecimento do parasitóide exótico foi feita com base nas coletas após as liberações, sendo utilizada a mesma metodologia de coleta e acondicionamento de frutos empregada durante o período que antecedeu a sua liberação.

Índice de Parasitismo (P) e Freqüência de Indivíduos por Espécie (F). Foram calculados de acordo com Matrangolo et al. (1998) por meio das seguintes equações:

Índice de Infestação dos Frutos (I). Foi expresso dividindo-se o número de pupários obtidos pelo número total frutos coletados de cada fruteira.

Resultados e Discussão

Freqüência das Espécies de Parasitóides Nativos Presentes Antes da Lliberação de D. longicaudata no Campo. Cincos espécies de moscas-das-frutas foram identificadas associadas a diferentes fruteiras: C. capitata, Anastrepha obliqua (Macquart), A. fraterculus (Wiedemann), A. sororcula Zucchi e A. zenildae Zucchi. Em ordem decrescente, os maiores índices de infestação foram observados em frutos de umbu-cajá, manga, goiaba, jambo vermelho, jambo d'água, carambola, seriguela e acerola. As maiores freqüências da mosca-do-mediterrâneo, size="2" face="Verdana">C. capitata, foram constatadas em fruteiras exóticas como acerola, carambola e jambo d'água. As demais fruteiras apresentaram freqüência elevada de espécies pertencentes ao gênero Anastrepha, sendo os frutos de umbu-cajá, jambo vermelho, manga, pitanga, goiaba, serigüela e carambola os que apresentaram os maiores percentuais (Tabela 2).

Este levantamento revelou ainda as seguintes espécies de parasitóides nativos de tefritídeos associados a diferentes fruteiras: Doryctobracon areolatus (Szépligeti) (Braconidae: Opiinae), Utetes anastrephae (Viereck) (Braconidae: Opiinae), Opius spp. (Braconidae: Opiinae), Asobara anastrephae (Muesebeck) (Braconidae: Alysiinae) e Aganaspis pelleranoi (Brèthes) (Figitidae: Eucoilinae). D. areolatus foi a mais freqüente e dominante entre todas as espécies nativas monitoradas na região, seguida por U. anastrephae, Opius sp., A. anastrephae e A. pelleranoi (Fig.1A e Tabela 2).

Canal & Zucchi (2000) relatam a existência de treze espécies de braconídeos parasitóides de Tephritidae no Brasil. Esses parasitóides pertencem a duas subfamílias de Braconidae filogeneticamente muito próximas, Opiinae com dez espécies e Alysiinae com três. Com base no presente levantamento, constatou-se que cinco espécies de parasitóides nativos compõem o complexo de parasitóides associados a tefritídeos frugívoros no Recôncavo Baiano. Quatro espécies pertencem à família Braconidae, sendo três espécies pertencentes à subfamília Opiinae e uma a Alysiinae, e uma espécie pertencente a família Figitidae, subfamília Eucoilinae (Fig.1A).

Os maiores índices de parasitismo natural foram observados em frutos menores com polpa rasa como os de umbu-cajá, serigüela, pitanga e em frutos de casca fina como os de jambo vermelho e jambo d'água (Tabela 2). Esses resultados corroboram os de Canal & Zucchi (2000), quando esses afirmam que o parasitismo natural é afetado pelo fruto hospedeiro e que frutos pequenos de pericarpo fino e mesocarpo raso são facilmente parasitados. Segundo os mesmos autores, o fruto hospedeiro talvez seja o principal fator que influencia o parasitismo de Tephritidae. Para Sivinski (1991), frutos de menor diâmetro produzem maior número de parasitóides já que as fêmeas têm maior facilidade de acesso ao hospedeiro com seu ovipositor. Hernández-Ortiz et al. (1994) consideram o tamanho do fruto um fator importante na taxa de parasitismo de tefritídeos já que obtiveram a maioria dos parasitóides em frutos pequenos.

Neste estudo, em todas as fruteiras amostradas o parasitóide nativo D. areolatus destacou-se entre as espécies nativas com os maiores índices de parasitismo natural. O índice de parasitismo de D. areolatus em frutos de pitanga foi 36,1%, em serigüela 34%, jambo 24,7%, umbu-cajá 24%, pitanga 20,3%, manga 7,7%, em carambola 5,2% e goiaba 4,1%. Nascimento et al. (1984) também estudaram na região Recôncavo Baiano o parasitismo natural por D. areolatus em sete espécies de frutíferas, constatando índice de parasitismo variável entre 1,3% e 30,4%. Nos hospedeiros grumichama (Eugenia brasiliensis Lam.), cabeludinha (E. tomentosa Cam.) e pitanga (E. uniflora Berg.) os índices de parasitismo foram superiores a 21%. Matrangolo et al. (1998) também constataram maior freqüência de D. areolatus nessa região em relação às outras espécies nativas, sugerindo que a predominância não está associada somente a sua capacidade de localizar maior número de hospedeiros com seu longo ovipositor, mas também a sua capacidade de se antecipar aos outros parasitóides parasitando larvas em estádios iniciais, incluindo o exótico D. longicaudata.

