Parasitóides (Hymenoptera: Braconidae) de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) no Estado de São Paulo: plantas associadas e parasitismo

Parasitoids (Hymenoptera: Braconidae) of fruit flies (Diptera: Tephritidae) in the State of São Paulo, Brazil: associated plants and parasitism

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Parasitóides (Hymenoptera: Braconidae) de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) no Estado de São Paulo: plantas associadas e parasitismo

Parasitoids (Hymenoptera: Braconidae) of fruit flies (Diptera: Tephritidae) in the State of São Paulo, Brazil: associated plants and parasitism

Cláudia F Marinho^I; Miguel F de Souza-Filho^II; Adalton Raga^II; Roberto A Zucchi^I

^IDepto. de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ/USP, C postal 9, 13418-900, Piracicaba, SP

^IIInstituto Biológico C. postal 70, 13012-970, Campinas, SP

RESUMO

Foram coletados 3.008 braconídeos em larvas/pupas de moscas-das-frutas em 26 espécies de frutos, distribuídos em 33 municípios paulistas. A maioria dos braconídeos pertencia a Opiinae (96,2%), representada por quatro espécies – Doryctobracon areolatus (Szépligeti), Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti), Opius bellus (Gahan) e Utetes anastrephae (Viereck) – e os demais a Alysiinae (3,8%), representada apenas por Asobara anastrephae (Muesebeck). Doryctobracon areolatus foi atraída por mais frutos hospedeiros de moscas-das-frutas (26) e ocorreu na maioria dos municípios amostrados, totalizando 77,5% dos parasitóides coletados. Doryctobracon areolatus foi associada com Anastrepha fraterculus (Wied.), A. obliqua (Macquart), A. amita Zucchi e, pela primeira vez, em frutos de wampi (Clausena lansium) e em canela-batalha (Cryptocarya aschersoniana). Doryctobracon brasiliensis foi associada apenas com A. fraterculus e registrada, pela primeira vez, em larvas em ameixa-japonesa (Prunus salicina). Não foi possível associar as demais espécies de parasitóides às espécies de moscas-das-frutas. Opius bellus foi obtida de larvas em canela-batalha. A percentagem de parasitismo natural variou de <1% a 40%.

Palavras-chave: Opiinae, Alysiinae, parasitismo natural, distribuição, Anastrepha

ABSTRACT

A total of 3,008 braconid parasitoids in 26 species of fruit fly host plants were collected in 33 localities of São Paulo State. The majority of the braconids (96.2%) belonged to four Opiinae species, Doryctobracon areolatus (Szépligeti), Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti), Opius bellus (Gahan) and Utetes anastrephae (Viereck), and the remaining 3.8%, a single species of Alysiinae, Asobara anastrephae (Muesebeck). Doryctobracon areolatus was collected on Anastrepha fraterculus (Wied), A. obliqua (Macquart) and A. amita Zucchi, and was found associated with the largest number of fruit fly host plant species (26), being recorded for the first time in fruits of Clausena lansium and Cryptocarya aschersoniana. This species was the most common, occurring in most of the sampled localities, totaling 77.5% of all parasitoids collected. Doryctobracon brasiliensis was associated only with A. fraterculus and recorded, for the first time, in Japanese plum (Prunus salicina). It was not possible to associate the remaining braconids to the fruit fly species. Opius bellus was also reared from larvae in C. aschersoniana. The natural parasitism percentage ranged from < 1% to 40%.

Key words: Opiinae, Alysiinae, natural parasitism, distribution, Anastrepha

Em diversos países da América, o uso de parasitóides pertencentes a Braconidae (Hymenoptera) tem sido intensificado devido às perdas na produção e comercialização de frutos pelos tefritídeos pragas (Ovruski et al 2000, González et al 2007). Na Costa Rica, Guatemala, México, e EUA (Flórida e Havaí), estão os maiores programas de liberação de himenópteros parasitóides em áreas com altas infestações de espécies de tefritídeos de importância quarentenária (Purcell 1998, Cancino & Montoya 2004a). O controle biológico tem sido incorporado como alternativa válida dentro dos programas de manejo integrado de moscas-das-frutas (Ovruski et al 2000, Walder 2002, Malavasi et al 2007), por causa da especificidade que os braconídeos possuem em parasitar a larva da mosca para completar seu ciclo de desenvolvimento (Carvalho et al 2000).

