Desenvolvimento, longevidade e reprodução de Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae) em condições naturais durante a entressafra da soja no sul do Paraná

Development, longevity and reproduction of Trissolcus basalis (Wollaston) and Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae) in natural conditions during autumn and winter, in southern Paraná, Brazil

BIOLOGICAL CONTROL

Desenvolvimento, longevidade e reprodução de Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae) em condições naturais durante a entressafra da soja no sul do Paraná

Development, longevity and reproduction of Trissolcus basalis (Wollaston) and Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae) in natural conditions during autumn and winter, in southern Paraná, Brazil

Augusta K. Doetzer; Luís A. Foerster

Depto. Zoologia, Univ. Federal do Paraná, C. postal 19020, 81531-990, Curitiba, PR

RESUMO

Investigou-se o desenvolvimento, a longevidade e a reprodução de Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus podisi Ashmead mantidos em condições naturais durante a entressafra da soja de 1999 a 2001 no sul do Paraná, a fim de se conhecer como esses parasitóides sobrevivem durante o outono e inverno em regiões subtropicais. Adultos de T. basalis e T. podisi emergiram durante o outono e inverno de ovos parasitados a 18ºC entre abril e junho. A longevidade dos adultos em condições naturais foi superior a oito e sete meses, para T. basalis e T. podisi respectivamente, demonstrando que os parasitóides hibernam no estágio adulto. O índice de sobrevivência das fêmeas até o final do inverno foi superior a 85% e a mortalidade acentuou-se significativamente após o início da primavera. Fêmeas dos parasitóides mantidas por até seis meses em condições naturais parasitaram ovos de E. heros após sua transferência para 25ºC e a progênie constou de machos e fêmeas, demonstrando a ocorrência da cópula durante o outono e o inverno. A temperatura durante o desenvolvimento dos estágios imaturos afetou significativamente o potencial dos adultos hibernantes, regulando sua longevidade e capacidade reprodutiva após a dormência. Parasitóides desenvolvidos em temperaturas mais elevadas (início do outono) foram mais bem sucedidos no processo de hibernação, apresentando maior longevidade e parasitando mais ovos hospedeiros após a sua transferência para 25ºC, em relação a fêmeas que nas fases imaturas passaram por temperaturas mais baixas (final do outono).

Palavras-chave: Insecta, controle biológico, percevejo da soja, hibernação, sobrevivência no inverno

ABSTRACT

The development, longevity and reproduction of Trissolcus basalis (Wollaston) and Telenomus podisi Ashmead were investigated under natural conditions during autumn and winter from 1999 to 2001, in Southern Paraná State, Brazil, in order to understand how these parasitoids overwinter in subtropical regions. Adults of T. basalis e T. podisi emerged during autumn and winter from eggs parasitized between April and June. Adult longevity in natural conditions was higher than eight and seven months, for T. basalis and T. podisi respectively, showing that both species overwinter in the adult stage. Percentage survival of T. basalis and T. podisi females during autumn and winter was higher than 85% and mortality increased significantly in spring. Females maintained for six months in natural conditions parasitized E. heros eggs after transference to 25ºC, and the presence of females in the offspring showed that mating occurred during autumn and winter. Temperature during immature development influenced significantly the adult performance, regulating the longevity and reproductive capacity after dormancy. Female parasitoids that developed in higher temperatures lived longer and parasitized more host eggs after transference to 25ºC than females that developed under colder conditions.

Key words: Insecta, biological control, soybean stink bug, hibernation, overwintering

No Brasil, o registro da ocorrência dos parasitóides de ovos Trissolcus basalis (Wollaston) e Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae) abrange desde o Centro-Oeste (Medeiros et al. 1997) até o extremo sul (Moreira & Becker 1986). Em regiões de clima quente, essas espécies mantêm-se ativas durante todo o ano, devido à constante disponibilidade de ovos de pentatomídeos em plantas alternativas (Panizzi 1985, Panizzi & Meneguim 1989, Corrêa-Ferreira & Moscardi 1995). Por outro lado, em regiões subtropicais, a hibernação dos hospedeiros (Albuquerque 1993, Botton et al. 1996) associada a temperaturas médias inferiores a 15ºC durante o inverno sugerem que T. basalis e T. podisi apresentam outras adaptações para sobreviverem durante o período da entressafra da soja (Nakama & Foerster 2001, Foerster & Nakama 2002).

