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Biota Neotropica

On-line version ISSN 1676-0603

Biota Neotrop. vol.10 no.1 Campinas Jan./Mar. 2010

http://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032010000100017 

ARTIGOS

 

Hábitos alimentares de serpentes em Espigão do Oeste, Rondônia, Brasil

 

Food habits of snakes from Espigão do Oeste, Rondônia, Brazil

 

 

Paulo Sérgio BernardeI,*; Augusto Shinya AbeII

ILaboratório de Herpetologia, Centro Multidisciplinar, Campus Floresta, Universidade Federal do Acre – UFAC, CEP 69980-000 Cruzeiro do Sul, AC, Brasil
IIDepartamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista – UNIP, CP 199, CEP 13506-900 Rio Claro, SP, Brasil

 

 


RESUMO

O presente estudo teve como objetivo estudar os hábitos alimentares das serpentes em Espigão do Oeste, Rondônia (Sudoeste da Amazônia), Brasil. As serpentes foram registradas através de procura limitada por tempo, armadilhas de interceptação e queda, coleta por terceiros e encontros ocasionais. As serpentes coletadas tiveram o conteúdo estomacal e intestinal examinados. Em 89 espécimes pertencentes a 31 espécies de serpentes foram registradas informações sobre alimentação. Dos 114 itens registrados (conteúdos estomacais e observações na natureza), a maioria foi de anuros (38%), seguidos de mamíferos (16%), lagartos (15%), moluscos (13%), aves (5%) e serpentes (5%). A maioria das espécies de serpentes de Espigão do Oeste preda lagartos, assim como na Amazônia Central (Manaus). Uma menor proporção de serpentes na Amazônia utiliza anuros em relação às regiões do Pantanal, sul e sudeste do Brasil. Essas diferenças podem ser devidas à maior proporção de Xenodontinae nas comunidades extra-amazônicas, uma vez que muitas das serpentes desse clado predam anuros. A maioria dos anfíbios anuros e lagartos encontrados nos conteúdos estomacais das serpentes apresentam hábitos terrícolas, o que deve estar associado com a maioria das espécies de serpentes (52%) forragearem sobre o chão.

Palavras-chave: Reptilia, Squamata, presas, dieta, Amazônia.


ABSTRACT

The present study reports on food habits of snakes in Espigão do Oeste, Rondônia State (Southwestern Amazonia), Brazil. Snakes were recorded by time constrained search, pitfall traps with drift fences, captures by local inhabitants, and opportunistic sightings. The snakes collected had their stomachs and intestinal contents examined. Information on food habits was obtained for 89 specimens belonging to 31 species. The majority of the 114 items found (stomach contents and field observations) were adult frogs (38%), followed by mammals (16%), lizards (15%), mollusks (13%), birds (5%), and snakes (5%). The majority of snake species from Espigão do Oeste feed on lizards, as in Central Amazonia (Manaus). A smaller proportion of snakes in the Amazonia feed upon frogs in relation to the Pantanal, South and Southeastern Brazil. These differences may be due to greater proportion of Xenodontinae in extra-Amazonian communities, as many snakes in that clade prey upon frogs. Most of the frogs and lizards species recorded in stomach contents snakes are terrestrial, which should be associated with most species of analysed snakes (52%) foraging on the ground.

Keywords: Reptilia, Squamata, prey, diet, Amazonia.


 

 

