Aumento da disponibilidade de N via deposição atmosférica e fenologia reprodutiva de Habenaria caldensis Kraenzl. (Orchidaceae) no Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) - MG, Brasil

The increase of N availability via atmospheric deposition and the reproduction phenology in Habenaria caldensis Kraenzl. (Orchidaceae) in the Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) - MG, Brazil

ARTIGOS

Aumento da disponibilidade de N via deposição atmosférica e fenologia reprodutiva de Habenaria caldensis Kraenzl. (Orchidaceae) no Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) - MG, Brasil

The increase of N availability via atmospheric deposition and the reproduction phenology in Habenaria caldensis Kraenzl. (Orchidaceae) in the Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) - MG, Brazil

Victor Satler Pylro^{I, *}; Eduardo dos Santos Cruz^II; Gabriela Frois Duarte^III; Alessandra Rodrigues Kozovits^II

^IDepartamento de Microbiologia, Universidade Federal de Viçosa - UFV, Av. P. H. Rolfs, S/N, Campus, Viçosa, MG, CEP 36570-000

^IIDepartamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente, ICEB, Universidade Federal de Ouro Preto - UFOP, Campus Universitário, S/N, Ouro Preto, MG, CEP 35400-000

^IIIDepartamento de Ciências Biológicas, ICEB, Universidade Federal de Ouro Preto - UFOP,Campus Universitário, S/N, Ouro Preto, MG, CEP 35400-000

RESUMO

Ao lado do aumento da concentração de CO₂, a deposição atmosférica de N é atualmente considerada um dos mais importantes fatores de alteração do funcionamento dos ecossistemas nativos, tendo já provocado drásticas mudanças na composição florística e na ciclagem de nutrientes no hemisfério norte. Entretanto, em sistemas tropicais e subtropicais, pouco se sabe sobre os efeitos do enriquecimento de N via deposição atmosférica, sobre o seu funcionamento. A compreensão da amplitude e da direção das respostas de orquídeas ao aumento da concentração de N disponível pode ajudar a alimentar modelos de dinâmica de populações rupícolas em resposta às mudanças globais. Avaliamos as respostas de floração e frutificação em plantas de Habenaria caldensis Kraenzl. (Orchidaceae), espécie de ampla distribuição em Minas Gerais, em consequência do aumento da disponibilidade de N por meio de fertilizações com nitrato de amônio, in situ, por aspersão. Em resposta à adição de N, a antese foi adiantada em cerca de 15 dias em relação aos indivíduos do grupo controle. Pelos resultados obtidos, o aumento da disponibilidade de N via deposição atmosférica pode afetar em curto prazo a ecologia de orquídeas e possivelmente outras plantas de campos rupestres alterando seus padrões fenológicos e alométricos. Em médio e longo prazos, tais modificações podem ter relevante impacto sobre a dinâmica de populações e comunidades desse tipo vegetacional.

Palavras-chave: fertilização, campos rupestres, floração e frutificação.

ABSTRACT

Along with the increased concentration of CO₂, the atmospheric deposition of nitrogen is currently considered one of the most important factors of change in the functioning of native ecosystems and has caused drastic changes in their floristic composition and nutrient cycling in the northern hemisphere. In tropical and subtropical systems, however, the largest holders of the plants diversity, little is known about the effects of the nitrogen enrichment via deposition on their performance. Understanding the magnitude and direction of the responses of the orchids to the increase of the concentration of available nitrogen might be helpful to modeling of rock outcrops population dynamics in response to global changes. We evaluated the responses of flowering and fruiting in plants of Habenaria caldensis Kraenzl. (Orchidaceae), a species widely distributed in Minas Gerais, as a result of increased nitrogen availability through fertilization with ammonium nitrate, in situ, by spraying. In response to the addition of N, anthesis occurred about 15 days earlier compared to individuals of the control group. The results of this study demonstrated that the increased availability of N via atmospheric deposition can affect in a short term the ecology of orchids and possibly other plants from rock outcrops by changing their phenological and allometric patterns. In a medium and long term, such changes can have an important impact on the dynamics of populations and communities of this vegetation type.

Keywords: fertilization, rock outcrops, flowering and fruit development.

