Sobrevivência diferencial de pupas de Euselasia apisaon Dahman (Lepidoptera: Riodinidae) em plantas de sub-bosque nos plantios de Eucalyptus de Belo Oriente, MG

Differential survival of Euselasia apisaon Dahman (lepidoptera: riodinidae) pupae at understorey plants in the Eucalyptus plantations of Belo Oriente, MG, Brazil

Pest; middle Rio Doce; ecological refuge; natural enemy

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Sobrevivência diferencial de pupas de Euselasia apisaon Dahman (Lepidoptera: Riodinidae) em plantas de sub-bosque nos plantios de Eucalyptus de Belo Oriente, MG

Differential survival of Euselasia apisaon Dahman (lepidoptera: riodinidae) pupae at understorey plants in the Eucalyptus plantations of Belo Oriente, MG, Brazil

Suelen M Sousa^I; Maurício L de Faria^II; Anderson O LatiniIII, ^*

^ILab de Controle de Pragas, Centro Universitário do Leste de Minas Gerais - UnilesteMG, Av Bárbara Heliodora 725, 35160-215 Ipatinga, MG, Brasil; [e-mail]

^IIUniv Estadual de Montes Claros, Unimontes, Depto de Ciências Biológicas, Campus Universitário Darcy Ribeiro, Vila Mauricéia, 39401-089 Montes Claros, MG, Brasil; [e-mail]

^IIIUniv Federal de São João Del Rei - UFSJ, Programa Institucional de Bioengenharia, CP 56, 35701-970 Sete Lagoas, MG, Brasil; [e-mail]

ABSTRACT

Herbivorous insects may attack eucalyptus causing economic losses. One of these pests is the moth Euselasia apisaon Dahman, a key pest in the basin of middle Rio Doce. Here we studied the survival of pupae of this moth in Eucalypts and in understorey plants and tested the hypotheses: i) live pupae are more abundant in plants of the understorey than in eucalyptus, ii) there is no difference between the abundance of pupae in different plants of the understorey. We sampled three areas cultivated with eucalyptus in Belo Oriente, MG, and samples were taken in five plots each area, getting five branches of each plant and of five eucalyptus trees that bordered the plot. The proportion of live and dead pupae and the mortality rate were estimated. The abundance of live pupae was higher in the understorey and the mortality rate of pupae was the same among different families of plants of the understorey. It is possible the larger available leaf area of understorey plants justify the greater abundance of live pupae in this habitat, however, avoidance of feeding habitat to finish the life cycle is also a possible explanation. Mortality rate in plants of the understorey points to an equal pressure of natural enemies on the pupae. These appointments help us to understand the dynamics of pests in eucalyptus plantations, providing important information to support actions against pests in natural environments.

Key words: Pest, middle Rio Doce, ecological refuge, natural enemy

O uso de monoculturas está associado ao surgimento de insetos-praga (Altieri et al 2003), como é o caso do cultivo de Eucalyptus, que favorece a ocorrência de formigas cortadeiras, homópteros e lepidópteros desfolhadores (Santos et al 1996, Zanuncio et al 2005). A mariposa Euselasia apisaon Dahman, nativa do Brasil, é um desses insetos-praga do cultivo de Eucalyptus, cuja ocorrência já foi registrada em Minas Gerais, São Paulo, Rio Grande do Sul e Santa Catarina (Zanetti 2005) e é praga-chave na bacia do médio Rio Doce.

O lepidóptero apresenta cinco estádios larvais, com duração média total de 28 dias (Santos et al 1993). As suas larvas são gregárias, locomovendo-se enfileiradas ou agrupadas em semi-círculos e o seu período de pupa dura cerca de seis dias, ocorrendo no tronco de Eucalyptus ou nas plantas do sub-bosque (Santos et al 1996). Dada a grande voracidade que as lagartas de E. apisaon apresentam (Santos et al 1993), é possível que em surtos da praga as pupas localizadas longe dos sítios de alimentação tenham maior probabilidade de sobrevivência do que as pupas localizadas nos sítios de alimentação. Nessas situações, há maior risco de queda acentuada das folhas de Eucalyptus e consequente exposição das pupas a predadores.

