Herpetofauna da Serra do Brigadeiro, um remanescente de Mata Atlântica em Minas Gerais, sudeste do Brasil

Herpetofauna from Serra do Brigadeiro, an Atlantic Forest remain in the state of Minas Gerais, southeastern Brazil

INVENTÁRIOS

Mário Ribeiro Moura^I,II,*; Ana Paula Motta^II; Vitor Dias Fernandes^II; Renato Neves Feio^II

^IEcos Biota Consultoria Ambiental, Rua Senador Vaz de Melo, 64/40, CEP 36570-000, Viçosa, MG, Brasil

^IIMuseu de Zoologia João Moojen, Departamento de Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa - UFV, Vila Gianetti, 32, CEP 36570-000, Viçosa, MG, Brasil

RESUMO

Apresentamos uma lista de anfíbios e répteis de uma região ao norte do complexo serrano da Mantiqueira, sob denominação local de Serra do Brigadeiro. Esta região compreende um remanescente de Mata Atlântica com destaque para o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, unidade de conservação com aproximadamente 15 mil ha nos municípios de Araponga, Divino, Ervália, Fervedouro, Miradouro, Muriaé, Pedra Bonita e Sericita, estado de Minas Gerais, sudeste do Brasil. Através da adoção de métodos complementares como o uso de armadilhas de interceptação e queda e postos de coleta, além de métodos convencionais de busca ativa, encontros ocasionais e registros em coleção científica, a presente lista amplia o conhecimento sobre a herpetofauna dessa região. Nós registramos 98 espécies da herpetofauna, sendo 57 de anuros, um gimnofiono, nove lagartos, uma anfisbênia, 29 serpentes e um quelônio. Embora nenhuma espécie de anfíbio encontrada seja considerada ameaçada de extinção em Minas Gerais, no Brasil ou pela IUCN, 11 espécies (18,96%) são consideradas como Deficiente de Dados. Verifica-se um alto número de espécies exclusivas da Mata Atlântica (46,55%) ou de distribuição restrita (20,68%). Destaca-se o encontro da perereca Gastrotheca ernestoi e a rã Megaelosia apuana, respectivamente o primeiro e segundo registro desses gêneros para Minas Gerais. A cecília Luetkenotyphlus brasiliensis também é redescoberta. Entre os répteis, pode-se destacar a presença do cágado Hydromedusa maximiliani, que aparece como vulnerável nas listas vermelhas de Minas Gerais e da IUCN. Sessenta por cento das espécies de répteis apresentam ampla distribuição na Mata Atlântica, e a presença das serpentes Echinanthera melanostigma e E. undulata, são importantes como, respectivamente, o segundo e terceiro registro dessas espécies para Minas Gerais.

Palavras chave: anfíbios, répteis, distribuição geográfica, Serra da Mantiqueira, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.

ABSTRACT

We present a list of amphibians and reptiles from northern region of the Serra da Mantiqueira mountain range, under local name Serra do Brigadeiro mountain. This region comprehends an Atlantic Forest remain with emphasis at the Serra do Brigadeiro State Park, a conservation unit with approximately 15,000 ha which the boundaries are included at the municipalities of Araponga, Divino, Ervália, Fervedouro, Miradouro, Muriaé, Pedra Bonita and Sericita, all in the state of Minas Gerais, southeastern Brazil. Throughout complementary methods as pitfall traps and local collectors, besides other conventional methods as visual and auditive surveys, occasional encounters and scientific collection records, the present list broaden the knowledge on herpetofauna on this region. We recorded 98 herpetofauna species, being 57 anurans, one gymnophiona, nine lizards, one amphisbenian, 29 snakes, and one turtle. Although amphibian species registered were not considered threatened of extinction in Minas Gerais, Brazil or by IUCN, 11 species (18.96%) are considered Data Deficient. There is a high number of species endemic to Atlantic Forest (46.55%) or with restricted distribution (20.68%). Is worth noting the registers of the frogs Gastrotheca ernestoi and Megaelosia apuana, respectively the first and second registers of these genus for Minas Gerais. The caecilian Luetkenotyphlus brasiliensis is also rediscovered. Among reptiles, can be highlighted the presence of the freshwater turtle Hydromedusa maximiliani, which appears as vulnerable in the red lists of Minas Gerais and in IUCN. Sixty percent of the reptiles encountered are widely distributed in the Atlantic Forest, and the presence of the snakes Echinanthera melanostigma and E. undulata are important as, respectively, the second and third records for Minas Gerais.