Entre as espécies de Opiinae, o parasitóide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) é a mais utilizada, a nível mundial, em liberações massivas para controlar moscas-das-frutas (Sivinski 1996, Ovruski et al 2000, Montoya et al 2000, Cancino & Montoya 2004b). Esse parasitóide está adaptado a várias espécies de tefritídeos de importância econômica (Montoya et al 2000, Ovruski et al 2000, Carvalho & Nascimento 2002, Schliserman et al 2003).

No Brasil, após 50 anos de negligência, houve o ressurgimento e destaque da importância desses inimigos naturais como alternativa para o controle de moscas-das-frutas (Canal & Zucchi 2000). Nas últimas duas décadas, houve significativo aumento no número de trabalhos sobre braconídeos parasitóides de moscas-das-frutas, relacionados com identificação, distribuição e associação com tefritídeos e plantas hospedeiras em vários estados brasileiros. Como consequência, foi instalada a biofábrica Moscamed Brasil para a produção de D. longicaudata para o controle dos tefritídeos nos pólos de fruticultura do nordeste, um dos maiores exportadores de frutos brasileiros (Carvalho et al 2000). Dentro desse escopo, este trabalho apresenta os resultados de distribuição e parasitismo de braconídeos obtidos em mais de cinco anos de coleta de frutos hospedeiros de moscas-das-frutas, em 71 municípios do estado de São Paulo.

Material e Métodos

Os parasitóides foram obtidos de amostragens de frutos para coleta de moscas-das-frutas em 71 municípios do estado de São Paulo, de agosto/1997 a fevereiro/2003. Os frutos foram coletados aleatoriamente nas árvores e no solo. Foi usado o método tradicional para obtenção de parasitóides (Leonel Jr et al 1996). A associação parasitóide/moscas-das-frutas foi estabelecida apenas quando emergiu espécie única de mosca e de parasitóide no mesmo frasco de Criação (Leonel Jr et al 1996). A identificação dos parasitóides foi baseada na chave taxonômica de Canal & Zucchi (2000). Os espécimes-testemunha foram depositados na coleção da ESALQ/USP (Entomologia).

Foram determinadas as percentagens de parasitismo (Hernández-Ortiz et al 1994) e a intensidade de infestação de moscas-das-frutas (número de pupários dividido pela massa dos frutos em kg).

Resultados

Dos 71 municípios amostrados, em 33 deles (46%) foram obtidos frutos com larvas de moscas-das-frutas parasitadas por braconídeos (Fig 1). Foram coletados 42.134 frutos pertencentes a 26 espécies de plantas hospedeiras de moscas-das-frutas (Fig 2). Dos 38.750 pupários obtidos emergiram 21.452 tefritídeos – 85,4% de espécies de Anastrepha e 14,6% de Ceratitis capitata (Wied). Foram coletados 3.008 parasitóides (2.894 opiíneos e 114 alisiíneos) sendo a maioria pertencente a Doryctobracon areolatus (Szépligeti) (77,5%). As percentagens de coleta dos demais opiíneos foram: Utetes anastrephae (Viereck) (8,8%), Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti) (7,6%) e Opius bellus (Gahan) (2,3%). Asobara anastrephae (Muesebeck) (Alysiinae) correspondeu a 3,8% dos parasitóides coletados. Doryctobracon areolatus, coletada na maioria das localidades amostradas (30 municípios) (Fig 1), foi associada ao maior número de hospedeiros de moscas-das-frutas (26 espécies) (Fig 2). Considerando-se em conjunto as moscas e parasitóides coletados (24.460 exemplares), a sobrevivência das pupas das moscas foi de 63,1%.

Discussão

As cinco espécies de braconídeos coletadas são as mais frequentes no estado de São Paulo (Souza Filho 1999). Recentemente, comprovou-se que os exemplares identificados como Opius sp. aff. bellus (tíbias posteriores amareladas) pertencem a O. bellus (tíbias posteriores negras no ápice e na base) (Marinho 2009). Além das espécies discutidas neste trabalho, também estão registradas no estado de São Paulo, D. longicaudata (espécie exótica), Doryctobracon fluminensis Lima e Asobara sp., totalizando oito espécies registradas no estado (Canal & Zucchi 2000).