Em parasitóides de ovos, a hibernação é um mecanismo amplamente utilizado durante o inverno e a adaptação a este tipo de dormência possibilita a várias espécies sobreviverem em condições adversas de temperatura (Mansingh 1971). Estudos relativos ao modo de sobrevivência de parasitóides de ovos durante o inverno são mais freqüentes com espécies de Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae), as quais normalmente hibernam durante os estágios imaturos no interior do ovo hospedeiro (Parker & Pinell 1971, Burbutis et al. 1976, Laing & Corrigan 1995), ou sobrevivem em ovos de hospedeiros alternativos (López & Morrisson 1980a, Jennings & Houseweart 1983, Keller 1986).

Espécies de Scelionidae normalmente hibernam no estágio adulto, conforme demonstrado para Telenomus verticellatus Kieff (Boldaruev 1952), Telenomus californicus Ashmead (Torgersen & Ryan 1981), Ceratobaeus masneri Austin (Austin 1984), Trissolcus biproruli Girault (James 1988) e Telenomus nitidulus (Thomson) (Grijpma 1984 apud Orr 1988). Com o objetivo de verificar se T. basalis e T. podisi hibernam ou mantêm-se em atividade reprodutiva durante o outono e inverno no sul do Paraná, investigou-se neste trabalho o desenvolvimento, a longevidade e a capacidade de parasitismo dessas espécies em condições naturais durante a entressafra da soja de 1999 a 2001, em Curitiba, PR.

Material e Métodos

Os hospedeiros Nezara viridula (L.) e Euschistus heros (Fabr.) (Heteroptera: Pentatomidae) e seus parasitóides T. basalis e T. podisi foram obtidos a partir de criações mantidas no Laboratório de Controle Integrado de Insetos da Universidade Federal do Paraná.

Desenvolvimento e longevidade. Ovos de N. viridula e E. heros foram parasitados respectivamente por T. basalis e T. podisi em laboratório ao longo do outono entre 1999 e 2001, na primeira semana dos meses de abril, maio e junho. Em cada ano foram utilizadas 30 massas com 40 ovos de cada hospedeiro para cada espécie de parasitóide, sendo dez em abril, dez em maio e dez em junho. Cada postura foi exposta a cinco fêmeas dos parasitóides, previamente copuladas, por 72h a 18ºC, que de acordo com o Sistema Meteorológico do Paraná (SIMEPAR) é a temperatura próxima da média vigente durante o outono na região de Curitiba. Após o período de exposição, os parasitóides foram eliminados e os ovos transferidos para um abrigo telado sem controle de temperatura e umidade, onde permaneceram expostos a condições naturais de temperatura e fotofase.

Testou-se a hipótese de que o tempo de desenvolvimento aumentaria e a porcentagem de adultos emergidos diminuiria à medida que a temperatura fosse decrescendo a partir de abril até julho, a fim de corroborar os resultados obtidos em condições controladas de temperatura no laboratório (Doetzer & Foerster submetido). A razão sexual dos adultos emergidos foi registrada em todos os tratamentos.

Ovos parasitados cujos adultos não emergiram foram dissecados para verificação do conteúdo. Os adultos emergidos de cada postura permaneceram nas condições naturais, mantidos coletivamente em tubos de ensaio, para avaliação da longevidade. Os tubos foram cobertos até a metade com papel preto, a fim de que os parasitóides tivessem a opção de se refugiarem da luz. A cada três dias, realizou-se o registro da mortalidade e o suprimento da alimentação, adicionando-se mel nas laterais do tubo.

