Diversidade de Coccinellidae (Coleoptera) em plantas aromáticas (Apiaceae) como sítios de sobrevivência e reprodução em sistema agroecológico

Diversity of Coccinellidae (Coleoptera) Using Aromatic Plants (Apiaceae) as survival and reproduction sites in agroecological system

Ladybeetle; food source; conservation biological control; diversification

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Diversidade de Coccinellidae (Coleoptera) em plantas aromáticas (Apiaceae) como sítios de sobrevivência e reprodução em sistema agroecológico

Diversity of Coccinellidae (Coleoptera) Using Aromatic Plants (Apiaceae) as survival and reproduction sites in agroecological system

Alice T Lixa^I; Juliana M Campos^I; André L S Resende^II; Joice C Silva^I; Maxwell M T B Almeida^I; Elen L Aguiar-Menezes^I

^IUniv Federal Rural do Rio de Janeiro, BR 465, km 7, 23890-000, Seropédica, RJ, Brasil; [e-mail]; [e-mail]; [e-mail]; [e-mail]; [e-mail]

^IIUniv Federal de Lavras, CP 3037, 37200-000 Lavras, MG, Brasil; [e-mail]

ABSTRACT

Studies show that Apiaceae may provide concentrated vital resources for predator insects, stimulating their abundance, diversity and persistence in agricultural systems, thereby increasing their efficiency as biological control agents. Among the predatory insects, Coccinellidae (Coleoptera) on many different species both as larvae and adults, complementing their diet with pollen and/or nectar. This study aimed to determine the diversity and relative abundance of Coccinellidae species visiting plants of Anethum graveolens (dill), Coriandrum sativum (coriander) and Foeniculum vulgare (sweet fennel) (all Apiaceae), particularly in their blooming seasons, and to evaluate the potential of these aromatic species for providing the resources for survivorship and reproduction of coccinelids. Coccinellids were collected by removal of samplings from September to October, 2007. Besides one unidentified species of Chilocorinae, five species of Coccinellinae were collected: Coleomegilla maculata DeGeer, Coleomegilla quadrifasciata (Schönherr), Cycloneda sanguinea (L.), Eriopis connexa (Germar) and Hippodamia convergens Guérin-Meneville. Dill provided a significant increase in the abundance of coccinellids as compared to coriander and sweet fennel. These aromatic species were used by coccinellids as survival and reproduction sites, providing food resources (pollen and/or prey), shelter for larvae, pupae and adults, and mating and oviposition sites as well.

Key words: Ladybeetle, food source, conservation biological control, diversification

Plantas, preferencialmente floríferas, fornecem os mais variados tipos de recursos vitais para sobrevivência e reprodução de inimigos naturais de pragas agrícolas, tais como recursos alimentares (pólen, néctar e presas e/ou hospedeiros preferenciais ou alternativos que as infestam), microclima adequado, abrigo e sítios de acasalamento, oviposição ou hibernação, estimulando a abundância, diversidade e persistência desses agentes de controle biológico nos agroecossistemas (Colley & Luna 2000, Landis et al 2000, Pfiffner & Wyss 2004). Espécies da família Apiaceae têm desempenhado esse importante papel ecológico (Bugg & Wilson 1989, Patt et al 1997, Colley & Luna 2000), aumentando a eficiência dos inimigos naturais pelos efeitos combinados do aumento da sua longevidade, fecundidade, imigração e tempo de retenção nos agroecossistemas (Van Emden 1989, Long et al 1998, Landis et al 2000). Assim sendo, a presença dessas espécies botânicas dentro de sistemas agrícolas pode ser uma importante ferramenta para a conservação desses insetos. Todavia, no Brasil, pouco tem sido registrado a esse respeito (Aguiar-Menezes et al 2004).

Dentre os inimigos naturais, destacam-se as espécies predadoras da família Coccinellidae, que são polífagas, tanto na fase larval, como adulta (Hagen 1962). Certas espécies de Coccinellidae reconhecidamente carnívoras são também polinífagas e/ou nectarívoras, portanto, antófilas (visitantes florais). O pólen (fonte de proteína) e o néctar (fonte de carboidratos) sustentam o metabolismo e/ou o desenvolvimento gamético de certas espécies, representando suplemento ou complemento de uma presa de qualidade inferior ou na ausência ou escassez da presa (Smith 1960, Nalepa et al 1992, Pemberton & Vandenberg 1993).