Introdução

Diferentemente de anuros e lagartos, em que a maioria das espécies alimenta-se de artrópodos, as serpentes apresentam dieta muito diversificada (Greene 1997) sendo a dieta um dos principais eixos no nicho deste grupo (Toft 1985). Serpentes são animais carnívoros, que se alimentam de uma ampla variedade de presas, como minhocas, moluscos, onicóforos, aranhas, quilópodos, insetos, crustáceos, peixes, gimnofionos, anuros, lagartos, outras serpentes, tartarugas, crocodilianos, pássaros, ovos, roedores, marsupiais, morcegos (Greene 1997, Martins & Oliveira 1998). Apesar da importância do conhecimento da dieta das serpentes para que sejam estabelecidas guildas nas análises ecológicas das comunidades (e.g. Vitt 1983, Cadle & Greene 1993, Martins & Oliveira 1998, Bernarde & Abe 2006), informações sobre as espécies na região Neotropical ainda são incipientes (Zanella & Cechin 2009). Informações específicas sobre os tipos de presas consumidas por cada espécie são necessárias para que se possa comparar a dieta das serpentes pertencentes a uma mesma guilda (e.g. Vitt 1983, Zanella & Cechin 2009), assim como informações sobre o tipo de substrato utilizado e período de atividade de forrageio (e.g. Oliveira & Martins 2001, Martins et al. 2002, França et al. 2008).

São conhecidas mais de 149 espécies de serpentes para a Amazônia brasileira (Ávila-Pires et al. 2007) e faltam informações sobre os hábitos alimentares para grande parte das espécies. Uma das espécies que tem a dieta mais conhecida é o viperídeo Bothrops atrox (Martins & Gordo 1993, Egler et al. 1996, Martins & Oliveira 1998, Oliveira & Martins 2001, Macedo-Bernarde & Bernarde 2005, Nascimento et al. 2008), provavelmente por ser uma das serpentes mais abundantes (Oliveira & Martins 2001). Muito do que existe sobre o conhecimento da dieta de serpentes da Amazônia refere-se a espécies nas regiões leste (Cunha & Nascimento 1993) e central (Martins & Oliveira 1998).

Em Rondônia, informações sumarizadas sobre a dieta de serpentes constam de estudo sobre comunidade realizado em Espigão do Oeste por Bernarde & Abe (2006). Informações adicionais constam de notas curtas (Macedo-Bernarde & Bernarde 2005, Macedo-Bernarde 2006, Bernarde et al. 2008, Nascimento et al. 2008) ou registros anedóticos (Vanzolini 1986, Turci & Bernarde 2008). O presente estudo tem como objetivo apresentar informações mais detalhadas sobre os hábitos alimentares de serpentes em Espigão do Oeste, Rondônia (Sudoeste da Amazônia), Brasil.

 

Material e Métodos

A área de estudo compreende o Município de Espigão do Oeste (11º 30' S e 60º 40' O) localizado no Sudoeste da Amazônia, estado de Rondônia, Brasil (Figura 1). A altitude da região varia em torno de 280 m. A região apresenta média pluviométrica anual de 2300 mm, com um período de seca entre abril e setembro (dados fornecidos pela Prefeitura Municipal). A temperatura média anual é de 26 ºC. A vegetação enquadra-se dentro do Domínio Equatorial Amazônico -"Amazônia" (Ab'Saber 1977), sendo representada pela Floresta Ombrófila Aberta Submontana. O município teve início de sua colonização na Década de 70, com desmatamento principalmente para atividade de pecuária (Oliveira 2002). As áreas de pastagem são caracterizadas por gramíneas artificiais (Brachiaria brizantha, Panicum maximum), com poucos arbustos e árvores.

 

 

As informações sobre os hábitos alimentares (conteúdos estomacais e observações na natureza) sobre as serpentes foram obtidas durante estudo mais amplo sobre a comunidade local (ver Bernarde & Abe 2006), entre fevereiro de 2001 e dezembro de 2002, e em seis visitas anteriores (julho de 1994, janeiro e julho de 2005, janeiro de 1996, janeiro de 1997 e janeiro de 1998). Utilizou-se os métodos de procura limitada por tempo, armadilhas de interceptação e queda, coleta por terceiros e encontros ocasionais em ambientes de floresta e de pastagem. A procura regular de serpentes e as capturas em armadilhas de interceptação e queda foram realizadas na Fazenda Jaburi (11º 35'-11º 38' S e 60º 41'-60º 45' O) durante os meses de abril de 2001 a março de 2002. Esta propriedade rural situa-se no Km 32 da Rodovia do Calcário, compreendendo uma área de 4000 ha, dos quais 50% correspondem à reserva legal.

