Genitalia de tres especies de Heilipus Germar (Coleoptera: Curculionidae) que dañan frutos de aguacate (Persea americana Mill) en México y Costa Rica

Castañeda-Vildózola, Alvaro; Valdez-Carrasco, Jorge; Equihua-Martínez, Armando; González-Hernández, Héctor; Romero-Nápoles, Jesús; Solís-Aguilar, Juan F.; Ramírez-Alarcón, Samuel

doi:10.1590/S1519-566X2007000600013

Resúmenes

La genitalia masculina y femenina de tres especies de Heilipus Germar (H. lauri Boheman, H. pittieri Barber y H. trifasciatus) que dañan frutos de aguacate (Persea americana Mill.) en México y Costa Rica es descrita e ilustrada. El edeago, espícula gastrale, y estilos del esternitos VIII son diferentes en cada una de las tres especies estudiadas y pueden ser usadas para la identificación específica.

Picudo del aguacate; descripción; morfología; Molytinae

The male and female genitaliae of three species of the genus Heilipus Germar (H. lauri Boheman, H. pittieri Barber and H. trifasciatus Fabricius) that damage avocado fruits (Persea americana Mill.) in Mexico and Costa Rica are described and illustrated. The aedeagus, spiculum gastrale, styli of 8th sternite are different in each one of the three species studied and can be used for specific identification.

Avocado weevil; description; morphology; Molytinae

SYSTEMATICS, MORPHOLOGY AND PHYSIOLOGY

Alvaro Castañeda-Vildózola^I; Jorge Valdez-Carrasco^I; Armando Equihua-Martínez^I; Héctor González-Hernández^I; Jesús Romero-Nápoles^I; Juan F. Solís-Aguilar^II; Samuel Ramírez-Alarcón^II

^IColegio de Posgraduados, Campus Montecillo, km 36.5 Carretera México-Texcoco Montecillo Edo. de México, C. p. 56230, México

^IIDepto. Parasitología Agrícola, Univ. Autónoma Chapingo, km 35.5 Carretera México-Texcoco Chapingo Edo. de México, C. p. 56230, México

RESUMEN

La genitalia masculina y femenina de tres especies de Heilipus Germar (H. lauri Boheman, H. pittieri Barber y H. trifasciatus) que dañan frutos de aguacate (Persea americana Mill.) en México y Costa Rica es descrita e ilustrada. El edeago, espícula gastrale, y estilos del esternitos VIII son diferentes en cada una de las tres especies estudiadas y pueden ser usadas para la identificación específica.

Palabras clave: Picudo del aguacate, descripción, morfología, Molytinae

ABSTRACT

The male and female genitaliae of three species of the genus Heilipus Germar (H. lauri Boheman, H. pittieri Barber and H. trifasciatus Fabricius) that damage avocado fruits (Persea americana Mill.) in Mexico and Costa Rica are described and illustrated. The aedeagus, spiculum gastrale, styli of 8^th sternite are different in each one of the three species studied and can be used for specific identification.

Key words: Avocado weevil, description, morphology, Molytinae

El género Heilipus Germar esta integrado por 85 especies distribuidas en el continente Americano, 39 para Norte y Centro América (O'Brien & Wibmer 1982) y 52 para América del sur (Wibmer & O'Brien 1986). Recientemente, Vanin & Gaiger (2005) determinaron a H. odoratus como una nueva especie sudamericana; este descubrimiento ha incrementado el número de la lista original a 86 especies.

A la fecha, la literatura tiene registradas ocho especies de Heilipus nocivas al aguacatero Persea americana Mill. Estos insectos ovipositan en tallos y frutos, al emerger sus larvas se alimentan de éstos, destruyéndolos en su totalidad. En el estado de Florida, E.U.A., las larvas de H. apiatus Oliver (1807) actúan como barrenadores de tallos, causando la muerte de árboles jóvenes (Wolfenbarger 1948, Woodruff 1963). En México, se ha registrado al barrenador del tallo del aguacatero, H. albopictus Champion, en Morelos e Hidalgo (Morrone 2003); y al barrenador grande de la semilla, H. lauri Boheman, en Morelos, Puebla, Estado de México y Veracruz (Barber 1919, Medina-Quiroz 2005).