INTRODUÇÃO

As atividades humanas têm elevado a concentração de gases de efeito estufa, poluentes gasosos e particulados na atmosfera a níveis capazes de alterar, direta ou indiretamente, o desenvolvimento de diferentes componentes da biosfera. O aumento de cerca de 30% da concentração de CO₂ em relação à sua concentração no início da Revolução Industrial é considerado estimulador para a produtividade de plantas (Saxe et al. 1998), conquanto outros fatores como nitrogênio, por exemplo, não sejam limitantes. Entretanto, o aumento da concentração de CO₂ não tem ocorrido de forma isolada, já que, ao mesmo tempo, a deposição de N cresceu cerca de 4,5 vezes de 1843 até o presente momento e deve continuar aumentando vertiginosamente, em decorrência da expansão das áreas de pastagem e cultivo de leguminosas fixadoras de N, do aumento do uso de fertilizantes nitrogenados, da queima de biomassa vegetal e das atividades industriais (Vitousek et al. 1997, Goulding et al. 1998).

Por ser o N um dos principais determinantes da produtividade vegetal, sobretudo em ecossistemas de solos distróficos dos trópicos e subtrópicos (Haridasan 2001), o aumento de sua disponibilidade via deposição atmosférica pode provocar alterações na ecofisiologia de plantas, afetando a dinâmica de populações, comunidades e funcionamento de ecossistemas (Bobbink et al. 1998). Estudos realizados em florestas no hemisfério norte demonstraram que, em termos de produtividade e densidade, as espécies vegetais de uma mesma comunidade respondem diferentemente ao aumento da disponibilidade de N e que as espécies nitrofílicas são favorecidas, tendendo a excluir espécies com menores demandas por N (Bobbink 1998, Mitchell et al. 2004). A adição de N em condições de concentração mais elevada de CO₂ também afeta a fenologia reprodutiva de diferentes grupos funcionais de plantas, atrasando o início da floração de gramíneas e acelerando a floração de eudicotiledôneas herbáceas (Cleland et al. 2006). À parte deste estudo, pouca informação está disponível sobre os efeitos do incremento de N especificamente sobre a fenologia reprodutiva das plantas nativas. Alterações nos períodos fenológicos reprodutivos podem ter sérias consequências para dinâmica de populações e até mesmo para a sobrevivência de plantas, pois podem levar à competição e/ou partilha de polinizadores específicos (Levin & Anderson 1970, Sakai 2000). Entre espécies vegetais taxonomicamente próximas, esses processos podem resultar na diminuição do sucesso reprodutivo e em eventos de hibridação (Campbell & Motten 1985), no caso da partilha por polinizadores, e interferir no número de visitas às flores conduzindo os indivíduos ao isolamento reprodutivo (Murcia 1995), quando ocorre competição. Em médio e longo prazo, os ecossistemas experimentam modificação da composição florística, perda de biodiversidade, das interações com polinizadores e herbívoros, que vêm acompanhadas de alterações na ciclagem de nutrientes e no fluxo de energia (Jacobson et al. 2010, Bobbink et al. 2010, Kozovits et al. 2007).

Em algumas regiões do estado de Minas Gerais/Brasil, os campos rupestres são os tipos vegetacionais dominantes, compreendendo um mosaico de formações caracterizadas pela presença de espécies subarbustivas e herbáceas, com alto grau de endemismo, crescendo sobre ilhas de afloramentos rochosos de quartzito, arenito ou canga (Giulietti et al. 1997, Giulietti & Pirani 1988). Esses sistemas poderiam ser bastante afetados pela deposição de N, uma vez que são caracterizados por solos que, quando presentes, são rasos, distróficos e com baixa capacidade de retenção de água, o que impõe condições edafoclimáticas seletivas para o estabelecimento e desenvolvimento das plantas adaptadas ao uso eficiente de N e outros recursos (Ferreira & Magalhães 1977). Além disso, a economia nessas regiões está fortemente baseada nas atividades agropecuárias e na indústria de transformação, especialmente a siderurgia, atividades essas responsáveis pela emissão de grandes quantidades de NO_x (óxidos de nitrogênio) e NH₃ (amônia), que serão devolvidas à superfície terrestre por meio da deposição seca e úmida. Os efeitos de tal fertilização involuntária sobre a vegetação dos campos rupestres são desconhecidos.

Dentre as famílias mais bem representadas nos campos rupestres de Minas Gerais, destaca-se a Orchidaceae, sendo Habenaria Willd. um extenso gênero pertencente à subtribo Habenariinae e que, no Brasil, abriga cerca de 170 espécies, sendo o segundo maior gênero de orquídeas, apenas superado por Pleurothallis (Hoehne 1940, Pabst & Dungs 1975, Batista et al. 2004). O gênero Habenaria distribui-se amplamente no território brasileiro, sendo encontrado principalmente no cerrado e campos rupestres das regiões sudeste e centro-oeste do país (Batista et al. 2004). A H. caldensis é uma espécie relativamente comum em campos rupestres dos estados de Minas Gerais e Goiás (Batista et al. 2004) e, devido à sua ampla distribuição, pode ser considerada um ótimo modelo de estudo para o entendimento das respostas desses vegetais ante a mudanças ambientais. O entendimento dessas respostas enseja o fomento de programas visando à conservação de, por exemplo, H. itacolumia, espécie endêmica e ameaçada de extinção do Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) (Fundação Biodiversitas 2005).