Os braconídeos D. areolatus e U. anastrephae estão amplamente distribuídas no Brasil, sendo que o primeiro deles é o mais freqüente (Canal & Zucchi 2000). Leonel Jr. et al. (1995) encontraram D. areolatus parasitando moscas-das-frutas em 21 espécies de frutíferas em dez estados brasileiros. Segundo Ovruski et al. (2000), entre as 27 espécies de braconídeos registradas da América Latina e do sul dos EUA, D. areolatus foi a espécie de maior distribuição geográfica.

O parasitóide nativo U. anastrephae foi obtido de frutos com menor espessura do pericarpo, como carambola, goiaba e jambo ou em frutos pequenos com mesocarpo raso, como pitanga, umbu-cajá e serigüela. Nas nove fruteiras amostradas houve emergência de parasitóides nativos. Nos frutos menores como os de pitanga e, com pericarpo fino, como jambo, constatou-se maior freqüência de U. anastrephae em relação aos outros parasitóides nativos, exceto D. areolatus. Esta espécie foi a segunda mais freqüente em frutos de jambo vermelho, pitanga, carambola, goiaba e serigüela (Tabela 2).

Em manga não se registrou a ocorrência de U. anastrephae e Opius sp., corroborando as observações de Matrangolo et al. (1998), que encontraram apenas D. areolatus nessa fruta. Segundo esses autores, fatores ligados à morfologia dos parasitóides e dos frutos podem explicar a ausência daquelas espécies nessa fruteira. Sivinski et al. (1997) encontraram U. anastrephae apenas em frutos pequenos. O braconídeo Opius sp. foi obtido em frutos de carambola, pitanga, umbu-cajá e jambo (Tabela 2). Maior freqüência foi observada em frutos de jambo d'água, seguido por jambo vermelho, umbu-cajá e pitanga (Tabela 2).Canal & Zucchi (2000) afirmam que as espécies de ovipositor curto, como U. anastrephae e Opius bellus Gahan, só conseguem altos índices de parasitismo em frutos pequenos, pericarpo fino e mesocarpo raso o que coincide com os resultados obtidos neste estudo.

Matrangolo et al. (1998) estudaram os parasitóides associados a fruteiras tropicais no Recôncavo Baiano, depois da liberação inoculativa de D. longicaudata, no mesmo local onde foi realizado esse levantamento prévio. Os autores coletaram Opius sp.em pitanga, carambola e goiaba. Neste estudo, o fato de Opius sp. não ter sido obtida em goiaba pode ser explicado em função da época de coleta.

Relatos anteriores da presença do braconídeo A. anastrephae, da subfamília Alysiinae, na Bahia não foram encontrados. A. anastrephae foi obtida em frutos de carambola, goiaba e pitanga. Em carambola foi a segunda maior freqüência, depois de D. areolatus (Tabela 2). Segundo Canal & Zucchi (2000), A. anastrephae está associada a Anastrepha sp., A. obliqua e A. zenildae. No Brasil, foi relatada no Amazonas, municípios de Iranduba e Manaus (Canal et al. 1995); em Goiás, município de Goiânia; em São Paulo, município de Ribeirão Preto (Leonel et al. 1995); Mato Grosso do Sul, em quatro municípios (Uchôa-Fernandes et al. 2003) e no Rio Grande do Norte, município de Assu (Araujo et al. 1996).

Matrangolo et al. (1998) constataram, pela primeira vez na Bahia, a ocorrência de A. pelleranoi em frutos de goiaba com 61% de freqüência, carambola (2,1%) e pitanga (0,5%). Segundo os autores, a elevada freqüência da A. pelleranoi verificada em frutos de goiaba está associada à época das coletas dos frutos no campo, ou seja, ao final da safra da fruteira quando se encontram freqüentemente muitos frutos caídos. Dentro desse contexto, Ovruski (1994) e Sivinski et al. (1997) relataram que as fêmeas da espécie realizam o parasitismo penetrando nas rachaduras dos frutos caídos ou em galerias previamente abertas por outros insetos. Neste trabalho, o eucoilíneo A. pelleranoi foi obtido em frutos de acerola, carambola, goiaba e pitanga (Tabela 2 ).