A ação de inimigos naturais é importante no controle biológico de pragas (Snyder & Ives 2003, Naranjo et al 2004) e é possível que ela seja maior em Eucalyptus, sítio de alimentação das lagartas, do que nas plantas do sub-bosque, já que as lagartas representam um montante de recursos concentrado em Eucalyptus. De certo modo, se as lagartas puparem mais frequentemente no sub-bosque, então pode-se propor que esse habitat representa um refúgio para a sua população (MacArthur 1958), tornando-as menos disponíveis a seus predadores, aumentando, consequentemente, sua taxa de sobrevivência.

De fato, esse tipo de evento vem sendo mencionado em estudos realizados em sistemas de cultivo (e.g. Schellhorn et al 2008). Ambientes mais heterogêneos dentro ou na periferia dos cultivos podem constituir refúgios para inimigos naturais de pragas, tornando comum uma grande abundância de inimigos naturais em habitats mais heterogêneos como a fronteira dos cultivos, ilhas de mata dentro dos cultivos ou cultivos adjacentes ao principal (Thomas et al 1991, Collins et al 2002, Hagler & Naranjo 2004, Lavandero et al 2005).

Neste trabalho, o objetivo foi verificar se o inseto-praga E. apisaon pode estar se beneficiando do uso de habitats específicos dentro do cultivo de Eucalyptus. Assim, estudou-se a pupação de E. apisaon em plantas de Eucalyptus e em plantas de sub-bosque do plantio de Eucalyptus onde as lagartas não se alimentam e os inimigos naturais, teoricamente menos atraídos, teriam efeitos menores. Para isso, testamos as hipóteses de que a abundância de pupas vivas de E. apisaon é maior em plantas de sub-bosque do que em plantas de Eucalyptus (hipótese 1) e de que não há maior sobrevivência das pupas em uma família específica de plantas do sub-bosque (hipótese 2), já que todas teriam um mesmo efeito positivo sobre E. apisaon.

Material e Métodos

O estudo foi conduzido em plantios de Eucalyptus (variedade 386) de propriedade da Celulose Nipo-Brasileira (CENIBRA), localizada no Município de Belo Oriente, MG (19°13' Sul e 42°29' Oeste), que sofreram ataque de E. apisaon. O clima da região é classificado como Aw (tropical úmido de savana ou megatérmico) (Köppen 1948) com um período de chuvas e outro de estiagem bem definido. Segundo a Estação Meteorológica do Viveiro Florestal da CENIBRA localizado em Belo Oriente, em 2005, a temperatura máxima ocorreu no mês de fevereiro (34ºC) e a mínima nos meses de julho e agosto (15 ºC) e a umidade relativa máxima ocorreu no mês de abril (65,6%) e a mínima no mês de agosto (51,8%). A máxima precipitação pluviométrica ocorreu no mês de dezembro (271,1 mm) e a mínima no mês de julho (13,1 mm).

As amostras foram obtidas durante oito dias, entre o final de junho e início de setembro de 2006. Elas foram tomadas em três talhões que haviam sido atacados por E. apisaon. Em cada talhão foram distribuídos cinco quadrantes com dimensões de 5 m x 5 m (25 m²), distanciados 50 m um do outro. A posição do primeiro quadrante foi definida ao acaso (determinado pela posição de chegada ao talhão) e os outros quadrantes (do segundo ao quinto) foram locados sistematicamente a intervalos de 50 m, em direção ao interior do talhão. Em cada quadrante foram amostrados cinco ramos de todas as plantas de sub-bosque presentes. Sempre à direita de cada um dos quadrantes foram também coletados cinco ramos de cinco espécimes de Eucalyptus. As amostras deveriam representar bem o ataque da praga no talhão, já que a extração de cinco ramos de cinco árvores diferentes, com cinco repetições/talhão (25 árvores diferentes), totalizam 125 ramos de Eucalyptus. Todos os ramos obtidos tinham cerca de 1 m de comprimento, medido a partir da sua extremidade. Ramos maiores tiveram o excedente de seu comprimento removido.