Os espécimes coletados durante este estudo foram depositados nas seguintes coleções herpetológicas: Instituto Butantan (IB), São Paulo, SP; Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), Belém, PA; Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia (INPA), Manaus, AM; Universidade Estadual de Londrina (MZUEL), Londrina, PR; Museu de História Natural Capão da Imbuia (MHNCI), Curitiba, PR.

De 462 espécimes de serpentes pertencentes a 56 espécies registradas em Espigão do Oeste por Bernarde & Abe (2006), 282 tiveram o conteúdo estomacal e intestinal examinados. Os itens alimentares encontrados foram identificados até os seus grandes níveis taxonômicos (moluscos, roedores e pássaros) ou até o nível de gênero ou espécie (anuros, lagartos e serpentes) utilizando-se chaves taxonômicas e guias de identificação (ver relação em Bernarde & Abe 2006, Bernarde 2007, Macedo et al. 2008). Sempre que a presa foi proveniente de uma serpente capturada em armadilha de interceptação e queda, isto foi mencionado, dada a possibilidade da serpente ter ingerido alguma presa que também tenha caído na armadilha (Cechin & Martins 2000) e que não faça parte de sua dieta usual. Abreviaturas utilizadas são CRC (comprimento rostro-cloacal) e CC (comprimento da cauda).

 

Resultados

Dentre os 282 espécimes de serpentes que tiveram seus conteúdos estomacais analisados, 82 (29%), pertencentes a 30 espécies distintas, apresentaram presas. Sete registros de serpentes predando ou perseguindo animais ou regurgitando presas também forneceram informações sobre alimentação, totalizando 114 itens registrados para 89 espécimes pertencentes a 31 espécies de serpentes. Dos 114 itens registrados, a maioria foi de anuros (38%), seguido de mamíferos (16%), lagartos (15%), moluscos (13%), aves (5%) e serpentes (5%) (Tabela 1).

 

 

 

Discussão

Apesar da maioria das espécies de serpentes de Espigão do Oeste predarem lagartos (55% das espécies) e anuros (48%) (Bernarde & Abe 2006), nesse estudo foi encontrado maior proporção de anfíbios anuros como item alimentar das serpentes e lagartos em menor número (15% dos registros). Na Amazônia, uma menor porcentagem de serpentes utiliza anfíbios anuros, variando de 39 a 48% (Martins & Oliveira 1998, Bernarde & Abe 2006) em relação às regiões do Pantanal, sul e sudeste (59 a 81,8% das espécies) (Strüssmann & Sazima 1993, Yanosky et al. 1996, Marques & Sazima 2004, Hartmann et al. 2009a, b, Zanella & Cechin 2009). Provavelmente essas diferenças se devam à composição de espécies: onde nas regiões extra-amazônicas, ocorre maior proporção de Xenodontinae nas comunidades e grande parte das serpentes desse clado preda anuros (Cadle & Greene 1993). Fatores históricos também foram associados com a diferença na proporção de serpentes batracófagas e saurívoras entre a Reserva Ducke (Manaus) e Santa Cecília (Equador) (Martins & Oliveira 1998).

Os boídeos predam vertebrados, sendo os grupos registrados nesse estudo (lagartos, aves e mamíferos) conhecidos na dieta dessas serpentes (Martins & Oliveira 1998). A predação de alguns mamíferos domésticos por Eunectes murinus, apesar de pouco documentada (e.g. Macedo-Bernarde 2006), é um evento relativamente comum nas áreas rurais (P. S. Bernarde, Obs. Pess.).

Uma dieta muito diversificada, que também inclui invertebrados, é encontrada em colubrídeos e dipsadídeos (Cadle & Greene 1993). As espécies de Atractus são conhecidas por se alimentarem de minhocas, nesse estudo foi encontrado um carrapato no trato digestório de uma A. latifrons, evento também observado por Martins & Oliveira (1998), podendo tratar-se de um item ocasional dessa serpente.