Este trabalho teve por objetivos identificar as espécies de coccinelídeos predadores visitantes de Anethum graveolens (endro), Coriandrum sativum (coentro) e Foeniculum vulgare (erva-doce) (todas Apiaceae), determinar se essas aromáticas, particularmente durante suas fases de florescimento, favorecem o aumento da abundância desses insetos e avaliar seu potencial como provedoras de recursos vitais para sobrevivência e reprodução dos insetos.

Material e Métodos

O experimento foi conduzido no período de julho a outubro de 2007, em área do Sistema Integrado de Produção Agroecológica (SIPA), uma unidade de pesquisa de produção orgânica vegetal e animal integradas em bases agroecológicas (Almeida et al 2003). A área está localizada no município de Seropédica, RJ (22º45' S, 43º41'W e 33 m de altitude), com clima Cwa, apresentando uma época seca com temperaturas amenas, de maio a agosto, e outra chuvosa com temperaturas mais elevadas, de setembro a abril.

O delineamento experimental foi em blocos ao acaso, com três tratamentos e três repetições. Os tratamentos consistiram de três espécies aromáticas: coentro, endro (cultivar Asteca) e erva-doce (cultivar Crioula).

As mudas de coentro, endro e erva-doce foram produzidas em bandejas de poliestireno expandido de 200 células e transplantadas para canteiros no espaçamento 30 x 30 cm, entre 6 e 9 de julho de 2007. As parcelas receberam 18 plantas de cada espécie, distribuídas em três linhas de seis plantas. Por ocasião da adubação pré-plantio, uma linha com quatro plantas de milho (Zea mays) foi semeada entre as parcelas e nas extremidades dos blocos, visando à delimitação física das unidades experimentais.

As amostragens iniciaram-se em 14 de setembro de 2007, início do florescimento das espécies aromáticas, sendo finalizadas em 31 de outubro de 2007, quando as flores de coentro e endro começaram a secar. As amostragens ocorreram pela manhã, entre 8h e 12h, em intervalos irregulares de dois a 12 dias (14/set, 18/set, 28/set, 10/out, 17/out, 19/out e 31/out), evitando-se dias chuvosos, pois em ensaios anteriores verificou-se que os coccinelídeos são afugentados pela chuva.

Formas imaturas (ovos, larvas e pupas) e adultos de coccinelídeos foram coletados em qualquer parte da planta, seguindo Michels et al (1996), sendo as amostragens realizadas em toda área da parcela durante 20 min.

Os adultos foram identificados por comparação com espécimes de uma coleção de coccinelídeos previamente identificados por taxonomistas da Universidade Federal do Paraná - UFPR, Curitiba, PR. Espécimes não existentes na coleção foram enviados para identificação por especialistas. As formas imaturas foram criadas até a obtenção dos adultos, para possibilitar identificação conclusiva da espécie.

Pupas e larvas foram individualizadas em frascos de vidro de 20 ml, tampados com algodão e mantidos em câmara climatizada (25 ± 1ºC e fotofase de 14h). Como dieta, ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) foram fornecidos às larvas diariamente ad libidum. As posturas, trazidas em pedaços de plantas, foram colocadas em tubos de ensaio de 40 ml, tampados com algodão e mantidos nas mesmas condições que larvas e pupas. A partir do segundo dia após a eclosão, larvas foram individualizadas e criadas em frascos de vidro de 20 ml, conforme descrito anteriormente.

O número de indivíduos de cada espécie foi representado pelo somatório de adultos, pupas, larvas e posturas identificadas. Cada postura representou apenas um indivíduo identificado, independentemente do número de ovos ou adultos obtidos.

A abundância relativa das espécies foi determinada pelo número de indivíduos de cada espécie divido pelo número total de indivíduos de todas as espécies coletadas, em cada tratamento e por época de amostragem, multiplicado por 100.

O número médio de coccinelídeos, total e de cada espécie, foi avaliado por intermédio de análise de variância (P < 0,05) seguida pelo teste de Student-Newman-Keuls (SNK) a 5% de probabilidade. As espécies mais abundantes assim como o número total de coccinelídeos identificados em cada tratamento e data de amostragem foram avaliados de forma descritiva com auxílio de gráficos. A análise de variância foi descartada devido à falta de normalidade dos erros, mesmo após transformação dos dados.