Keywords: amphibian, reptiles, geographic distribution, Mantiqueira mountain range, Serra do Brigadeiro State Park.

Introdução

Atualmente, são registradas no mundo mais de 6770 espécies de anfíbios e 9400 espécies de répteis (Frost 2011, Uetz et al. 2011). Estes grupos são responsáveis por importantes funções no equilíbrio e manutenção dos ecossistemas, ao atuarem como presas e predadores tanto de vertebrados como de invertebrados (Cadle & Greene 1993, Pough et al. 2003, Eterovick & Sazima 2004, Sabino & Prado 2006). O Brasil destaca-se mundialmente pela alta diversidade de sua herpetofauna, possuindo mais de 870 espécies de anfíbios (Sociedade... 2010) e 730 espécies de répteis (Bérnils & Costa 2011).

O domínio da Mata Atlântica é reconhecido mundialmente pela elevada riqueza de espécies, considerado um hotspot para conservação da biodiversidade (Myers et al. 2000, Mittermeier et al. 2004). Localizado em uma das regiões mais populosas do Brasil, este bioma sofreu intensa redução de sua cobertura original, resultante principalmente da perda de habitats naturais, proporcionada pela ação humana ao longo das últimas décadas. Hoje, restaram menos de 8% de sua cobertura original (Fundação... 2008), sendo que apenas 1% desta encontra-se inserida em áreas protegidas (Laurance 2009). Em geral, os estudos com anfíbios e répteis realizados na Mata Atlântica de Minas Gerais contemplam as regiões serranas dos complexos da Mantiqueira e do Espinhaço, acima de 1.000 m de altitude (Nascimento et al. 2005, 2009, Bérnils et al. 2009). Entre os estudos herpetofaunísticos realizados no complexo serrano do Espinhaço, destacam-se aqueles das regiões da Serra do Caraça (Canelas & Bertoluci 2007, Baêta & Silva 2009), Serra do Rola Moça (Nascimento et al. 1994), Serra do Cipó (Assis 1999, Eterovick & Sazima 2004), região de Ouro Preto (Pedralli et al. 2001), Estação de Pesquisa e Desenvolvimento Ambiental de Peti, Santa Bárbara (Bertoluci et al. 2009), Serra do Ouro Branco (São-Pedro & Pires 2009, São-Pedro & Feio 2010, 2011) e região de Ouro Preto (Silveira et al. 2010). Para o complexo serrano da Mantiqueira podemos citar os trabalhos realizados nas regiões da Serra do Ibitipoca (Cruz et al. 2009), Serra do Caparaó (Rodrigues et al. 2009), Serra do Papagaio (Santos et al. 2009, Tolledo et al. 2009), Serra Negra (Oliveira et al. 2009) e Serra do Brigadeiro (Santos 2003, Eterovick & Ferreira 2008, Feio et al. 2008a, Assis 2009, Lacerda et al. 2009a). Contudo, estudos básicos de inventário ainda são escassos, mesmo para regiões localizadas próximas aos principais núcleos de pesquisas herpetológicas do estado (Nascimento et al. 2009). A situação é menos favorável ainda para o grupo dos répteis, uma vez que a maioria dos estudos publicados aborda principalmente as comunidades de anfíbios, com pouca ou nenhuma informação sobre a composição de répteis dessas regiões. Em sua maioria, os trabalhos com répteis em Minas Gerais constituem-se em notas isoladas de história natural ou distribuição geográfica (e.g. Cassimiro 2003, Costa et al. 2008, 2009b, Evers-Junior. et al. 2006, Silveira 2004, 2008, Silveira et al. 2004a,b,c, Moura et al. 2010, Costa 2011). Desta forma, diversas áreas em Minas Gerais ainda carecem de dados básicos de inventários faunísticos para anfíbios ou répteis (Bérnils et al. 2009, Nascimento et al. 2009), e muitas das localidades já investigadas foram subamostradas, sendo necessários trabalhos mais completos para caracterização da fauna encontrada (Rodrigues 2005, Silvano & Segalla 2005).