As serpentes pertencentes ao gênero Chironius são batracófagas e diurnas (Dixon et al. 1993). Devido à impalatabilidade de anuros pertencentes ao gênero Phyllomedusa (Sazima 1974), poucos são os relatos de predação desses animais por serpentes, sendo as espécies do gênero Chironius algumas das exceções (Dixon et al. 1993, Castanho 1996, esse estudo). Para C. exoletus foi registrada a predação sobre o anfíbio venenoso Trachycephalus mesophaeus (Rodrigues 2008). Predação sobre hilídeos é habitual nessa espécie e em espécies congenéricas que apresentam o corpo mais delgado e que forrageiam mais sobre a vegetação (Dixon et al. 1993, Marques & Sazima 2003, 2004, esse estudo). Os anfíbios presentes na dieta das duas espécies de Chironius mencionadas acima são de hábitos noturnos, mesmo padrão observado por Pinto et al. (2008), indicando que essas serpentes caçam esses hilídeos em seus abrigos, durante o dia.

Lagartos, roedores e outras serpentes são presas habituais de serpentes pertencentes ao gênero Clelia (Martins & Oliveira 1998, Pinto & Lema 2002). Um espécime de C. plumbea (CRC 197 cm, CC 37,5. 2785 g, ) foi encontrado pela manhã (11 horas) predando uma Epicrates cenchria (CRC 137 cm, CC 17 cm, 1885 g, ). Outro boídeo (Boa constrictor) havia sido também registrado para C. clelia (Martins & Oliveira 1998). Apesar das serpentes do gênero Clelia serem predominantemente noturnas, atividade diurna também foi registrada para C. clelia (Duellman 1978, Martins & Oliveira 1998).

Um espécime de Drepanoides anomalus, obtido em armadilha de interceptação e queda, apresentou um ovo de Squamata em seu conteúdo estomacal, sendo improvável que a serpente tenha ingerido o ovo no interior da armadilha e corroborando a especialização alimentar desta espécie (Martins & Oliveira 1998).

Drymarchon corais é considerada uma serpente generalista (Vanzolini 1986, Greene 1997, França et al. 2008). Neste estudo, foi observado o hábito eurifágico dessa espécie pela presença de anuros, lagartos, serpentes, ovos de aves e roedores nos tratos digestivos dos espécimes analisados. A predação de ovos de aves é um evento pouco comum para as serpentes na região Neotropical, estando registrado para algumas espécies como o Colubridae Pseustes poecilonotus (Greene 1997) e o Dipsadidae Pseudoboini Rhachidelus brazili (França et al., 2008, Sawaya et al. 2008). Sapos do gênero Rhinella são venenosos, porém explorados por algumas espécies de serpentes como Xenodon rabdocephalus (Martins & Oliveira 1998) e D. corais (Greene 1997, França et al. 2008, esse estudo). Um espécime foi observado inspecionando um buraco no chão pela manhã. Essa serpente apresenta hábito terrícola e diurno (Bernarde & Abe 2006) e sendo a maioria das suas presas noturnas, essa espécie deve encontrá-las principalmente quando estão abrigadas.

Leptodeira annulata é considerada uma serpente batracófaga (Martins & Oliveira 1998), sendo anfíbios anuros o principal item observado nesse estudo. Um lagarto gimnoftalmídeo (Cercosaura eignmanni) foi encontrado em um espécime capturado em armadilha de interceptação e queda. Essa serpente também é conhecida por predar ovos de Phyllomedusa (Martins & Oliveira 1998), o que também foi registrado nesse estudo.

A serpente Liophis reginae é diurna e forrageia no chão, sendo a mais frequente nas áreas de pastagem (Bernarde & Abe 2006), teve mais da metade de suas presas nesse estudo (56% de 16 ítens) constituídas pelo anuro diurno e terrícola Leptodactylus andreae (Bernarde 2007), o mais abundante nesses ambientes (Bernarde & Macedo, 2008).