Como recentemente os talhões haviam sido atacados pela praga, localizamos exúvias das pupas nos ramos das plantas. Cada exúvia foi classificada como sendo derivada de uma pupa que não teve ou que teve sucesso em sua metamorfose, gerando um inseto adulto, a mariposa. Exúvias que geraram adultos apresentaram um rompimento característico em sua porção antero-dorsal. As outras exúvias eram provenientes de pupas que morreram atacadas por fungos (apresentavam a sua superfície coberta por fungos), por predadores (com ruptura da estrutura em pedaços) ou por parasitóides (apresentando pequenos furos de emergência dos parasitóides em sua superfície e sem ruptura da pupa).

As plantas de sub-bosque foram classificadas por família, seguindo o sistema de Cronquist (1988). Todo o material coletado foi analisado no Laboratório de Controle de Pragas do UnilesteMG (Ipatinga, MG), sendo que em cada ramo amostrado contou-se o número de pupas vivas e o número de pupas mortas. A proporção de pupas por ramo (em plantas de sub-bosque e em Eucalyptus) foi utilizada como unidade de medida, possibilitando o uso de análises pareadas. Para o teste da primeira hipótese foi utilizado o teste t para amostras dependentes (pareadas), segundo Zar (1999). Assim, a variável independente do teste foi a categoria de plantas (plantas de sub-bosque e plantas de Eucalyptus) e a variável dependente foi a abundância de pupas vivas.

Para testar a segunda hipótese que prevê sucesso semelhante das pupas nas diferentes famílias de plantas de sub-bosque (hipótese ii), foram testadas as diferenças de pupas vivas e de taxa de mortalidade entre as cinco famílias das plantas de sub-bosque mais abundantes (com mais de 80 amostras). Para isto, foram utilizadas duas ANOVAs one way (Zar 1999), considerando na primeira análise a abundância de pupas vivas como variável dependente e na segunda, a taxa de mortalidade. Para ambas as análises, as famílias de plantas de sub-bosque mais abundantes foram usadas como variáveis independentes (Lauraceae, Asteraceae, Bignoniaceae, Rutaceae e Euphorbiaceae) e o teste de Tukey foi utilizado a posteriori, devido à ausência de hipótese prévia relacionando a diferença no número de pupas a uma família específica de plantas de sub-bosque. Para variáveis sem homogeneidade de variâncias, utilizou-se a transformação log (v + 0,1), sendo adotado o nível de significância de 5% para todos os testes estatísticos.

Resultados e Discussão

No total, 12.652 exúvias pupais foram encontradas nos ramos amostrados. Destas, 92% apresentavam sinais de que geraram adultos (rompimento característico em sua porção antero-dorsal) e, portanto, representavam pupas que sobreviveram. Das 1.020 (8% do total) exúvias restantes, 405 (39,7%) morreram devido à predação, 340 (33,3%) devido à ação de parasitóides e 275 (26,9%) em função da ação de fungos.