Devido ao pequeno número de trabalhos direcionados para a preservação de espécies em importantes hábitats localizados em Minas Gerais; especialmente aos campos rupestres (Nogueira & Alves 2003), são imprescindíveis as iniciativas que visem ao estudo das respostas da vegetação nativa aos aumentos da concentração de N via deposição atmosférica que já ocorrem no presente e que ocorrerão no futuro (Vitousek et al. 1997). Aparentemente, a plasticidade morfológica e fisiológica nas comunidades de campo rupestre em resposta às aceleradas mudanças é que irão determinar as espécies ou grupos de espécies que persistirão. Sendo assim, estudamos a maneira como Habenaria caldensis, em comunidades de campo rupestre de Ouro Preto - MG, respondeu ao aumento da disponibilidade de N via deposição atmosférica, em termos de fenologia reprodutiva.

MATERIAL E MÉTODOS

1. Caracterização da área experimental

O Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) possui uma área de 7.543 ha situados nos municípios de Ouro Preto e Mariana, em Minas Gerais, entre os paralelos 20º 22' 30" e 20º 30' 00" S e os meridianos de 43º 32' 30" e 43º 22' 30" O, abrangendo a maior parte da Serra do Itacolomi (Figura 1a) (Peron 1989). Segundo a classificação de Köppen ocorrem na região dois tipos climáticos: tropical de altitude com verão quente e chuvas de verão (Cwa), predominantemente nas áreas menos elevadas; e tropical de altitude com verão fresco e chuvas de verão (Cwb), que predominam nas áreas de maior altitude. A época chuvosa ocorre entre os meses de dezembro a fevereiro e as de seca, entre julho a agosto. Habenaria caldensis (Figura 1b) apresenta ampla distribuição em uma extensa área de campos graminóides na Serra do Itacolomi. Para este estudo, delimitamos aleatoriamente nessa região, duas parcelas de 20 × 20 m, distantes 2 m entre si, sendo: a) sem aplicação de N (grupo controle) e b) com aplicação de N por aspersão (grupo tratamento). Em cada parcela, sorteamos e etiquetamos 40 indivíduos de Habenaria caldensis, totalizando 80 indivíduos.

2. Fertilização com nitrogênio

Aplicamos o N semanalmente, durante o período de dois meses (13/01 a 31/03/2008), na forma de nitrato de amônio por aspersão, na concentração de 0,17 g N m^-2, sobre o grupo tratamento, simulando a deposição atmosférica úmida de chuva ou de névoa de 17 kg N ha^-1/ano^-1 . Da mesma forma, submetemos o grupo controle à aspersão com água destilada, em igual volume ao grupo tratamento.

3. Fenologia floral de H. caldensis

Acompanhamos a fenologia reprodutiva dos indivíduos de H. caldensis selecionados, durante o período experimental. O sistema adotado para classificação da fenofase levou em conta quatro estádios: Estádio 1: Flores fechadas; Estádio 2: Flores abertas (antese); Estádio 3: Frutos fechados; e Estádio 4: Frutos abertos.

Em cada uma das observações, avaliamos os números de flores e frutos de cada indivíduo. Na mesma ocasião, registramos os valores de temperatura do solo em cada grupo, com o auxílio de um termômetro de solo (Tabela 1), e as temperaturas ambiente e umidade relativa do local, usando um termo-higrômetro digital (Instrutherm HT 270) (Tabela 2).

4. Análises estatísticas

Utilizamos o teste de Kolmogorov-Smirnov para avaliar a distribuição dos dados de fenologia reprodutiva (variáveis-resposta). Uma vez que os dados não apresentaram distribuição normal, utilizamos o teste U não paramétrico de Mann-Whitney, ao nível de 5%, para avaliarmos as diferenças entre os grupos controle e tratamento. As análises foram realizadas com o programa SPSS^® 15.0 for Windows^®.

RESULTADOS

As plantas dos grupos controle e tratamento apresentaram comportamentos fenológicos diferenciados. De forma geral, a adição de N antecipou o início da abertura das flores em cerca de 15 dias em relação aos indivíduos do grupo controle (Figura 2).