Embora a diversidade existente no estado seja muito elevada, o conhecimento atualmente disponível atualmente contempla apenas uma parcela desse patrimônio (Drummond et al. 2009). Com o objetivo de ampliar o conhecimento sobre a diversidade da herpetofauna da Mata Atlântica na região norte do complexo serrano da Mantiqueira, apresentamos aqui a lista das espécies de anfíbios e répteis registradas para a região da Serra do Brigadeiro, Minas Gerais, sudeste do Brasil.

Material e Métodos

1. Área de estudo

A Serra do Brigadeiro configura-se como um remanescente de Mata Atlântica inserido na porção norte do conjunto serrano da Mantiqueira. Encontra-se inserida em uma área prioritária para conservação da biodiversidade, definida como de "importância especial" para conservação de anfíbios e répteis no estado de Minas Gerais (Drummond et al. 2005). Com elevações que chegam a 1985 m de altitude, a Serra do Brigadeiro constitui-se em divisor de águas entre as bacias dos rios Doce e Paraíba do Sul. A região se destaca como um dos maiores fragmento de Mata Atlântica do estado, sendo o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (PESB) (20º 43' S e 42º 29' O) importante unidade de conservação com 14.984 ha que abrange porções dos municípios de Araponga, Divino, Ervália, Fervedouro, Miradouro, Muriaé, Pedra Bonita e Sericita. A vegetação do PESB é composta por floresta estacional semidecidual, de formação altomontana, com campos de altitude ocupando os platôs e as escarpas isoladas em algumas áreas acima da cota de 1600 m (Veloso et al. 1991). O clima da região pode ser classificado como do tipo mesotérmico médio (Cwb) (Köppen 1948), com precipitação média anual de 1300 mm e temperatura média anual de 18 ºC (Engevix 1995).

Devido a sua grande extensão latitudinal, optamos pela definição de três principais setores amostrais ao longo da Serra do Brigadeiro, nas áreas norte, central e sul da serra (Tabela 1, Figura 1). No setor norte seis ambientes foram amostrados, sendo trilhas no interior de matas, brejos e poças temporárias, riachos, afloramentos rochosos e formações de campos de altitude. No setor amostral central foram amostradas 12 localidades, entre elas áreas com presença de vários corpos d'água lênticos (temporários e permanentes) e com diversos riachos e córregos em áreas abertas e no interior de mata. É nesse setor que se encontra a sede administrativa do PESB (20º 43' S e 42º 29' O), com os melhores acessos, e consequentemente, maior amostragem. Por fim, no setor sul foram amostrados cinco localidades, sendo estas uma poça temporária localizada no interior da mata e riachos no interior de mata e áreas abertas. Outros ambientes aquáticos lênticos e lóticos também foram amostrados em expedições não padronizadas em todos os setores amostrais.

2. Amostragem da herpetofauna

Devido a questões logísticas, os esforços de amostragem nos três principais setores não foram padronizados. A amostragem da herpetofauna se deu por métodos usuais de busca ativa (BA), encontro ocasional (EO), armadilhas de interceptação e queda (AIQ), postos de coleta (PC), registro visual (RV), e levantamentos em coleções científicas (CC). Espécies não encontradas no presente estudo, mas presentes em trabalhos anteriores também são apresentadas no intuito de compilar a literatura disponível sobre a herpetofauna da Serra do Brigadeiro (e.g. Feio et al. 1999, 2000, 2008a, Santos 2003, Assis 2009).