Dados diários referentes às temperaturas médias, mínimas e máximas foram obtidos do SIMEPAR, cuja estação meteorológica situa-se a cerca de 300 m do local onde foram realizados os experimentos. As diferenças entre T. basalis e T. podisi foram analisadas pelo teste t de Student (P < 0,05). Através da análise de regressão (P < 0,05) foi verificada a relação entre a temperatura média registrada durante o desenvolvimento dos imaturos e a taxa de desenvolvimento dos parasitóides, a porcentagem de emergência, a razão sexual e a longevidade dos adultos emergidos.

Fecundidade após a hibernação. A capacidade de parasitismo de T. basalis e T. podisi após diferentes períodos de permanência em condições naturais foi avaliada com os parasitóides acondicionados no telado no mês de abril em cada ano da realização do experimento. A cada dois meses, até completarem-se seis meses, 10 fêmeas de cada espécie foram transferidas ao laboratório e acondicionadas a 25ºC. Após 72h de aclimatação, avaliou-se a capacidade de parasitismo de T. basalis e T. podisi sobre 50 ovos de E. heros ofertados durante 48h. A utilização de ovos de E. heros para a verificação da fecundidade das duas espécies deveu-se à maior disponibilidade deste hospedeiro em laboratório. Registrou-se o número total de ovos parasitados por fêmea em cada tratamento e a razão sexual da progênie. Os resultados foram comparados com uma testemunha, cujas fêmeas desenvolveram-se e foram mantidas a 25ºC, e receberam o mesmo número de ovos hospedeiros um dia após a data da emergência durante 48h. As médias de ovos parasitados após os três períodos de hibernação estabelecidos foram comparadas para cada espécie através de análise de variância e do teste de Tukey (P < 0,05).

Longevidade e fecundidade de parasitóides desenvolvidos em diferentes temperaturas. A fim de testar a hipótese de que há uma relação diretamente proporcional entre temperatura de desenvolvimento dos estágios imaturos e a capacidade de parasitismo e a longevidade dos adultos, realizou-se durante o ano de 2000 um experimento utilizando três temperaturas constantes para o desenvolvimento das fases imaturas, para em seguida expor os parasitóides às condições naturais.

Em laboratório, cinco massas contendo 40 ovos de N. viridula e E. heros foram parasitadas respectivamente por T. basalis e T. podisi a 17º, 21º e 25ºC e mantidas nessas temperaturas até a emergência dos adultos. O parasitismo foi realizado em datas diferentes do mês de abril, para que a emergência dos adultos ocorresse simultaneamente nas três temperaturas e a transferência dos adultos para o abrigo fosse realizada no mesmo dia. No dia da emergência, ocorrida na primeira semana de maio, os parasitóides foram transferidos ao abrigo telado, onde permaneceram expostos às condições naturais de temperatura e fotofase. A manutenção dos adultos no abrigo foi realizada em tubos de ensaio cobertos até a metade com papel preto e a cada três dias, os parasitóides foram alimentados com mel e a mortalidade foi registrada.

Dez fêmeas de cada espécie provenientes de cada temperatura (17º, 21º e 25ºC) e mantidas por quatro meses em hibernação no abrigo foram individualizadas e transferidas para o laboratório, a 25ºC. Após 72h de aclimatação, cada fêmea recebeu 50 ovos de E. heros durante 48h e registrou-se o número de ovos parasitados. Os resultados foram comparados com uma testemunha, cujas fêmeas desenvolveram-se e foram mantidas a 25ºC e que receberam o mesmo número de ovos hospedeiros um dia após a data da emergência. Comparou-se a longevidade no abrigo e a capacidade de parasitismo dos adultos desenvolvidos nas três temperaturas através de análise de regressão linear (P < 0,05).