Doryctobracon areolatus tem sido a espécie mais comum em várias regiões do Brasil (Canal & Zucchi 2000), sendo recentemente registrada no Amapá (Silva & Silva 2007). Neste estudo, D. areolatus foi associada com Anastrepha fraterculus (Wied), A. obliqua (Macquart) and A. amita Zucchi. Em dois municípios paulistas (Limeira e Piracicaba), D. areolatus havia sido associada com A. bistrigata Bezzi, A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula Zucchi e Ceratitis capitata (Wied) (Leonel Jr et al 1996). Entretanto, em levantamentos de moscas-das-frutas em 94 municípios, verificou-se o parasitismo de D. areolatus em apenas quatro espécies (A. amita, A. fraterculus, A. obliqua e C. capitata), em 16 espécies frutíferas (Souza Filho 1999). Neste trabalho, D. areolatus parasitou larvas nos frutos de quase todas as famílias, exceto em Prunus salicina (ameixa japonesa, Rosaceae), com mais emergência em Citharexylum myrianthum (pombeiro, Verbenaceae), Eugenia uniflora (pitanga, Myrtaceae) e Averrhoa carambola (carambola, Oxalidaceae). Entretanto, tem sido constatado que D. areolatus é mais atraída pelas mirtáceas, com elevados índices em Syzygium aqueum (63,4%), Eugenia dodoneifolia (44,6%), Psidium cattleyanum (42,8%), Eugenia sp. (34,8%) e Marlierea edulis (32,3%) (Souza Filho 1999). Leonel Jr et al (1996) observaram que D. areolatus ocorreu em 82,1% das fruteiras amostradas, sendo exclusiva em Psidium cattleyanum (araçá) e Eugenia pyriformis (uvaia).

Doryctobracon brasiliensis foi associada, neste trabalho, apenas com A. fraterculus. Não foi possível relacionar outras espécies de hospedeiro, pois na mesma amostra emergiram mais de uma espécie de mosca e de parasitóide.

Os registros de moscas-das-frutas e de parasitóides em wampi (Clausena lansium) e canela-batalha (Cryptocarya aschersoniana) são inéditos; entretanto, em wampi, foi constatado apenas o parasitismo por D. areolatus, sem a emergência de moscas-das-frutas (Fig 2). Em canela-batalha, A. fraterculus foi parasitada por D. areolatus e O. bellus. Em ameixa-japonesa (Prunus salicina), foi constatado o parasitismo de A. fraterculus por D. brasiliensis (Fig 2).

Nos 33 municípios, o parasitismo total das larvas/pupas de tefritídeos foi de 7,8%. Entretanto, quaisquer inferências sobre esses valores são prejudicadas pelo tamanho e regularidade das amostras, que dependiam da disponibilidade dos frutos. Por exemplo, o parasitismo total em wampi foi o mais alto, entretanto, houve apenas uma amostra com 244 frutos (0,87 kg) e foram obtidos cinco pupários e dois parasitóides. Portanto, não é possível afirmar que o parasitismo nesse fruto foi alto, pois o número de amostras mascarou os resultados em Campo (Fig 3). Como verificado também por outros autores (Leonel Jr 1991, Souza Filho 1999), o parasitismo é muito variável nos municípios paulistas, em razão dos frutos hospedeiros, locais e épocas das amostras. Os frutos maiores tendem a apresentar infestação mais elevada por larvas, pelo maior volume e superfície para oviposição das moscas. A relação entre o índice de infestação e peso do fruto diminui, exponencialmente, com o aumento do peso do fruto (Malavasi & Morgante 1980).

