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Biota Neotropica

On-line version ISSN 1676-0603

Biota Neotrop. vol.11 no.2 Campinas Apr./June 2011

http://dx.doi.org/10.1590/S1676-06032011000200024 

INVENTÁRIOS

 

Composição da fauna de formigas (Hymenoptera: Formicidae) de serapilheira em florestas semidecídua e de Eucalyptus spp., na região sudeste do Brasil

 

Composition of ant fauna (Hymenoptera: Formicidae) at litter in areas of semi-deciduous forest and Eucalyptus spp., in Southeastern Brazil

 

 

Talita de Oliveira MentoneI; Eduardo Arrivabene DinizII; Catarina de Bortoli MunhaeII; Odair Correa BuenoII; Maria Santina de Castro MoriniI, *

ILaboratório de Mirmecologia, Núcleo de Ciências Ambientais - NCA, Universidade de Mogi das Cruzes - UMC, Av. Dr. Cândido Xavier de Almeida e Souza, 200, CEP 08701-970, Mogi das Cruzes, SP, Brasil
IICentro de Estudos de Insetos Sociais, Universidade Estadual Paulista - UNESP, CEP 13506-900, Rio Claro, SP, Brasil

 

 


ABSTRACT

This study aimed to evaluate the composition of the litter ant fauna in areas of semi-deciduous forest with eucalyptus plantations without management during different ages. Four sites were studied, three with eucalyptus and one with native vegetation, all located in the Municipality of Rio Claro (São Paulo State), Southeastern Brazil. At each site, 100 samples of 1 m2 of leaf litter were collected, comprising the dry and wet seasons. Each sample was submitted to a mini-Winkler extractor for 48 hours. In total, 58,410 ants were sampled, distributed in 10 subfamilies, 42 genera and 120 morphospecies/species. Among them, 85 species were found in semi-deciduous forest, and 84 in the Eucalyptus tereticornis forest with 100 years without management. While in the forests of Etereticornis and E. urophylla with 22 years without management, we recorded 73 and 56 species, respectively. Based on previous studies, this survey provided the record of over 16 genera and 24 species previously unknown for the studied region, with three exotic species. The samples ordination using the non-metric multidimensional scaling (NMDS) indicated difference in the similarity between the samples, especially those from the E. urophylla forest. Beyond the period without management, the presence of allelopathic substances in the litter may be interfering in the number of species and in the communities. The results evidenced the importance of old-growth forests of eucalyptus for the maintenance of ant's diversity in a region where native vegetation is scarce.

Keywords: communities, inventory, richness, diversity, management.


RESUMO

Este estudo teve como objetivo avaliar a composição da fauna de formigas de serapilheira em áreas de floresta semidecídua com plantio de eucalipto sem manejo durante diferentes períodos. Foram estudadas quatro áreas, sendo três com eucalipto e uma formada por vegetação nativa; todas estão localizadas no município de Rio Claro (SP), sudeste do Brasil. Em cada área foram coletadas 100 amostras de 1 m2 de serapilheira, abrangendo os períodos seco e chuvoso da região. Cada amostra foi submetida a extratores do tipo mini-winkler, onde permaneceram por 48 horas. Foram amostradas 58.410 formigas, distribuídas em 10 subfamílias, 42 gêneros e 120 morfoespécies/espécies. Destas, 85 espécies foram encontradas na floresta semidecídua e 84 na floresta de Eucalyptus tereticornis com 100 anos sem manejo. Já nas florestas de E. tereticornis e E. urophylla com 22 anos sem manejo foram encontradas 73 e 56 espécies, respectivamente. Baseando-se em estudos anteriores, este inventário proporcionou o conhecimento de mais 16 gêneros e 24 espécies para a região estudada, sendo três exóticas. A ordenação das amostras com o escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) indicou diferença na similaridade entre as amostras das áreas, especialmente àquelas pertencentes à floresta de E. urophylla. Além do período sem manejo, a presença de substâncias alelopáticas na serapilheira pode estar interferindo no número de espécies e nas comunidades. Os resultados demonstram a importância das florestas abandonadas de eucaliptos para a manutenção da diversidade de formigas em uma região em que a vegetação nativa é escassa.