Resultados e Discussão

Desenvolvimento e longevidade. Adultos de T. basalis e T. podisi emergidos durante o outono e inverno, de ovos parasitados a 18ºC entre o início (abril) e o final do outono (junho) de 1999 a 2001 foram mantidos em condições naturais de fotofase e temperatura (Fig. 1A). A temperatura média registrada durante o desenvolvimento dos imaturos foi significativamente relacionada ao tempo de desenvolvimento dos parasitóides (T. basalis: r² = 0,96; y = -0,0685 + 0,0061x; P < 0,05; T. podisi: r² = 0,95; y = -0,0517 + 0,0048x; P < 0,05) (Fig. 1A), e ao número de adultos emergidos em condições naturais (T. basalis: r² = 0,64; y = -12,27 + 0,05x, P < 0,05; T. podisi: r² = 0,41; y = -13,25 + 0,05x; P < 0,05) (Fig. 1B). Entretanto, a redução nas porcentagens de emergência em função da temperatura ao longo do outono e do inverno (Fig. 1A) revelou que T. basalis e T. podisi não estão adaptadas a entrar em dormência durante os estágios imaturos. A dissecação dos ovos parasitados confirmou essa hipótese, uma vez que parasitóides que não conseguiram emergir em condições naturais desenvolveram-se até o estágio pupal e morreram nesta fase do desenvolvimento. O mesmo foi verificado por Nakama & Foerster (2001) quando os estágios imaturos de T. basalis e T. podisi foram estocados à temperatura constante de 15ºC. Outros parasitóides de ovos, como algumas espécies de Trichogramma, hibernam no interior do ovo hospedeiro quando são levados a condições naturais no outono, e emergem como adultos somente após o início da primavera (Parker & Pinnell 1971, Curl & Burbutis 1977, Laing & Corrigan 1995).

A exposição dos parasitóides a temperaturas mais altas resultou em maior taxa de desenvolvimento e maior porcentagem de emergência, conforme observado para posturas parasitadas no início do outono (abril), em comparação a posturas parasitadas no final da estação (maio e junho) (Figs. 1A e 1B).

Apesar da relação significativa da temperatura com a taxa de desenvolvimento e a porcentagem de emergência, os tratamentos que resultaram na maior duração do ciclo evolutivo dos parasitóides e no menor número de adultos emergidos (maio/1999 para T. podisi e junho/1999 para T. basalis) não corresponderam à menor temperatura registrada durante o desenvolvimento. Isto se deve ao fato de as baixas temperaturas apresentarem maior efeito sobre as fases iniciais do desenvolvimento de T. basalis e T. podisi. A análise das temperaturas médias diárias demonstrou que parasitóides expostos ao frio no início do seu desenvolvimento, como aqueles desenvolvidos em maio e junho de 1999, apresentaram maior duração do ciclo evolutivo e maior mortalidade nas fases imaturas do que parasitóides expostos a baixas temperaturas próximos à época da emergência. A diferença entre os estágios imaturos na suscetibilidade às baixas temperaturas também foi verificada para T. pretiosum (López & Morrison 1980b).

A emergência de adultos de T. basalis e T. podisi durante o inverno em condições naturais, sob temperaturas médias inferiores a 16°C (temperatura mínima para a emergência dos adultos) (Fig. 1B), tornou-se viável devido à flutuação da temperatura, uma vez que em laboratório, a emergência dessas espécies não ocorre em temperaturas constantes abaixo de 16ºC (Nakama & Foerster 2001). Apesar das baixas médias térmicas, os parasitóides estiveram sob temperaturas máximas de 17,7ºC a 22,9ºC durante o seu desenvolvimento e a exposição a estas temperaturas altas em determinados períodos do desenvolvimento viabilizou a emergência de adultos. Da mesma forma que T. basalis e T. podisi, outros scelionídeos não emergem quando mantidos constantemente a 15ºC (Jubb & Watson 1971, Yeargan 1983, Cave & Gaylor 1988).

Para T. podisi, a temperatura média no desenvolvimento influenciou significativamente a razão sexual obtida em condições naturais (r² = 0,30; y = 20,28 - 6,31x; P < 0,05) e maior porcentagem de fêmeas foi obtida de posturas parasitadas nos meses mais frios; todavia, para T. basalis esta relação não foi significativa (r² = 0,02; y = 17,26 - 2,00x; P > 0,05) (Fig. 1C). Esses resultados indicam que fêmeas de T. podisi são mais tolerantes ao frio do que os machos e são reforçados pelos resultados obtidos com T. podisi no tratamento de maio de 1999, quando não foi observada a emergência de machos. Yeargan (1980) também constatou a maior suscetibilidade ao frio de machos de T. podisi, relatando que a 15,5ºC, somente fêmeas emergiram.