Para a amostragem da herpetofauna no setor central do PESB foram utilizadas armadilhas de interceptação e queda com uso de cercas guias (cf. Cechin & Martins 2000). Foram selecionadas quatro localidades situadas próximas a lagoas e poças temporárias para instalação das armadilhas. Em cada uma delas, foram instaladas cinco linhas de armadilhas, cada uma das trilhas composta por quatro baldes de 35 L, conectados por 12 m de cerca-guia com 50 cm de altura, totalizando 80 baldes. A coleta de dados em armadilhas de queda foi realizada mensalmente durante quatro dias consecutivos, entre setembro de 2009 e agosto de 2011, com exceção para o mês de dezembro de 2009 no qual foram realizados 10 dias de coleta, totalizando 102 dias de amostragem, resultando em um esforço amostral de 408 dias-balde em cada uma das linhas amostradas e 8160 dias-balde no total. Entre agosto de 2009 a julho de 2011, ainda no setor amostral central do PESB, foram realizadas incursões diurnas e noturnas ao longo de trilhas no interior de mata e ambientes aquáticos, que foram utilizados principalmente pelos anfíbios como sítios reprodutivos. As incursões noturnas, realizadas com no mínimo de duas pessoas, ocorreram por três a quatro noites consecutivas, e foram desempenhadas principalmente nos ambientes aquáticos lênticos, totalizando 90 dias de campo. De agosto de 2009 a junho de 2010, também foram realizadas incursões mensais no setor amostral sul com duração de uma ou duas noites cada, totalizando 13 dias de campo. Expedições não padronizadas foram realizadas a ambientes semelhantes situados nos setores amostrais norte, central e sul da Serra do Brigadeiro, distribuídas entre as estações chuvosas de 2008/2009, 2009/2010, 2010/2011, e 2011/2012.

Em especial para animais serpentiformes (cecílias, anfisbênias, serpentes e alguns lagartos) foi adotada a utilização de postos de coleta, método baseado na coleta de espécimes por moradores locais (cf. Lema & Araújo 1985, Hartmann et al. 2009a) em regiões onde o registro de ocorrência dos mesmos é mais frequente, sobretudo em áreas rurais. Foram implementados seis postos de coleta na região do entorno do PESB e um posto na sua sede administrativa (setor amostral central), os quais foram vistoriados mensalmente no período de janeiro de 2008 a março de 2010, totalizando 189 vistorias-mês. A lista de espécies obtida foi ainda complementada com registros de répteis depositados nas seguintes coleções herpetológicas: Museu de Zoologia João Moojen da Universidade Federal de Viçosa (MZUFV), Viçosa, Minas Gerais; Museu de Ciências Naturais da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais (MCNR) e Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG), Belo Horizonte, Minas Gerais; Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP), São Paulo, São Paulo (^{Apêndice 1}). Também foi consultada a coleção herpetológica do Laboratório de Zoologia dos Vertebrados (LZV), Universidade Federal de Ouro Preto, Ouro Preto, Minas Gerais, onde nenhum espécime com registros nos oito municípios abrangidos pelo PESB foi encontrado.

Em virtude de estudos anteriores realizados no PESB (e.g. Feio et al. 1999, 2000, 2008a, Santos 2003, Cruz et al. 2007, Caramaschi et al. 2008, Assis 2009, Lacerda et al. 2009a, Motta et al. 2010), optou-se por coletarem apenas exemplares das espécies que constituíram novos registros para a região, assim como aquelas de difícil identificação ou com problemas taxonômicos. Os animais coletados foram acondicionados e transportados para o laboratório em sacos plásticos umedecidos (autorização de coleta nº 14208-1, 14208-2, 19655-1, 20857-1 e 20857-2 cedidas pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis e licenças nº 071/08, 071/08ii, 056/09, 071/09, 071/09i e 071/09ii cedidas pelo Instituto Estadual de Florestas). Posteriormente, os exemplares foram fotografados e mortos com Xilocaína^® a 5% (sapos) ou Tiopental^® (lagartos e serpentes), fixados em formaldeído a 10% e conservados em álcool 70%. Todo o material coletado encontra-se depositado na coleção herpetológica do Museu de Zoologia João Moojen (MZUFV) (^{Apêndice 1}).

Todos os registros das espécies levantadas foram conferidos de acordo com a distribuição prévia das espécies por meio de consulta a literatura e bases de dados disponíveis na internet Amphibian Species of the World (Frost 2011), Global Amphibian Assessment (International... 2011) e Embl Reptile Database (Uetz et al. 2011). Os espécimes foram identificados com o auxílio de chaves taxonômicas, consultas aos especialistas dos grupos e a coleções de referência em diferentes instituições de pesquisa. A nomenclatura taxonômica adotada para os anfíbios segue Frost (2011), complementada por Faivovich et al. (2005), Frost et al. (2006), Hedges et al. (2008), Guayasamin et al. (2009) e Wilkinson et al. (2011), e para os répteis, segue Uetz et al. (2011), complementada por Adalsteinsson et al. (2009), Curcio et al. (2009), Fenwick et al. (2009), e Pyron et al. (2011).