Nesse estudo, anuros foram registrados como presas para outras espécies reconhecidamente batracófagas (Michaud & Dixon 1989, Martins & Oliveira 1998): Dendrophidion dendrophis, Drymoluber dichrous, Liophis almadensis, Philodryas argentea e Xenopholis scalaris. Além dessas, foi também registrado o consumo de um anuro Leptodactylus andreae por uma Masticophis mentovarius capturada em armadilha de interceptação e queda. A biologia dessa espécie é pouco conhecida, já tendo sido registrado roedor (Rattus rattus) em sua dieta (Dugan & Figueroa 2008).

Duellman (1978) e Cunha & Nascimento (1993) encontraram roedores e lagartos nos conteúdos estomacais de espécimes de Oxyrhopus melanogenys. Dos itens registrados na dieta dessa serpente, pássaro constitui o primeiro registro para esta espécie. A predação de aves é conhecida também para O. petola (Bernarde & Machado 2000) e para os gêneros Boiruna e Rhachidelus dentro da Tribo Pseudoboini (Pinto & Lema 2002, Sawaya et al. 2008). Essa serpente apresenta atividade sobre o chão e noturna (Bernarde & Abe 2006) e preda tanto presas diurnas, possivelmente capturadas em abrigo ou repouso (lagartos Ameiva ameiva e Gonatodes hasemani; pássaro) como noturnas (roedores).

Serpentes do gênero Siphlophis são conhecidas por predarem principalmente lagartos diurnos, quando estão inativos, durante a noite (Prudente et al. 1998). Foram registradas na dieta de S. worontzowi três espécies de lagartos (Gonatodes humeralis, Hemidactylus mabouia e Mabuya nigropunctata). Um espécime de S. worontzowi foi encontrado durante a noite forrageando em um galho de árvore a três metros de altura em floresta e outro predando uma lagartixa (H. mabouia) a um metro e meio de altura em ambiente de pastagem também durante o período noturno. Esses dados revelam que esta espécie forrageia durante o período noturno e também sobre a vegetação e além de presas diurnas (G. humeralis e M. nigropunctata), preda também noturnas (H. mabouia).

Os itens encontrados nas serpentes Dipsas spp. (lesmas), Erythrolamprus aesculapii (serpentes), Mastigodryas boddaerti (lagarto Ameiva), Oxibelys fulgidus (lagarto Anolis), Philodryas olfersii (roedor), Pseustes poecilonotus (aves), Rhinobothryum lentiginosum (lagarto Mabuya) e Lachesis muta (mamífero) são conhecidos para a dieta dessas espécies (Martins & Oliveira 1998, Hartmann & Marques 2005).

Foi registrado um evento de canibalismo em Micrurus spixii, de um macho (CRC = 117,7 cm; 300 g) coletado ingerindo uma fêmea (CRC = 70 cm; 90 g). Essa espécie é conhecida por predar serpentes (Martins & Oliveira 1998), incluindo outras espécies de Micrurus. Predação de conspecíficos é um evento registrado para várias linhagens de serpentes (boídeos, dipsadídeos, elapídeos) e aparentemente é mais frequente em espécies com hábitos alimentares generalistas e ofiófagos (e.g. Engeman et al. 1996, Rivas & Owens 2000, Hartmann & Marques 2005).

Bothrops atrox é serpente que apresenta dieta generalista (Martins & Oliveira 1998). Neste estudo encontrou-se uma serpente (Leptotyphlops sp.) no conteúdo de um juvenil e um roedor em um subadulto. Em um juvenil de B. atrox, foram encontrados restos de insetos na porção final do intestino, podendo tratar-se de item secundário, de algum anuro ingerido pela serpente (ver Martins & Gordo 1993).