Palavras-chave: comunidades, inventário, riqueza, diversidade, manejo.


 

 

INTRODUÇÃO

Os ecossistemas florestais do Estado de São Paulo cobriam 80% da sua superfície no início de seu processo de desenvolvimento, porém a expansão e pressão das atividades agropecuárias fizeram com que a vegetação fosse reduzida, restando apenas poucos fragmentos sob a forma de capoeiras ou pequenas áreas residuais (Kronka et al. 1998). Essas pequenas extensões de florestas apresentam três grandes formações vegetais: as florestas úmidas de encosta, na província do planalto atlântico e na província costeira; os cerrados, no oeste-noroeste da província do planalto ocidental; e entre essas duas formações tem-se a depressão periférica, coberta em sua maior parte por uma formação florestal mais seca que a atlântica e menos xeromorfa que o cerrado, denominada de floresta estacional semidecídua (Catharino 1989).

Atualmente, parte dessa floresta está sendo ocupada por diversos tipos de plantio como, por exemplo, Eucalyptus spp. que possui cerca de 611.500 ha (Kronka et al. 2005). O gênero Eucalyptus L'Heritier de Brutelle, 1788 é originário da Austrália e sua introdução no Brasil ocorreu em 1868, no Rio Grande do Sul, com o objetivo de incrementar a produção de dormentes para as linhas férreas.

Estima-se que o Brasil possui a maior área de cultivo do mundo (Kronka et al. 2005), em parte, devido a crescente demanda de celulose, cujo aumento foi de 17 vezes desde a década de 80 (Sociedade... 2006). Por outro lado, globalmente, o eucalipto também está presente em quase 50% de todas as formações florestais tropicais (Evans & Turnbull 2004), pois é de fácil crescimento e muito usado na produção de papel e de madeira do tipo compensado (Turnbull 1999). Apesar disso, as florestas de eucalipto ocasionam a simplificação das comunidades de animais e de vegetais dos ecossistemas nativos (Lima 1993), o que pode contribuir para a perda da biodiversidade local. Trabalhos sobre a resposta sucessional da fauna em áreas reflorestadas com Eucalyptus são escassos (Kanowski et al. 2005), um dos primeiros foi realizado por Schnell et al. (2003), apesar da grande proporção de florestas de eucaliptos já existente no mundo, principalmente em nosso país.

O uso de invertebrados terrestres como bioindicadores tem sido amplamente sugerido (Viana 1995, New 1996, Poggiani & Oliveira 1998, McGeoch & Chown 1998, Uehara-Prado et al. 2009), e entre eles os Formicidae (Leal 2003, Andersen & Majer 2004, Stephens & Wagner 2006, Majer et al. 2007, Pais & Varanda 2010). As formigas possuem características importantes em estudos de biodiversidade, tais como: alta diversidade, dominância numérica e de biomassa em quase todos os hábitats, facilidade na amostragem e identificação em morfoespécies, presença de ninhos estacionários, que permitem a re-amostragem ao longo do tempo (Alonso & Agosti 2000). Além disso, desempenham funções fundamentais nos ecossistemas (Mckey et al. 2010), incluindo a ciclagem de nutrientes (Hölldobler & Wilson 1990, Folgarait 1998) e interação com outros organismos (Schultz & McGlynn 2000).

Considerando a importância dos Formicidae nos ecossistemas e a necessidade de ampliar os conhecimentos sobre a diversidade desse táxon na serapilheira de áreas de floresta semidecídua, que foram deflorestadas para o plantio de eucalipto, este trabalho objetivou avaliar de forma descritiva a composição das espécies e a similaridade entre diferentes tipos florestais.