Resultados e Discussão

Ao final do experimento foram coletados e identificados 369 espécimes de Coccinellidae, divididos entre cinco espécies da subfamília Coccinellinae: Coleomegilla maculata DeGeer, Coleomegilla quadrifasciata (Schönherr), Cycloneda sanguinea (L.), Eriopis connexa (Germar) e Hippodamia convergens Guérin-Meneville, e uma espécie não identificada da subfamília Chilocorinae (tribo Chilocorini). Todas essas espécies já tinham sido observadas no SIPA (Rodrigues 2004, Resende et al 2006), onde são predadoras do pulgão da couve Lipaphis pseudobrassicae Davis, com exceção da C. quadrifasciata (Resende et al 2006).

A abundância relativa das espécies de coccinelídeos variou entre as espécies de plantas aromáticas e as épocas de amostragem (Fig 1). Hippodamia convergens, C. sanguinea e E. connexa foram notadamente as mais abundantes e constantes durante o período de avaliação do experimento. Essas mesmas espécies também foram relatadas como as mais abundantes em consórcio couve-coentro no SIPA (Resende et al 2008). Isso indica que essas três espécies de coccinelídeos, no SIPA, nesse período do ano e na presença de apiáceas, são encontradas em maiores frequências.

Plantas de endro proporcionaram picos populacionais de H. convergens, C. sanguinea, E. connexa e do total de coccinelídeos, 35 dias após início das avaliações (Fig 2). Nesse período foram verificadas populações elevadas de pulgões Hyadaphis foeniculi (Passerini) (Hemiptera: Aphididae), considerada presa "alternativa", tanto no endro como na erva-doce. Eriopis connexa foi a única espécie que apresentou curvas populacionais comparáveis em coentro, endro e erva-doce para essa mesma data, não se encontrando razão para esse fato.

Diferenças estatísticas entre os tratamentos só foram encontradas para o número médio total de H. convergens e para total de coccinelídeos (Tabela 1). O endro foi a espécie aromática que proporcionou maiores números de indivíduos para essas variáveis. Coentro e erva-doce foram semelhantes para todas as variáveis analisadas. Vale ressaltar que as inflorescências de erva-doce mantiveram-se floridas até 21 de janeiro de 2008, possibilitando conservação das joaninhas por mais tempo (Lixa 2008).

Durante o período de amostragens, foi observada a presença de todas as fases do ciclo de desenvolvimento dos coccinelídeos no coentro, no endro e na erva-doce, indicando que as mesmas servem de substratos para alimentação, desenvolvimento e reprodução.

Embora, em geral as fêmeas de Coccinellidae depositem a maioria de seus ovos dentro ou próximo às colônias de pulgões devido à presença de estímulos químicos (Evans & Dixon 1986, Iperti 1999, Evans 2003), as posturas dos coccinelídeos foram realizadas em plantas de coentro na ausência de presas. As observações feitas no endro e na erva-doce, onde as posturas foram encontradas em umbelas infestadas por pulgões, corroboram as observações desses autores. Entretanto, a oviposição de coccinelídeos em coentro na ausência de presas também foi relatada por Resende et al (2008), consubstanciando os resultados deste trabalho.

Agarwala & Dixon (1992) e Evans (2003) relataram que a estratégia usada pelos coccinelídeos afidófagos de depositar ovos a modestas distâncias das colônias de pulgões serve para minimizar o canibalismo de ovos e larvas de seus coespecíficos, por facilitar a aproximação das larvas recém-eclodidas às presas. Por outro lado, Cottrell & Yeargan (1998) observaram que mais de 85% das posturas de C. maculata foram encontradas em Acalypha ostryaefolia (Euphorbiaceae), uma planta espontânea comum nos campos de milho doce em Kentucky (Estados Unidos), mesmo na presença de sua presa, ovos de Helicoverpa zea (Boddie), em plantas de milho doce. Eles concluíram que esse comportamento é uma estratégia para evitar o canibalismo de ovos e larvas dos coespecíficos de C. maculata. Contudo, não é possível afirmar que a postura dos coccinelídeos nas plantas de coentro seja uma estratégia de proteção contra o canibalismo, visto que das 10 posturas coletadas, apenas duas foram encontradas no coentro. Dessas duas posturas, apenas uma completou seu desenvolvimento, gerando adultos identificados como H. convergens. Posturas de outras espécies de coccinelídeos, C. maculata e E. connexa, foram encontradas em coentro por Resende (2008). No endro, três de quatro posturas geraram adultos, que foram identificados como E. connexa, H. convergens e Chilocorini, enquanto que na erva-doce, duas de quatro posturas desenvolvidas foram de C. quadrifasciata e H. convergens.