Freqüência das Espécies de Parasitóides Nativos Presentes Após a Liberação de D. longicaudata no Campo. Após a liberação de D. longicaudata as espécies nativas D. areolatus, U. anastrephae, Opius spp., A. anastrephae e A. pelleranoi, coletadas antes da liberação, foram mantidas no ambiente após a liberação do parasitóide exótico, sem aparente perda de biodiversidade ou extinção de alguma dessas espécies nativas (Fig.1B).

Sivinsk et. al. (1997) consideram que a presença de várias espécies de parasitóides na mesma planta e sua distribuição espacial e temporal são afetadas pela competição. As estratégias de parasitismo de cada espécie, as diferenças morfológicas em relação ao tamanho do ovipositor, a espessura da casca e polpa do fruto são alguns fatores que também influenciam a eficiência de parasitismo e a freqüência das espécies.

Após a liberação de D. longicaudata, o braconídeo nativo D. areolatus continuou sendo o mais freqüente. No entanto, houve redução de 18,1% em sua freqüência após a liberação do parasitóide exótico, talvez por competição interespecífica pela ocupação de mesmos sítios de oviposição.

O braconídeo nativo U. anastrephae ampliou sua freqüência, passando de 1,77% para 9% (Fig.1A). Esse aumento pode estar associado ao maior número de frutos jambo e pitanga amostrados após a liberação de D. longicaudata. Antes da liberação, as maiores freqüências para a espécie foram observadas em frutos de pitanga e jambo vermelho (Tabela 2). Para o alisiíneo A. anastrephae, constatou-se incremento na freqüência de 0,25% para 1%, o mesmo verificado em relação ao eucoilíneo A. pelleranoi que passou de 0,08% para 1%.

Com base no levantamento prévio (Fig.1A) e na freqüência obtida após a liberação de D. longicaudata (Fig.1B),verifica-se que as cinco espécies que compõem o complexo de parasitóides nativos de Tephritidae, no Recôncavo Baiano, foram mantidas no ambiente, apesar das alterações nos percentuais da freqüência das espécies. Logo após sua liberação, D. longicaudata tornou-se a segunda em freqüência (Fig. 1B).

Liberação, Recaptura e Estabelecimento de D. longicaudata no do Recôncavo Baiano. Em setembro de 1995, oito semanas após o início das liberações foram recapturados os primeiros espécimes em goiaba (Tabela 3).

Apesar de a liberação de D. longicaudata no campo ter sido inoculativa e em número relativamente baixo, espécimes foram recapturados em frutos infestados de goiaba, pitanga, carambola e manga, confirmando a sua capacidade de parasitismo em espécies neotropicais de Anastrepha e facilidade de adaptação a novos ambientes após a sua liberação (Tabela 3).

Com relação ao estabelecimento definitivo de D. longicaudata no Recôncavo Baiano, cerca de 17 meses após a suspensão das liberações em campo, foram recuperados espécimes do parasitóide exótico em carambola, janeiro 1998, em goiaba, fevereiro 1998, e em frutos de umbu-cajá, abril 1998. No entanto, durante as safras de 2004 e 2005, foram realizadas novas coletas de frutos no mesmo local e não se coletou nenhum espécime de D. longicaudata (Tabela 3).

Os resultados apresentados sugerem que a competição interespecífica imposta pelo complexo de espécies de parasitóides nativos ao braconídeo exótico pelos sitios de oviposição, aliado ao número relativamente pequeno de D. longicaudata liberado de forma inoculativa, não permitiram o seu estabelecimento efetivo na área liberada. Apesar disso, a espécie exótica conseguiu se manter no agroecossistema e foi recuperada um ano e cinco meses após o término de sua liberação, o que reforça a sua capacidade de parasitar espécies de moscas-das-frutas neotropicais sobrevivendo e mantendo-se por várias gerações nas condições desse ambiente tropical.

Agradecimentos

O autor agradece a gentileza da bióloga Dra. Keiko Uramoto (Departamento de Biologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo) pela confirmação das espécies de tefritídeos e ao Dr. Jorge Anderson Guimarães, pesquisador da Embrapa Agroindústria Tropical, pela confirmação da espécie Aganaspis pelleranoi.

Literatura Citada

Received 05/IV/04. Accepted 13/IV/05.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  04 Jan 2006
• Data do Fascículo
  Out 2005

Histórico

• Recebido
  05 Abr 2004
• Aceito
  13 Abr 2005