Fêmeas de ambas as espécies viveram significativamente mais tempo que os machos e, na média da longevidade nos três anos do experimento, não houve diferença entre T. basalis e T. podisi (Tabela 1). Houve relação significativa da temperatura média durante o desenvolvimento dos parasitóides com a longevidade dos adultos [Fêmeas: T. basalis r² = 0,33; y = -43,05 + 12,44x; P < 0,05 (Fig. 2A), - T. podisi: r² = 0,19; y = -69,52 + 10,80x; P < 0,05 (Fig. 2B); Machos: T. basalis: r² = 0,71; y = -317,29 + 29,41x; P < 0,05 (Fig. 2C), T. podisi; r² = 0,29; y = -185,66 + 17,65x; P < 0,05 (Fig. 2D)].

Adultos emergidos de posturas parasitadas no início do outono (abril) apresentaram maior longevidade, em comparação com aqueles emergidos de posturas parasitadas em maio e junho (Fig. 2). A maior média de longevidade para fêmeas de T. basalis (248,4 dias) e T. podisi (221,1 dias) foi registrada para parasitóides desenvolvidos em abril quando as temperaturas durante os estágios imaturos foram mais elevadas (Tabela 1). À medida que a temperatura diminuiu ao final do outono e início do inverno, o tempo de desenvolvimento das fases imaturas aumentou e a longevidade dos adultos diminuiu, sugerindo alto custo metabólico para a sobrevivência dos imaturos neste período. Irwin & Lee Jr. (2000) igualmente registraram queda na longevidade e no potencial reprodutivo do díptero formador de galhas Eurosta solidaginis (Tephritidae) cujas larvas foram mantidas em atividade a 12ºC em comparação às larvas que foram mantidas inativas a 0°C ou -22ºC. A diferença na longevidade e na fecundidade dos adultos foi atribuída à alta taxa metabólica das larvas em atividade em relação à baixa taxa metabólica das larvas inativas, resultando nesse caso em uma elevada reserva de energia no estágio adulto.

Quando o acondicionamento dos parasitóides no abrigo telado foi realizado no mês de abril, a sobrevivência das fêmeas até o final do inverno foi superior a 90% (Fig. 3A), da mesma forma que para posturas parasitadas em maio (Fig. 3B) e junho (Fig. 3C). Os índices de mortalidade aumentaram com a elevação da temperatura na primavera e a partir de novembro, menos de 20% das fêmeas ainda encontravam-se vivas. Durante a entressafra de 2000, cerca de 100 adultos de T. basalis e T. podisi desenvolvidos no início do outono (abril) foram acondicionados à temperatura constante de 18ºC no início da primavera, após quatro meses de permanência no abrigo telado, visando prolongar o tempo de sobrevivência em relação a parasitóides mantidos continuamente em condições naturais. Para T. basalis, esse procedimento não proporcionou aumento significativo na longevidade; no entanto, para T. podisi, o acondicionamento a 18ºC na primavera representou um prolongamento na sobrevivência das fêmeas superior a dois meses.

A alta sobrevivência dos adultos em condições naturais durante a entressafra da soja, superior a oito e sete meses para T. basalis e T. podisi respectivamente, demonstra que as espécies hibernam no estágio adulto, conforme a classificação de Mansingh (1971). Durante os períodos mais frios, os parasitóides abrigaram-se na parte escura do tubo de ensaio, reduzindo nitidamente o movimento e a alimentação. Temperaturas abaixo de 20ºC foram suficientes para induzir os parasitóides a esse comportamento; entretanto, nos períodos mais quentes, os adultos retornavam à atividade.