 

MATERIAL E MÉTODOS

1. Áreas de estudo

O presente estudo foi realizado em duas localidades no município de Rio Claro (SP). A primeira é a Floresta Estadual Edmundo Navarro de Andrade (FEENA) (S 22° 25' e O 47° 33'), que representa o maior banco genético de espécies de eucalipto no país, e a segunda é o remanescente de floresta semidecídua (FSD) (S 22° 20' e O 47° 29') (Figura 1). Os tipos florestais analisados podem ser assim descritos:

  • Floresta semidecídua (FSD): (165 ha). O subbosque é desenvolvido, caracterizado por plantas herbáceas, arbustos e arbóreas maiores que 1,5 m, sendo um dos poucos remanescentes de floresta semidecídua que resta no Estado de São Paulo (Instituto... 1992);
  • Eucalyptus tereticornis Smith (Et100): (35 ha). A plantação foi abandonada há 100 anos, caracteriza-se pela presença de serapilheira composta por folhas de eucaliptos e de outras espécies, com estrato herbáceo desenvolvido e arbóreas maiores que 1,5 m;
  • Eucalyptus tereticornis Smith (Et22): (35 ha). A plantação foi abandonada há 22 anos, caracteriza-se pela presença de serapilheira composta, na maior parte, por folhas de eucalipto, com estrato herbáceo pouco desenvolvido e a maioria das arbóreas com porte menor que 1,5 m; e
  • Eucalytpus urophylla ST Blake (Eu22): (35 ha). A plantação foi abandonada há 22 anos, caracteriza-se pela presença de serapilheira composta, na maior parte, por folhas de eucalipto, com estrato herbáceo pouco desenvolvido e a maioria das arbóreas com porte menor que 1,5 m.

2. Coleta e identificação de formigas

Em cada tipo florestal foi demarcado um transecto de 1.200 m de comprimento, a partir de 200 m da borda da floresta. Foram definidos 25 pontos amostrais ao longo desse transecto, distando 50 m entre si. Em cada ponto coletou-se duas amostras, uma a esquerda e outra a direita do transecto, distantes 20 m uma da outra. Em cada um dos 50 pontos amostrais, uma parcela de 1 m2 de serapilheira foi raspada, peneirada e colocada em sacos de tecido devidamente identificados. O material peneirado foi introduzido em mini-Winklers por 48 horas (Agosti & Alonso 2000, Bestelmeyer et al. 2000), para a extração das formigas presentes naquela fração de serapilheira.

Durante o ano foram realizadas duas expedições de coleta em cada área, porém não no mesmo local da mata, abrangendo um período de chuva e outro de estiagem. O material foi inicialmente classificado em subfamílias de acordo com a proposta de Bolton (2003), identificado em nível de gêneros e nomeado de acordo com Bolton (1994), exceto para a tribo Dacetini e para o grupo de gêneros de Prenolepis que seguem as classificações de Baroni-Urbani & De Andrade (2007) e Lapolla et al. (2010), respectivamente. Em seguida, o material foi separado em morfoespécies comparando os espécimes com os da coleção de Formicidae do Alto Tietê. A sequência de numeração dos táxons segue a referida coleção. As espécies foram identificadas por comparação com exemplares depositados no Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), e com literatura pertinente. Os vouchers foram depositados na Universidade de Mogi das Cruzes (SP) e MZUSP.

3. Análise de dados

Comparações entre os sítios de coleta foram feitas usando o número de ocorrência das espécies (dados de presença e ausência), pois o objeto de interesse é a riqueza e não o número de espécimes (Gotelli & Colwell 2001). A estimativa de riqueza (Chao 2) foi calculada usando o programa EstimateS, versão 8.2 (Colwell 2009), com os dados de todas as coletas. Os padrões de composição de espécies e a estrutura das comunidades foram comparados entre os diferentes tipos de florestas por meio da análise de ordenação (non-metric multidimensional scaling - NMDS). Para constatar a diferença nesta composição, realizou-se o teste de similaridade Anosim (Clarke 1993). Um dendograma de similaridade foi construído utilizando Bray-Curtis como medida de dissimilaridade para análise dos agrupamentos formados, pelo método de ligação completo. Para essas análises foi empregado o pacote estatístico R (Oksanen et al. 2009).