Larvas e pupas de coccinelídeos foram coletadas nas três espécies aromáticas. No coentro, as larvas foram de C.maculata, C. quadrifasciata, E. connexa e H. convergens. Com exceção de C. quadrifasciata, Resende (2008) observou que larvas dessas mesmas espécies também usam o coentro como local de abrigo. No endro, as larvas foram de C. sanguinea, E. connexa e H. convergens. Já na erva-doce: C. maculata, C. sanguinea, E. connexa e H. convergens. Com relação às pupas, no coentro foi coletada uma única pupa de C. sanguinea. No endro, pupas de C. sanguinea e H. convergens. Já na erva-doce, pupas de C. sanguinea, C. maculata, E. connexa e H. convergens.

A não-observância de pupas de todas as espécies de larvas encontradas, sobretudo no coentro, não quer dizer que essas pupas não ocorreram, pois há possibilidade de os adultos terem emergido ou de as pupas terem sido predadas antes de sua coleta. Também não se descarta a possibilidade de as larvas, que possuem elevada mobilidade, terem selecionado um sítio de pupação distinto daquele utilizado para seu desenvolvimento. De todo modo, o número de pupas encontradas no experimento representou aproximadamente 4% do total de indivíduos coletados, enquanto posturas, larvas e adultos, 1, 19 e 76%, respectivamente.

Adultos de todas as espécies de coccinelídeos relatadas foram vistos em constante visitação às flores de endro e erva-doce e, com menos frequência, as larvas. Não se observou visitação floral desses insetos no coentro, discordando dos resultados de Resende et al (2008).

A suplementação nutricional com pólen e néctar representa uma fonte importante para sustentação do metabolismo e reprodução de certas espécies de Coccinellidae (Hagen 1962 e Hodek 1967, 1973), sendo que o pólen pode constituir até 50% da dieta de C. maculata (Hoffmann & Frodsham 1993). Entretanto, parece que a ocorrência de infestação por pulgões no endro e na erva-doce, mas não no coentro, está correlacionada com a visitação das flores das apiáceas, considerando que visitações florais em coentro já foram observadas em consórcio couve-coentro na presença do pulgão Aphis spiraecola Patch no coentro (Resende et al 2008). Contudo, os dados deste trabalho são insuficientes para comprovação dessa hipótese.

A infestação com pulgões, juntamente aos recursos florais (particularmente pólen) das plantas aromáticas avaliadas, serve de estímulos para diminuição da taxa de emigração dos coccinelídeos, contribuindo para conservação e aumento da abundância e, até mesmo, da eficiência, desses insetos predadores nos sistemas de produção agrícola, conforme discutido por vários autores (Bugg & Wilson 1989, Maingay et al 1991, Patt et al 1997, Landis et al 2000).

O endro propicia aumento significativo na abundância de coccinelídeos comparativamente ao coentro e à erva-doce. Essas apiáceas aumentam a abundância dos coccinelídeos C. sanguinea, H. convergens e E. connexa no campo, servindo como sítios de sobrevivência e reprodução para os mesmos, fornecendo ainda recursos alimentares (pólen e presas) e/ou local de abrigo para larvas, pupas e adultos, além de servirem de substrato de acasalamento e oviposição.

Agradecimentos

À Dra. Lucia Massutti de Almeida (UFPR, Curitiba, PR) e seus orientados Geovan Henrique Corrêa e Venício Borges da Silva (UFPR, Curitiba, PR) pela identificação dos coccinelídeos, e à Dra. Regina Celia Zonta de Carvalho (Centro de Diagnóstico Marcos Enrietti/SEAB, Curitiba, PR) pela identificação dos pulgões. À pesquisadora Maria Urbana Corrêa Nunes (Embrapa Tabuleiros Costeiros, Aracajú, SE) pelo envio das sementes de erva-doce, provenientes do município de Simão Dias, SE. À Embrapa Agrobiologia pelo apoio técnicoe estrutural. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), à Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo suporte financeiro.

Received 16/I/09.

Accepted 03/III/10.

Edited by Wesley A C Godoy - ESALQ/USP

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  22 Jul 2010
• Data do Fascículo
  Jun 2010

Histórico

• Aceito
  03 Mar 2010
• Recebido
  16 Jan 2009