Os parasitóides T. basalis e T. podisi não sobrevivem durante o inverno se não houver suprimento periódico da alimentação e as observações demonstraram que adultos desprovidos de alimento morrem em cerca de cinco dias. Dentre os Scelionidae, T. biproruli também necessita de alimentação durante a hibernação (James 1988), enquanto que C. masneri sobrevive às condições adversas sem se alimentar (Austin 1984). A necessidade do parasitóide adulto em se alimentar periodicamente durante o inverno parece estar relacionada com a temperatura à qual estará exposto. Durante o inverno, adultos de C. masneri permanecem continuamente sujeitos a temperaturas abaixo de 12ºC (Austin 1984); nessas condições, os parasitóides permanecem sem interromper seu processo de hibernação e portanto, não precisam se alimentar. Adultos de T. basalis e T. podisi, por sua vez, da mesma forma que T. biproruli (James 1988), estão sujeitos a uma ampla variação de temperatura e ficam eventualmente expostos a períodos quentes, necessitando de alimentação periódica nessas ocasiões.

Fecundidade após a hibernação. Fêmeas mantidas em condições naturais por dois, quatro e seis meses parasitaram ovos de E. heros após sua transferência para 25ºC (Fig. 4). Não houve relação entre o tempo de hibernação e a capacidade reprodutiva e as diferenças entre os três períodos de hibernação nos três anos de avaliação refletem as variações de temperatura a que os dois parasitóides foram submetidos. Ellers & van Alphen (2004) concluíram que a duração da diapausa e suas conseqüências no desempenho dos adultos do parasitóide Asobara tabida Nees (Hymenoptera: Braconidae) dependem dos custos energéticos provocados pelo tempo de dormência. O aumento na duração da diapausa em A. tabida provocou não apenas um aumento na mortalidade, como também uma redução significativa na produção de ovos, nas reservas de lipídios e no peso dos adultos emergidos. Ao contrário de T. basalis, a capacidade reprodutiva de T. podisi foi significativamente reduzida pela hibernação em todos os tratamentos em relação à testemunha (Fig. 4).

A razão sexual da progênie não foi afetada pelo tempo de permanência dos parasitóides em condições naturais e manteve-se em cerca de 0,80 e 0,50, para T. basalis e T. podisi respectivamente, demonstrando a ocorrência de cópula durante o outono e inverno. A fertilização das fêmeas foi observada logo após a emergência, e era suspensa com o decréscimo da temperatura e a entrada dos adultos em hibernação, podendo ser retomada em períodos quentes do dia. Os resultados demonstram que fêmeas de T. basalis e T. podisi sobrevivem fertilizadas durante o inverno, concordando com os resultados obtidos por Torgersen & Ryan (1981) para T. californicus.

A reprodução dos parasitóides em condições naturais não foi testada; no entanto, os resultados de Foerster & Nakama (2002) a 15ºC indicaram que a capacidade de parasitismo das fêmeas de T. basalis e T. podisi é severamente afetada pelas temperaturas vigentes durante o inverno no sul do Paraná. A ausência de atividade reprodutiva durante o inverno foi verificada para outros scelionídeos, como T. californicus (Torgersen & Ryan 1981) e T. biproruli (James 1988). A capacidade das fêmeas de T. basalis e T. podisi mantidas em condições naturais em parasitar ovos hospedeiros logo após sua transferência a 25ºC sugere que essas espécies são capazes de se reproduzir em dias quentes do inverno. Contudo, ovos hospedeiros não estão disponíveis nessa época do ano, pois os hospedeiros também hibernam no estágio adulto (Albuquerque 1993, Botton et al. 1996).