A média da antese diferenciou-se marginalmente entre os grupos na terceira semana (p < 0,1) e significativamente na quarta semana (p < 0,05) (Figura 2). Além disso, o número médio de flores fechadas do grupo tratamento na quinta semana foi maior do que no grupo controle (p < 0,05) (Figura 2). Embora as observações em campo sugerissem que o início da abertura dos frutos estava à frente em pelo menos 15 dias no grupo com aplicação de adubação nitrogenada em relação ao controle, tal diferença não foi significativa. Como o período de observação fenológica foi interrompido antes da finalização da fase de desenvolvimento do fruto, não foi possível verificar se tal adiantamento se tornaria mais evidente nas semanas posteriores ao período experimental.

Apesar da aceleração da antese e abertura dos frutos em resposta à aplicação de N, os picos de número médio de flores abertas, flores fechadas e frutos abertos coincidiram entre os grupos controle e tratamento, ocorrendo, respectivamente, na terceira, quinta e sétima semanas de observação.

DISCUSSÃO

Nas últimas décadas, alguns estudos ampliaram os conhecimentos sobre a composição e o funcionamento dos ecossistemas de campos rupestres brasileiros (Giulietti et al. 1987, Pirani et al. 1994, Stannard 1995, Romero & Nakajima 1999). Por esses trabalhos, constata-se que há um alto índice de endemismo para seu tipo de vegetação, uma vez que ocorre em locais de condições ecológicas muito particulares e foram considerados áreas de extrema importância para a conservação.

Em especial, a família Orchidaceae é bem representada no PEIT. Alves (1990) descreveu 40 espécies no parque, sendo quatro delas pertencentes ao gênero Habenaria. Entretanto, espera-se que esse número seja bem maior, uma vez que, recentemente, Batista et al. (2004) registraram 15 espécies apenas do gênero Habenaria no PEIT, uma delas Habenaria itacolumia Garay, endêmica da região e constante da lista de espécies ameaçadas de extinção da Fundação Biodiversitas, sendo classificada como vulnerável. Em levantamento recente, realizado pelos autores desse trabalho, pouquíssimos indivíduos dessa espécie foram encontrados, evidenciando a demanda de uma "maior atenção" para levantamentos florísticos no PEIT. Alguns autores sugerem que a baixa ocorrência de algumas espécies e gêneros de orquídeas possa se dever à sua capacidade de produção de flores e sementes, que por sua vez, podem depender da disponibilidade de nutrientes no solo (Mattila & Kuitunen 2000).

H. caldensis é uma espécie sazonal que apresenta um sistema de armazenamento de nutrientes no tubérculo enterrado no solo. Na época de desenvolvimento da parte vegetativa e floração, a planta parece utilizar, inicialmente, a reserva nutritiva do tubérculo, armazenada no ano anterior, comportamento também observado em outras espécies (Mattila & Kuitunen 2000). Desse modo, era esperado que, na primeira estação reprodutiva sob fertilização, não fossem encontradas grandes variações nos padrões fenológicos e que, possivelmente, os efeitos da adição de N se tornassem mais evidentes nas gerações futuras, que já se desenvolveriam sobre influência do novo tubérculo. Entretanto, a antecipação da antese e tendência de abertura dos frutos em cerca de duas semanas em resposta à fertilização pode ser um sinal de que, nessa fase do desenvolvimento, as plantas não são completamente dependentes apenas dos estoques nutricionais dos tubérculos. Segundo Whigham (1984), a demanda por macronutrientes durante o crescimento da parte aérea e reprodução pode exceder as reservas presentes nos órgãos subterrâneos, e consequentemente, as plantas precisam absorver nutrientes do solo nessas fases. Com relação a outras geófitas, Verboom et al. (2002) concluíram que a floração não alterou a biomassa desses órgãos produzidos na estação de crescimento anterior e foi favorecida pela aplicação de fertilizantes no solo. Porém, a construção de um novo tubérculo pode ser um dreno muito mais relevante dos recursos do tubérculo anterior que a formação estruturas de reprodução sexuada (Ruiters & Mckenzie 1994); sendo assim, a floração e frutificação podem também não depender das reservas internas da planta e, sim, da fertilidade do solo. O aumento da disponibilidade de N pode estimular a floração de diferentes maneiras. Quando a atividade fotossintética e a exportação de sacarose da folha, juntamente com a giberelina, são elevadas, a indução do desenvolvimento reprodutivo em algumas espécies tem sido relatada (Vieira 2008). Por outro lado, estudos indicaram que a aplicação de fertilizantes nitrogenados aumenta a concentração de aminoácidos totais nos tecidos vegetais, especialmente de arginina, que é precursora das poliaminas indutoras da floração, como espermidina e espermina (Bonnet-Masimbert & Webber 1995).