En Costa Rica se presentan tres especies de barrenadores, el del tallo H. elegans Guerin y los barrenadores de frutos H. trifasciatus Fabricius y H. pittieri Barber (González-Herrera 2003). H. trifasciatus también ha sido reportada en la zona del canal de Panamá (Dietz & Barber 1920). En Brasil, se han detectado las especies H. elegans, H. rufipes Perty y H. catagraphus Germar como barrenadores de tallos del aguacatero; también H. catagraphus ha sido observado dañando frutos de aguacate y perforando tallos de Annona squamosa L. Por el número de especies, el genero Heilipus se considera como el grupo primario de insectos nocivos al cultivo del aguacatero en América (Lourenção et al. 1984, 2003).

A pesar de su importancia como plagas de frutales tropicales (Lauraceae y Anonaceae), se tiene un amplio desconocimiento de este grupo de insectos. Las descripciones morfológicas originales de H. lauri, H. pittieri y H. trifasciatus omitieron la genitalia. Considerando la importancia que representa para la separación de especies, este trabajo tiene como objetivo mostrar y describir las características morfológicas de las principales estructuras que forman la genitalia masculina y femenina que pueden servir como herramienta para la diferenciación de tres especies de Heilipus, que barrenan frutos de aguacate.

Material y Métodos

Se colectaron especimenes adultos de H. lauri en árboles de aguacatero criollos y de los cultivares Fuerte y Colín V-33, en el municipio de Ixtapan de la sal, Estado de México, en junio de 2005. Se sacrificaron en una cámara letal y se fijaron en alcohol al 70%. Se usaron también especímenes adultos de H. pittieri, y de H. trifasciatus del Museo de Insectos de la Universidad de Costa Rica.

A los especimenes de las tres especies se les separó el abdomen, se maceraron y aclararon en una solución de hidróxido de potasio al 10% por 15 min, a 80°C; las estructuras se lavaron con agua destilada y se conservaron en alcohol al 70%. Se hicieron montajes temporales en glicerina para el estudio de la genitalia.

El estudio morfológico, fotografías y mediciones se hicieron en un fotomicroscopio III de Carl Zeiss y en un fotomicroscopio Tessovar, ambos con cámara digital Pixera Professional. Las mediciones de las imágenes digitalizadas se realizaron con el programa Image Tool para Windows ver. 3.0 (Wilcox et al. 2002). Para la descripción se empleó la terminología propuesta por Kuschel (1987), Clark (1993), Howden (1995), Oliveira et al. (2004), y Vanin & Gaiger (2005). El material examinado se encuentra en la colección de insectos plagas de frutales de la Fundación Salvador Sánchez Colín, CICTAMEX, S. C. en Coatepec Harinas, Estado de México.

Resultados y Discusión

No obstante que la estructura general de la genitalia de cada uno de los sexos en las tres especies es similar, la morfología fina de algunos caracteres, en particular edeagos, espículas, esternitos VIII y estilos, difirieren lo suficiente y son constantes para cada una de las especies, que pueden ser una herramienta para separa especies.

Genitalia de H. lauri Boheman

Macho. (Fig. 1A). Edeago de 2.13 mm de longitud y anchura máxima de 0.75 mm, su forma general es triangular, simétrico y con una constricción subapical; saco interno corto sin sobrepasar los apodemas, membranoso, con microtriquias y sin escleritos (Fig. 2A). En vista lateral es de similar tamaño que los apodemas, estos miden 1.75 mm de longitud (Fig. 2D). Tegmen con parámeros que miden 1.02 mm de longitud; manubrio de 0.44 mm de largo, ápice truncado y anillo relativamente grueso (Fig. 2G). Espícula gastrale de 2.77 mm de longitud y 0.16 mm de ancho, ligeramente de mayor tamaño que el cuerpo del edeago y menos robusta que la de H. trifasciatus; la placa cuticular del esternito VIII de 0.60 mm de ancho, en su parte superior se divide en dos placas pequeñas y cuadradas e inferiormente tiene forma de V (Fig. 2J).