Em algumas espécies de serpentes, fêmeas adultas cessam ou reduzem a alimentação durante o período de gestação (Shine 1980), enquanto outras não (e.g. Aldridge &. Bufalino 2003, Pinto & Fernandes 2004). Nesse estudo foram encontrados anuros em três fêmeas grávidas (com ovos ou folículos vitelogênicos) de Chironius exoletus, Liophis reginae, Xenopholis scalaris, e lesma em uma Dipsas catesbyi. Essas quatro serpentes corresponderam a 23,5% do total de fêmeas grávidas que foram analisadas. Talvez a ocorrência de conteúdos estomacais em fêmeas grávidas seja mais frequente em espécies que se alimentam de presas relativamente pequenas e de fácil digestão (e.g. anuros e lesmas).

A maioria (78%) dos anuros encontrados nos conteúdos estomacais das serpentes correspondem a espécies que apresentam atividade no chão (e.g. Allobates, Elachistocleis, Leptodactylus e Rhinella) (Bernarde 2007, Bernarde & Macedo 2008), enquanto que os arborícolas (e.g. Hypsiboas, Scinax e Phyllomedusa) corresponderam a apenas 22% dos conteúdos. Possivelmente esses resultados estejam relacionados ao substrato de forrageio das serpentes nessa comunidade, das quais 52% forrageiam no chão e 26% sobre a vegetação (Bernarde & Abe 2006). A associação entre o substrato de caça de serpentes e o de atividade de suas presas também foi observado por outros autores, como Martins & Oliveira (1998) e Albuquerque et al. (2007), que encontraram principalmente hilídeos (arborícolas) na dieta da espécie diurna e arborícola Leptophis ahaetulla, e Martins & Oliveira (1998) e Prudente et al. (2007) que registraram anuros terrícolas como presas da serpente diurna e terrícola Dendrophidion dendrophis.

Assim como os anuros, a maioria dos lagartos encontrados nos conteúdos estomacais nas serpentes apresenta hábitos terrícolas (65%), estando isso possivelmente também relacionado à proporção de serpentes que forrageiam no chão. Outro fator responsável pela maior freqüência de lagartos terrícolas é a elevada abundância de Ameiva ameiva nas áreas de pastagens nessa localidade, esta espécie correspondeu a 89% dos lagartos capturados nas armadilhas de interceptação e queda neste tipo de ambiente (Macedo et al. 2008).

Anfíbios anuros foi o principal item alimentar registrado, seguido de roedores e lagartos. Entretanto, a maioria das serpentes em Espigão do Oeste preda lagartos (55% das espécies) e anuros (48%). Na Amazônia, uma menor porcentagem de serpentes utiliza anfíbios anuros em relação às comunidades extra-amazônicas, provavelmente essas diferenças se devam à maior proporção de Xenodontinae nas comunidades extra-amazônicas e grande parte das serpentes desse clado preda anuros. A maioria dos anfíbios anuros e lagartos encontrados nos conteúdos estomacais das serpentes apresentam hábitos terrícolas, o que deve estar associado com a maioria das espécies de serpentes (52%) forragearem sobre o chão.

 

Agradecimentos

A Lílian Cristina Macedo pelo auxílio nas atividades de campo. Aos proprietários da Fazenda Jaburi Eduardo Garcia, Celso Garcia e família, pelo apoio logístico. A Carlos Alberto Bernarde e família pelo apoio logístico em Espigão do Oeste. Ao Centro de Conservação e Manejo de Répteis e Anfíbios – RAN, do IBAMA, pelas licenças de coleta concedida (Processo 02001.006649/00-60; Licenças 246/2000-DIFAS/DIREC e 021/02-RAN). À Fundação O Boticário de Proteção à Natureza pelo patrocínio concedido (Projeto Nº 045420002). Ao CNPq pela bolsa de produtividade em pesquisa (501927/2009-3) para PSB.

 

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Recebido em 16/11/09
Versão reformulada recebida em 07/03/10
Publicado em 15/03/10

 

 

* Autor para correspondência: Paulo Sérgio Bernarde, email: snakebernarde@hotmail.com