O número de pupas que sobreviveram foi três vezes maior em plantas do sub-bosque do que em Eucalyptus (t = -7,123; gl = 14; P < 0,001; Fig 1). As famílias de plantas de sub-bosque inventariadas neste estudo foram Asteraceae, Bignoniaceae, Chrysobalanaceae, Euphorbiaceae, Heliconiaceae, Lauraceae, Leguminosae, Malvaceae, Moraceae, Poaceae, Rubiaceae, Rutaceae, Sapindaceae e uma última não-determinada. As famílias mais abundantes no sub-bosque foram: Lauraceae, Asteraceae, Bignoniaceae, Rutaceae e Euphorbiaceae. Entre essas famílias, as lagartas puparam mais em plantas de Lauraceae, Rutaceae e Euphorbiaceae (F = 16,740; gl = 4; P < 0,001; Fig 2), o que pode ser devido simplesmente à diferente abundância relativa dessas plantas hospedeiras no sub-bosque (dados não-disponíveis). Entretanto, independente de diferenças na abundância de pupas nas diferentes famílias de plantas de sub-bosque, a taxa de mortalidade (número de pupas mortas dividido pelo número de pupas total) das pupas foi igual nas diferentes famílias (F = 1,519; gl = 4; P = 0,202; Fig 3), indicando que as causas da mortalidade agem igualmente nas diferentes famílias.

Diferentes habitats devem afetar a sobrevivência dos organismos em função da alteração das suas chances de forrageio e da possibilidade de se evitar interações negativas (MacArthur 1958). A disponibilidade de presas (Sebens 1981), a presença de competidores (Grosberg 1981) e a presença de predadores (Sih 1982) podem levar à sobrevivência diferencial de animais diversos em um habitat em relação a outro (Morin 2002). A lagarta aqui estudada é categorizada como voraz (Santos et al 1993), o que representa um risco para as suas próprias fases de vida posteriores de desenvolvimento, como a fase de pupa, já que as mesmas podem cair e ficar expostas a predadores e inimigos naturais, ou, simplesmente, ter menor área foliar para sua fixação. Como consequência, as pupas teriam mais sucesso no sub-bosque, já que nesse habitat estariam menos sujeitas a efeitos negativos (como a desfolha excessiva) proporcionados pelas lagartas.

Consequências como essa são encontradas na literatura em estudos de seleção de habitat de fases jovens de heterópteros do gênero Notonecta em poças d'água, evitando a predação por adultos d mesma espécie (Sih 1982), ou em larvas de Simulidae, que têm maior sucesso em trechos de riachos com correnteza mais intensa, onde seus predadores não são eficazes (Meissner et al 2009). A ação de competidores (Cronin & Abrahamson 1999) e a presença de parasitóides (Espírito-Santo et al 2004) também podem afetar a sobrevivência diferencial em diferentes locais. Assim, essa relação é encontrada também em vertebrados diversos, como peixes (Werner et al 1983), rãs (Morin 1985), salamandras (Holomuzki 1986) e lagartos (Andersson et al 2010), que aumentam suas chances de sobrevivência e de sucesso reprodutivo em habitats específicos.

Além da interação intra ou interespecífica, recursos e condições como a disponibilidade de água e nutrientes (Horner & Abrahamson 1999), a exposição ao vento e quantidade de sombra (Cipollini 1997) podem alterar significativamente os padrões de sobrevivência e sucesso de uma espécie. Apesar de não se poder comprovar a seleção de habitat neste estudo, pode-se ilustrar a sobrevivência maior de pupas em um habitat específico, o sub-bosque dos plantios. Esse é o primeiro passo para ilustrar futuramente, uma possível seleção de habitat.

As lagartas estudadas transformam-se em pupas na região abaxial das folhas, reduzindo sua taxa de predação (Santos et al 1996). Desse modo, a maior abundância de pupas em plantas do sub-bosque pode refletir, além de maior disponibilidade de superfície de folhas para a pupação, maior dificuldade de localização das pupas por seus inimigos naturais. Contudo, quando em altas densidades, os insetos podem mudar de forma expressiva o seu comportamento, e o abandono do habitat de alimentação para um habitat diferente de pupação, para finalização do seu desenvolvimento, poderia ser uma resposta factível que explique o evento registrado neste estudo. Entretanto, existem dados para outras espécies que contrariam esse apontamento: estudos realizados por Holtz et al (2003) em plantas nativas da família Myrtaceae e em Eucalyptus, sobre a taxa de mortalidade da lagarta Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae), mostraram que a sua taxa de mortalidade é maior nas plantas nativas. Contudo, os autores afirmam que isso ocorre, possivelmente, devido a mecanismos químicos de defesa que essas plantas possuem e que agem diretamente sobre o herbívoro.