Longevidade e fecundidade de parasitóides desenvolvidos em diferentes temperaturas. A longevidade dos parasitóides adultos foi significativamente relacionada à temperatura na qual ocorreu o desenvolvimento dos imaturos (Fig. 5), tanto para fêmeas (Fig. 5A) (T. basalis: R² = 0,44; y = 46,46 + 6,31x; P < 0,05- T. podisi: R² = 0,25; y = 71,345 + 5,77x; P < 0,05) quanto para machos (Fig. 5B) (T. basalis: R² = 0,223; y = 20,363 + 3,912x; P < 0,05 – T. podisi: R² = 0,19; y = 66,58 + 2,785x, P < 0,05). Parasitóides desenvolvidos em laboratório a 25ºC sobreviveram por mais tempo em condições naturais que parasitóides desenvolvidos a 17º e 21ºC (Fig. 5). Esses resultados esclarecem a menor longevidade dos parasitóides mantidos em condições naturais nos meses de maio e junho, em relação ao mês de abril, demonstrando que parasitóides expostos a temperaturas mais baixas durante os estágios imaturos despendem maior energia para completar seu desenvolvimento e, por conseguinte sobrevivem por menos tempo no estágio adulto (Ellers & van Alphen 2002).

A temperatura durante o desenvolvimento dos estágios imaturos dos parasitóides afetou também a capacidade de oviposição das fêmeas a 25ºC após permanência em condições naturais (Fig. 6). Fêmeas desenvolvidas a 17ºC parasitaram significativamente menos ovos hospedeiros que fêmeas desenvolvidas a 21º e 25ºC, não havendo diferença estatística entre estas duas temperaturas (Fig. 6). Para T. basalis, a permanência em condições naturais por quatro meses não afetou a capacidade de oviposição das fêmeas, quando os parasitóides estiveram expostos a temperaturas mais altas (21ºC e 25ºC) durante os estágios imaturos. Fêmeas de T. podisi, entretanto, foram sempre afetadas em sua fecundidade pela permanência no abrigo antes do parasitismo; porém, o decréscimo na capacidade de parasitismo dessa espécie foi mais acentuado para fêmeas desenvolvidas a 17ºC, em comparação a 21ºC e 25ºC (Fig. 6).

Os resultados permitem concluir que a temperatura durante o desenvolvimento dos estágios imaturos afeta o potencial dos parasitóides adultos hibernantes, regulando sua longevidade e capacidade reprodutiva após a dormência. Como o estágio adulto é o estágio de hibernação, parasitóides que atingem essa fase em uma temperatura elevada, a qual se mostra mais adequada para o desenvolvimento e emergência, são mais bem sucedidos no processo de hibernação. Resultados semelhantes foram obtidos por Burbutis et al. (1976) para T. nubilale, uma espécie que sobrevive no estágio de pupa durante o inverno. Os autores verificaram que parasitóides que atingiram o estágio de pupa a 25ºC antes de serem expostos a condições naturais durante o inverno tiveram maior taxa de sobrevivência na hibernação em relação aos que foram mantidos em condições naturais desde o início do desenvolvimento.

Em regiões subtropicais e temperadas, os pentatomídeos hospedeiros de T. basalis e T. podisi hibernam no estágio adulto (Albuquerque 1993, Botton et al. 1996); portanto no campo, não há condições de esses parasitóides permaneceram em atividade reprodutiva durante a entressafra da soja. Assim, a última geração de T. basalis e T. podisi ao final do ciclo fenológico da soja atinge o estágio adulto e hiberna em sincronia com os hospedeiros durante a entressafra, até o reaparecimento de ovos hospedeiros na primavera. O sucesso dos adultos durante a entressafra irá depender mais das condições de temperatura em que os imaturos da última geração se desenvolvem ao final da safra de soja, do que das temperaturas vigentes durante o outono e o inverno, pois como mostraram os resultados, o desempenho dos adultos após a hibernação foi proporcional à temperatura em que os estágios imaturos desenvolveram-se.

Agradecimentos

Ao Curso de Pós-Graduação em Zoologia da Universidade Federal do Paraná pelo apoio concedido durante a realização deste trabalho e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico (CNPq), pela concessão da bolsa de doutorado (A.K.D.) e de pesquisa (L.A.F.)

Received 09/VIII/02. Accepted 22/III/06.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  26 Jun 2007
• Data do Fascículo
  Abr 2007

Histórico

• Recebido
  09 Ago 2002
• Aceito
  22 Mar 2006