Neste estudo, as maiores infestações de moscas foram obtidas em cereja-da-terra, pitanga, pombeiro, araçá, cabeluda, uvaia e maria preta, e as menores em wampi, bacupari, guabiroba e manga; entretanto, o parasitismo foi muito variável nessas plantas associadas (Fig 4). Com exceção da manga, os frutos mencionados acima são pequenos, portanto, além do tamanho, o parasitismo é dependente de outros fatores, como os voláteis dos frutos. O fruto hospedeiro é o fator que mais influencia o parasitismo das larvas por braconídeos, que são inicialmente atraídos pelos voláteis dos frutos (Greany et al 1977, Messing & Jang 1992, Eitam et al 2003)

Outros fatores também podem interferir no parasitismo, como a retirada de frutos do campo para levá-los ao laboratório (van Driesche 1983), a densidade de larvas nos frutos (Chua 1993) e as preferências dos parasitóides (Bautista & Harris 1997). Porém, a morfologia dos frutos atua diretamente no favorecimento ou não do parasitismo. Foi constatado que em frutos menores com polpa rasa, os índices de parasitismo são maiores do que em frutos grandes com polpa espessa (Sivinski et al 1997, Hickel 2002). Neste trabalho, os frutos menores apresentarem as maiores percentagens de parasitismo, como por exemplo, pombeiro (0,70 g; 18,6%) e pitanga (1,76 g; 14,8%). Nos frutos maiores, ocorreu o inverso, ou seja, as percentagens de parasitismo foram menores: manga (126,9 g; 4,5%), goiaba (62,20 g; 2,2%) e carambola (37,07 g; 9,6%) (Fig 3). Outros autores obtiveram resultados semelhantes (Sivinski 1991, Hernández-Ortiz et al 1994, Souza Filho 1999, Ovruski et al 2004). Portanto, frutos menores e, consequentemente mais leves, favorecem o parasitismo pelos braconídeos.

Na manga, o parasitismo foi maior que o da goiaba, provavelmente em razão da limitação que o caroço da manga impõe às larvas, deixando-as mais acessíveis ao ovipositor do parasitóide (Hernádez-Ortiz et al 1994, Sivinski et al 1997, Matrangolo et al 1998). Entretanto, de acordo com Hickel (2002), a espessura da polpa (não o tamanho) atua como barreira ao parasitismo, pois em cajá-mirim (polpa com 3,39 mm) a infestação por moscas foi maior do que em café (polpa com 1,81mm), mas nesse hospedeiro o parasitismo foi maior. A polpa rasa do café facilita o parasitismo das larvas frugívoras. Em geral, frutos menores com polpa rasa resultam nas maiores percentagens de parasitismo pela facilidade que os braconídeos possuem em encontrar as larvas hospedeiras.

Dependendo do tamanho do ovipositor, algumas espécies podem ser mais frequentes em determinados frutos hospedeiros de larvas. Os frutos menores atraem parasitóides com ovipositor curto, pois facilitam o encontro das larvas de moscas, ao passo que, parasitóides com ovipositores longos podem buscar larvas em frutos com polpas de diferentes espessuras. Por exemplo, parasitóides com ovipositores longos (> 6mm) ocorrem tanto em frutos pequenos como grandes e parasitóides com ovipositores menores (< 3mm) limitam-se ao parasitismo de larvas em frutos pequenos (Sivinski et al 1997). Assim, U. anastrephae, que possui ovipositor curto, apresentou maior emergência em frutos pequenos, por exemplo, em nêspera (Eriobotrya japonica) e pitanga (E. uniflora). O parasitismo das larvas em manga (M. indica) e goiaba (P. guajava), respectivamente por U. anastrephae e O. bellus (ovipositores quase do mesmo tamanho) é dificultada pelas características desses hospedeiros (Matrangolo et al 1998). Por outro lado, D. areolatus (ovipositor longo) é comumente associado com manga. Essa característica (ovipositor longo) é um dos fatores que contribuem para que D. areolatus seja o parasitóide mais comum de larvas de moscas-das-frutas na área da sua distribuição natural.

Agradecimentos

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Ensino Superior (CAPES) por ter concedido a bolsa de mestrado ao primeiro autor.

Received 04/XII/07. Accepted 17/IV/09.

Editado por Sérgio Ovruski – CIRPON

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  13 Jul 2009
• Data do Fascículo
  Jun 2009

Histórico

• Aceito
  17 Abr 2009
• Recebido
  04 Dez 2007