Hembra. Esternito VIII alargado en forma de Y; el apodema es robusto, mide 0.45 mm de longitud y 0.11 mm de ancho y presenta dos pequeñas protuberancias laterales en su base; los brazos del esternito de 1.18 mm de longitud. Los bordes internos y externos de los brazos de este esternito presentan protuberancias cuticulares que van disminuyendo su esclerosamiento hasta terminar en membrana; las protuberancias externas son más prolongadas, inician a partir de los 2/3 de los brazos del esternito. La apertura máxima de los brazos del externito VIII de 0.94 mm de ancho; ápice redondeado y muestra pocas setas (Fig. 3A). Los coxitos de 1.08 mm de longitud y 0.28 mm en su parte basal que es más ancha que la terminal (Fig. 3D). Los estilos de 0.17 mm de largo y 0.10 mm de ancho, son cilíndricos, más esclerosados que los coxitos, articulados al ápice de estos. Distalmente presentan dos grupos de sénsulos bien definidos como se muestran en la (Fig. 3G). La espermateca mide 0.86 mm de longitud, es esclerosada, de cuerpo delgado y con forma de U. Los brazos de la espermateca son largos, delgados y casi del mismo tamaño; él que conduce al conducto espermático es ligeramente más largo y el que conecta a la glándula espermática es corto (Fig. 3J). Bursa copulatrix sin escleritos.

Material examinado. México. Estado de México: Ixtapan de la sal, cinco hembras y cinco machos disectados, 18.VI.2005. Colector: A. Castañeda-Vildózola (en frutos de aguacatero P. americana Mill.).

Genitalia de H. pittieri Barber

Macho. (Fig. 1B). Edeago de 2.40 mm de longitud y tiene una anchura máxima de 0.78 mm, la forma es triangular, con bordes simétricos que convergen en una constricción subápical que inicia a la mitad del cuerpo del edeago. Saco interno corto, sin sobrepasar los apodemas, membranoso, con microtriquias y sin esclerito (Fig. 2B). En vista lateral, mide casi el doble del tamaño de los apodemas, estos alcanzan una longitud de 1.47 mm, ligeramente mas cortos que H. lauri y H. trifasciatus (Fig. 2E). Tegmen con parámeros de 1.15 mm de longitud, manubrio de 0.27 mm, es más corto y menos esclerosado que las otras dos especies y el ápice es redondeado; el anillo es delgado (Fig. 2H). Espícula gastrale de 2.82 mm de longitud y 0.07 mm de ancho, placa cuticular del esternito VIII de 0.83 mm de ancho, es bilobulada, brazos delgados y con dos pequeñas placas delgadas y de forma triangular (Fig. 2K).

Hembra. Esternito VIII parecido al de H. lauri y en forma de Y. El apodema de 0.24 mm de longitud y 0.10 mm de ancho; con una ligera dilatación en su base. Los brazos del esternito de 1.40 mm de longitud, lados curvados en su totalidad, esclerosados y con protuberancias cuticulares externas que inician a partir de la mitad de los brazos del esternito. La apertura máxima de los brazos del esternito VIII de 1.13 mm de ancho; el ápice muestra pocas setas (Fig. 3B). Coxitos de 1.06 mm de longitud y 0.35 mm en su parte más ancha (Fig. 3E). Estilos de 0.21 mm de longitud y 0.07 mm de ancho, son alargados y no cilíndricos, más esclerosados que los coxitos y articulados al ápice de éstos; distalmente presenta dos hileras de sénsulos, a dos tercios del cuerpo del estilo, se ubica un sénsulo de tamaño pequeño (Fig. 3H). Espermateca mide 0.95 mm de longitud, esclerosada y tiene forma de U. Los brazos de la espermateca cortos y de similar tamaño, el que conduce al ducto espermático es ligeramente más grande que el que conecta a la glándula espermática (Fig. 3K). Bursa copulatrix sin escleritos.

Material examinado. Costa Rica. Cartago: San Ramón de tres ríos, cinco hembras y cinco machos disectados, 19.X.2005. Colector: A. González-Herrera (adultos provenientes de larvas, criadas en frutos de aguacate P. americana Mill. cv. Hass).

Genitalia de H. trifasciatus Fabricius

Macho. (Fig. 1C). Edeago de 2.03 mm de longitud y anchura máxima de 0.78 mm; presenta lados paralelos simétricos y una ligera constricción preapical; saco interno corto sin sobrepasar los apodemas, membranoso, con microtriquias y sin esclerito (Fig. 2C). En vista lateral, es de similar tamaño que los apodemas, estos alcanzan una longitud de 1.75 mm (Fig. 2F). El tegmen presenta parámeros de 1.00 mm de largos, el manubrio de 0.36 mm de largo y el ápice es constreñido; anillo delgado (Fig. 2I). Espícula gastrale de 2.83 mm de largo y 0.22 mm de ancho; la placa cuticular del esternito VIII de 0.92 mm de ancho, es de forma arriñonada y brazos gruesos (Fig. 2L).