 

RESULTADOS

Foram amostradas 58.410 formigas, distribuídas em 10 subfamílias, 42 gêneros e 120 morfoespécies/espécies. Um total de 85 espécies foi registrado na floresta semidecídua, 84 na área Et100, 73 na área Et22 e 56 na área Eu22 (Tabela 1). As curvas de acumulação de espécies não atingiram a assíntota (Figura 2), indicando que o esforço amostral foi insuficiente para representar as comunidades. Os valores de riqueza estimada são: FSD = 89,04; Et100 = 100,03; Et22 = 91,74 e Eu22 = 68,86. Comparando-se as áreas de plantio de eucalipto, não manejadas durante o mesmo período, observa-se que Et22 possui mais espécies (23%) em relação à área de Eu22, e ambas são menos ricas que a floresta semidecídua e o plantio de eucalipto com 100 anos de abandono (Tabela 1). A floresta semidecídua compartilha 57 espécies com Et100 e 55 espécies com Et22; Et100 e Et22 compartilham 56 espécies. Já Et22 e Eu22 compartilham o menor número de espécies (38), e todos os tipos florestais possuem em comum 29 espécies.

Em relação às espécies exclusivas, FSD possui 13, Et100 11, Et22 e Eu22 apenas três. As espécies exclusivas encontradas nas áreas com composição florística mais estruturada (FDS e Et100), pertencem a gêneros como Heteroponera Mayr, 1887, Prionopelta Mayr, 1866, Hypoponera Santschi, 1938 e Labidus Jurine, 1807. Já nas demais áreas as espécies exclusivas pertencem a Pheidole Westwood, 1839, Camponotus Mayr, 1861, Oxyepoecus Santschi, 1926, Trachymyrmex Forel, 1893 e Acromyrmex Mayr, 1865.

Em todos os sítios de coleta Myrmicinae foi a subfamília mais rica, seguida por Ponerinae e Formicinae, enquanto que os gêneros foram Pheidole (30) e Hypoponera (10). Na floresta semidecídua Solenopsis sp.2 (49) apresentou o maior número de ocorrência (49), seguida por Wasmannia sp.3 (48) e Strumigenys denticulata Mayr, 1887 (47). Nas áreas com E. tereticornis e E. urophylla, nota-se a presença de S. denticulata com 47 e 46 registros, respectivamente (Tabela 1).

A ordenação dos dados indica uma separação das comunidades de formigas de serapilheira entre as florestas, especialmente de Eu22 (Figura 3). Este resultado foi corroborado pelo ANOSIM (R = 0,74; p  < 0,001), e também pelo dendograma de dissimilaridade (Figura 4).

 

 

 

 

DISCUSSÃO

As comunidades de formigas de serapilheira nos quatro tipos florestais são diferentes, sendo que as pertencentes a Eu22 são as mais dissimilares de todas. Os resultados demonstram que, apesar da floresta Et22 possuir o mesmo período sem práticas silviculturais que Eu22, suas comunidades são mais similares àquelas amostradas nas áreas onde o subbosque se encontra mais desenvolvido, como é o caso de FSD e Et100. Esses resultados são corroborados pelas espécies compartilhadas entre as áreas, pois, comparativamente, Eu22 e Et22 possuem o menor número de espécies em comum.

O subbosque sendo desenvolvido e heterogêneo pode proporcionar recursos, como alimento, locais para nidificação e microclimas mais abundantes e viáveis que possibilitam a presença de um maior número de espécies (Kaspari 1996, Campos et al. 2003, Brose 2003, Lassau & Hochuli 2004, Lassau et al. 2005, Cramer & Willig 2005). Além disso, a riqueza de espécies de formigas está relacionada à composição florística do meio, sendo menor em ambientes homogêneos que possuem baixa complexidade estrutural (Majer et al. 1984, Matos et al. 1994).

Possivelmente outros fatores, além do tempo de abandono do cultivo que possibilita o desenvolvimento do subbosque, estão contribuindo para que, especialmente, as comunidades de formigas hipogéicas de Eu22 e Et22 sejam dissimilares. A camada de serapilheira da floresta Eu22 pode estar sofrendo influência de substâncias alelopáticas presentes nas folhas que caem nos eucaliptais.