As diferenças nos números de flores abertas encontradas entre os grupos nas terceira e quarta semanas podem conduzir a alterações nas relações ecológicas entre a planta e seus polinizadores. Para esse gênero no PEIT, esse fato é de extrema relevância, uma vez que dentre as várias espécies do gênero Habenaria ali presentes, possivelmente algumas compartilham o mesmo grupo de polinizadores. Em estudos de fenologia floral de três espécies de Habenaria encontradas no PEIT, foram evidenciados padrões assincrônicos da época de floração entre as mesmas (E.S. Cruz, dados não publicados). É possível que essa estratégia seja importante para assegurar que não haja competição por polinizadores, o que conduziria ao desfavorecimento de algumas espécies mais susceptíveis, como H. itacolumia. Em estudos similares feitos anteriormente com outra espécie de orquídea presente no parque, Oncidium blanchetti, foi possível visualizar que, na estação reprodutiva posterior a da fertilização, houve atraso na época de floração nos indivíduos que sofreram esse tratamento quando comparados aos não fertilizados, além da presença de folhas mais verdes (V.S. Pylro, dados não publicados). O maior número médio de flores fechadas encontrado na quinta semana no grupo tratamento provavelmente é consequência do maior número médio de flores abertas no grupo controle, registrado na semana anterior.

A deposição de N tem diminuído de modo significante a riqueza de espécies vegetais nas savanas da Grã-Bretanha e esse declínio ocorre como função linear da taxa de deposição desse elemento na sua forma inorgânica (Stevens et al. 2004). Além disso, esse mesmo estudo apontou que espécies adaptadas a condições distróficas são sistematicamente reduzidas em altas concentrações de deposição de N. A taxa de deposição de N simulada no presente trabalho é equivalente à encontrada na Europa central e Reino Unido (17 kg N ha^-1/ano^-1 ) (EMEP, 2009), onde se estima uma redução de 23% das espécies nas savanas, em consequência da alta concentração desse elemento na atmosfera (Stevens et al. 2004). Resultados semelhantes foram encontrados em uma área de cerrado do Distrito Federal sujeita à adição de longo prazo de N (Jacobson et al. 2010). Sendo assim, pode-se inferir que os Campos Rupestres são potencialmente um dos ecossistemas brasileiros mais afetados por esse processo, que pode conduzir a perdas inestimáveis de espécies nativas. Diante disso, nossos resultados são relevantes para o conhecimento dos padrões fenológicos de H. caldensis perante as alterações da disponibilidade de nutrientes no solo causadas por atividades antrópicas e podem fomentar programas que visem à conservação da flora dos Campos Rupestres. Estudos que acompanhem o desenvolvimento geral da planta em resposta à simulação de deposição atmosférica de N por mais de uma estação de crescimento, entretanto, devem ser realizados para que se possam avaliar mais concretamente os impactos causados pela deposição de N nos campos rupestres.

CONCLUSÕES

A adição de N em quantidades que simulam sua deposição atual em algumas regiões do mundo e que devem ser atingidas nos países em desenvolvimento industrial nas próximas décadas, especialmente no sudeste brasileiro, mostrou-se suficiente para provocar mudanças nas épocas de abertura de flores de H. caldensis. O desenvolvimento de plantas em solos distróficos, como os encontrados em campo rupestres do PEIT, mesmo daquelas que possuem órgãos subterrâneos de reserva, pode estar limitado pela baixa disponibilidade de N e ser altamente sensível à poluição atmosférica de N. Alterações nos padrões fenológicos e de crescimento nos indivíduos são de relevância para as relações ecológicas como o ajuste da época de floração e presença de polinizadores, assim como para aspectos ecofisiológicos, como aumento das taxas fotossintéticas e variações foliares, radiculares e na altura, indicando, possivelmente, mudanças nos parâmetros alométricos e competitivos das plantas.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem ao Instituto Estadual de Florestas/MG pela concessão das licenças para coleta no Parque Estadual do Itacolomi (PEIT), à administração do PEIT pela colaboração, a Universidade Federal de Ouro Preto (UFOP) e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) pelo auxílio financeiro.

Recebido em 12/03/2010

Versão reformulada recebida em 04/03/2011

Publicado em 01/04/2011

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  18 Ago 2011
• Data do Fascículo
  Jun 2011

Histórico

• Aceito
  01 Abr 2011
• Revisado
  04 Mar 2011
• Recebido
  12 Mar 2010