Hembra. Esternito VIII en forma de Y; el apodema de 0.52 mm de longitud y 0.20 mm de ancho y con su base dilatada; brazos de 1.05 mm de largo, curvados y sin protuberancias cuticulares en sus bordes internos y externos. Los brazos del esternito desde la base hasta su parte media están esclerosados; el resto de cada brazo se reduce a cutícula aplanada, ancha y con numerosas papilas. La apertura máxima de los brazos del externito VIII es de 1.06 mm de ancho; el ápice es redondeado y sin sénsulos (Fig. 3C). Los coxitos de 1.01 mm de longitud y 0.43 mm de ancho en su parte basal (Fig. 3F). Estilos de 0.16 mm de largo y 0.09 mm de ancho, cortos y cilíndricos, más esclerosados que los coxitos y articulados con sus ápices; distalmente presentan dos grupos de sénsulos (Fig. 3I). La espermateca de 0.84 mm de longitud; esclerosada y abultada en su parte media; brazos de la espermateca largos, gruesos, más separados que en H. lauri y H. pittieri; de tamaño similar, el que contiene al ducto espermático es ligeramente más grande que el que conecta a la glándula espermática, pero este último es más grueso (Fig. 3L). Bursa copulatrix sin escleritos.

Material examinado. Costa Rica. Tilarón: Solania, tres hembras y dos machos disectados, 10.VI.1998. Colector: Y. Gómez (adultos provenientes de larvas, criadas en frutos de aguacatero P. americana Mill.).

El género Heilipus ha sido poco estudiado, esto lo demuestra la escasa literatura reportada (Barber 1919, Dietz & Barber 1920, Wolfenbarger 1948, Woodruff 1963, Lourenção et al. 1984, González-Herrera 2003, Lourenção et al. 2003, Morrone 2003. Vanin & Gaiger (2005) hicieron un estudio morfológico de H. odoratus incluyendo la genitalia, este estudio representa el primero a nivel mundial en tratar la genitalia de Heilipus. Los resultados obtenidos en este estudio demuestran que la genitalia constituye una herramienta de utilidad en la separación de especies de Heilipus que atacan frutos de aguacate. Se encontraron diferencias bien marcadas en las estructuras de la genitalia masculina y femenina y que son reportadas por primera vez en estas tres especies de picudos.

La morfología externa de H. lauri y H. pittieri puede auxiliar en la separación de especies, el rostrum de las hembras es más grande que el de los machos; en H. trifasciatus se requieren observaciones mas detalladas para la separación de sexos y el estudio de la genitalia es de utilidad. La genitalia masculina en Curculionoidea es muy variada en forma, tamaño y de estructuras adicionales, en el presente estudio, las tres especies estudiadas de Heilipus presentaron diferencias en la forma del cuerpo del edeago, terminación del ápice, grosor de la espicula gastrale y forma del esternito VIII, éstas dos últimas estructuras se consideraron clave en la separación de especies de Heilipus spp. Howden (1995) reportó que las estructuras relacionadas con la oviposición en Curculionidae presentan modificaciones según el sustrato utilizado para la oviposición y las dividen en 11 categorías. El género Heilipus es agrupado en la categoría ocho o tipo de oviposición endofítico; las hembras ovipositan en frutos o vainas en un orificio previamente elaborado con el rostrum y con el mismo empujan el huevo en el fondo del orificio. Este grupo incluye distintas especies de Curculionidae y los coxitos (hemiesternitos) sufren modificaciones en forma y longitud, pero no es una herramienta para separar especies. La longitud de los coxitos en las tres especies de Heilipus tratadas en este estudio es corta en relación con el rostrum. En este estudio se demostró que el edeago y espicula gastrale en machos y en las hembras, el esternito VIII y la disposición de sénsulos en el ápice de los estilos constituyen caracteres primarios para la diferenciación de las tres especies de Heilipus asociadas a frutos de aguacate. Finalmente, la información generada en el presente estudio constituye el primer intento para el uso de la genitalia como herramienta en una posible ubicación sistemática e incluso filogenética de las especies del género Heilipus.

Agradecimientos

El autor principal agradece al Dr. Allan González-Herrera de la Universidad de Costa Rica por facilitar especimenes de H. pittieri y H. trifascitus para el desarrollo del presente estudio. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT-MÉXICO) por el apoyo económico para la realización de estudios de doctorado.

Received 17/III/07. Accepted 04/IX/07.

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