Na evolução da interação entre herbívoro e planta hospedeira, as defesas químicas da lanta quase sempre induzem respostas fisiológicas e ou comportamentais no herbívoro (Price 1997). À medida que essa relação evolui, as adaptações dos herbívoros para se alimentarem de uma determinada planta podem limitar o seu ataque àquelas plantas que não são similares quimicamente. Segundo Dicke (1986), a resistência induzida da planta ao ataque de insetos-praga é encontrada em muitas espécies e pode ser caracterizada pela redução do desempenho dos herbívoros.

Neste estudo, inventariamos 14 diferentes famílias de plantas no sub-bosque, e destas, cinco famílias foram mais abundantes. Dentre essas famílias as lagartas empuparam mais em Lauraceae, Rutaceae, e Euphorbiaceae em comparação com Asteraceae e Bignoniaceae. Os motivos dessa diferença, ainda são desconhecidos. Entretanto, esses motivos podem ser induzidos, por exemplo, por mudanças morfológicas que facilitariam a pupação, mas dificilmente pela presença de compostos secundários ou pela presença de inimigos naturais, já que a taxa de mortalidade de pupas nas cinco famílias foi igual. O estudo das famílias com maior número de pupas é interessante para a busca do entendimento das possíveis causas que levam à maior abundância de pupas de E. apisaon em Lauraceae, Rutaceae e Euphorbiaceae. As informações sobre fatores determinantes dessa diferença são importantes porque podem levar à alteração de técnicas de manejo no controle da praga e também podem gerar subsídios para a solução futura de surtos de pragas exóticas em meios naturais. Contudo, essa diferença pode se dar, simplesmente pela maior abundância de plantas das famílias Lauraceae, Rutaceae, e Euphorbiaceae no sub-bosque.

O papel da vegetação nativa no controle biológico de pragas vem sendo mais estudado no Brasil (Bragança et al 1998) e esses trabalhos vêm mostrando que a abundância de insetos herbívoros é menor na vegetação nativa e em suas zonas de contato com eucaliptais do que no centro dos plantios. De modo geral, o aumento da diversidade ambiental aumenta as chances de se encontrar inimigos naturais das pragas de cultivos, o que ocorre em plantios de Eucalyptus próximos a fragmentos de mata (Zanuncio et al 1998, Santos et al 2002, Murta et al 2008).

Neste trabalho, mostrou-se a maior sobrevivência da fase de pupa de E. apisaon em plantas do sub-bosque do plantio de Eucalyptus. É claro que o efeito da maior sobrevivência no sub-bosque para o crescimento populacional da praga dependerá das taxas de mortalidade em outras fases do seu ciclo vital. Contudo, se a praga chegar a fase de pupa sem grandes perdas populacionais anteriores, então o sub-bosque terá papel importante no crescimento populacional do inseto, tornando o estudo das interações entre plantas e herbívoros mais complexa e mais instigante.

Agradecimentos

Ao Dr. Fernando Luís Cônsoli (ESALQ/USP) e um revisor anônimo pelas valiosas contribuições. Ao Laboratório de Controle de Pragas e de Ecologia do UnilesteMG e à CENIBRA, pelo apoio logístico. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais - FAPEMIG, que suporta estudos do terceiro autor.

Received 10/X/08.

Accepted 01/VII/10.

Edited by André V Freitas - UNICAMP

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autor correspondente

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Nov 2010
• Data do Fascículo
  Out 2010

Histórico

• Aceito
  01 Jul 2010
• Recebido
  10 Out 2008