Em geral, as folhas das espécies de eucaliptos, apresentam dois fatores negativos para a manutenção da biodiversidade: 1) altos teores de tanino, que é tóxico para alguns animais, e 2) a decomposição é majoritariamente realizada por microrganismos (Pozo et al. 1997). Neste caso, as fitotoxinas liberadas pelas folhas acumulam-se no solo, ocasionando a perda das propriedades edáficas (El-Khawas & Shehata 2005, Forrester et al. 2006), o que interfere na germinação de sementes das plantas nativas (Gareca et al. 2007) e, consequentemente, no desenvolvimento do subbosque. As raízes também contribuem, pois liberam exudatos que possuem ação alelopática (Bertin et al. 2003, Zhang & Fu 2009), que pode ocasionar o aumento ou a redução do pH do solo (Souto et al. 2001, Schiavo et al. 2009). Já existem trabalhos mostrando que a serapilheira de cultivares de E. globulus possui influência negativa sobre a riqueza, biomassa e tamanho de macroinvertebrados (Larrañaga et al. 2009).

Estudos comparativos da fauna de formigas de serapilheira em áreas com vegetação nativa e com plantio de eucalipto com subbosque em diferentes idades, normalmente mostram que as primeiras sempre apresentam um maior número de espécies (Soares et al. 1998, Marinho et al. 2002, Lapola & Fowler 2008); o que em parte pode estar relacionado à baixa diversidade de organismos que a serapilheira de uma floresta de eucalipto comporta, comprometendo a ciclagem de nutrientes dentre outros processos (Majer & Recher 1999). Entretanto, o período de abandono do plantio também é um fator importante, pois a floresta de E. tereticornis sem manejo durante 100 anos possui praticamente o mesmo número de espécies que a floresta semidecídua e suas comunidades se sobrepõem parcialmente.

Nos trópicos, quando ocorre a simplificação da estrutura dos hábitats, uma das principais consequências é a perda de diversidade da fauna de formigas, pois a maioria de seus táxons ocupa nichos mais específicos (Brühl et al. 2003). Já em uma monocultura há aumento da uniformidade do ambiente e redução da diversidade de microhábitats (Soares et al. 1998), ocasionando a diminuição da riqueza (Lopes et al. 2010) e de espécies especialistas (Pacheco et al. 2009). Neste sentido, a presença de P. antillana Forel, 1909 e S. denticulata corroboram parcialmente essas observações, pois a primeira foi coletada em 70% das amostras de 1 m2, porém nenhum espécime foi encontrado nas florestas menos estruturadas de eucalipto (Eu22 e Et22). Já a segunda, foi amostrada em 90% das amostras de todos os tipos florestais analisados.

Com este trabalho foi possível: 1) acrescentar 16 gêneros e 24 espécies à lista de espécies de Lapola & Fowler (2008), o que vem a ser um dado relevante diante da falta de informações sobre a biodiversidade de formigas de serapilheira em florestas semidecíduas; 2) confirmar a presença de Monomorium floricola (Jerdon 1851) e acrescentar a lista mais duas espécies exóticas, P. megacephala Fabricius, 1793 e P. longicornis (Latreille, 1802), todas com potencial de competir e reduzir a fauna nativa (Nafus 1993, Harris & Barker 2007, Vanderwoude et al. 2000, Hoffmann 2010) e 3) demonstrar que o fragmento de floresta semidecídua e as áreas de eucalipto compartilham uma alta porcentagem de espécies de formigas de serapilheira, reforçando o trabalho de Lapola & Fowler (2008) e a importância da Unidade de Conservação, FEENA, na preservação da diversidade biológica de uma região pobre em áreas de vegetação nativa.

 

AGRADECIMENTOS

Ao CNPq pela bolsa de iniciação científica para a primeira autora e pela bolsa de produtividade de Maria Santina de Castro Morini, a FAEP pelo auxílio financeiro, ao Instituto Florestal e a direção da FEENA pela licença de coleta (processo n. 41.416/06), a Itamar Cristina Reiss pelo apoio técnico em todas as atividades de campo e a Silvia S. Suguituru pela elaboração do mapa.

 

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Recebido em 18/08/2010
Versão reformulada recebida em 25/02/2011
Publicado em 08/04/2011

 

 

* Autor para correspondência: Maria Santina de Castro Morini, e-mail: morini@umc.br