As espécies registradas foram classificadas em quatro categorias segundo sua distribuição geográfica. Espécies distribuídas em diversas localidades dentro do domínio morfoclimático da Mata Atlântica (sensu Ab'Saber 1977), em um espaço geográfico maior do que 50 mil km² foram consideradas como de "ampla distribuição na Mata Atlântica". Espécies com registros de ocorrência pontuais, ou quando as localidades de ocorrência interligadas resultam em espaço geográfico menor do que 50 mil km² foram classificadas como de "distribuição restrita na Mata Atlântica" (cf. Eken et al. 2004). Espécies que ocorrem em outros biomas, além da Mata Atlântica foram classificadas como de "distribuição em mais de um bioma". A classificação "distribuição geográfica desconhecida" foi utilizada para espécies não descritas (quando ausentes maiores informações sobre sua distribuição) ou para aquelas sem identidade taxonômica confirmada.

Observou-se também o status de conservação de cada táxon, através da consulta às listas de espécies da fauna ameaçadas de extinção para o estado de Minas Gerais (Fundação... 2007, Drummond et al. 2008, Conselho...2010), à lista das espécies da fauna brasileira ameaçadas de extinção (Machado et al. 2005, 2008) e à lista vermelha de espécies ameaçadas da União Internacional para a Conservação da Natureza (International... 2011). Considerando a localização da área de estudo, próxima às fronteiras com os estados do Rio de Janeiro e Espírito Santo, e o intuito de caracterizar o status de conservação das espécies no sudeste do Brasil, listas vermelhas disponíveis para estados vizinhos também foram consultadas, entre elas as listas das espécies da fauna ameaçadas de extinção no estado de Espírito Santo (Passamani & Mendes 2007), da fauna ameaçada de extinção do estado do Rio de Janeiro (Bergallo et al. 2000). Em virtude das diferenças de métodos e de esforço amostral empregado nos três setores amostrais, os resultados referentes ao método de amostragem e ao tipo de ambiente onde ocorreram as espécies são apenas informativos. As informações referentes ao tipo de método são fornecidas somente para espécies registradas durante o presente trabalho.

Resultados e Discussão

1. Anfíbios

Os estudos herpetofaunísticos na região da Serra do Brigadeiro iniciaram-se na década de 1990 por meio de incursões esporádicas durante estações chuvosas. Entre 1992 e 2003, 37 espécies de anfíbios foram registradas para o PESB (Feio et al. 2000, Santos 2003), com destaque para uma nova espécie, Physalaemus maximus (Feio et al. 1999). A continuidade dos estudos na Serra do Brigadeiro possibilitou a descrição de outras duas espécies, Chiasmocleis mantiqueira (Cruz et al. 2007) e Leptodactylus cupreus (Caramaschi et al. 2008), além da efetuação de novos registros que elevaram para 44 o número de anfíbios conhecidos (Feio et al. 2008a). Posteriormente, Assis (2009) aumentou para 45, e Motta et al. (2010) para 46 o número de espécies de anfíbios registradas para a Serra do Brigadeiro. No presente estudo reportamos 12 novos registros de anfíbios para a Serra do Brigadeiro, totalizando 58 espécies de anfíbios (Tabela 2, Figuras 2 a 6).

 

A maioria das espécies, 46,55% (27 espécies), apresenta distribuição ampla no domínio da Mata Atlântica, 12 (20,68%) possuem distribuição restrita a alguma(s) localidade(s) da Mata Atlântica, 10 (17,24%) possuem distribuição em mais de um bioma e as outras nove (15,51%) possuem distribuição geográfica desconhecida. O método mais eficiente foi o de busca ativa (BA), que possibilitou o registro de 50 (86,20%) espécies de anfíbios, seguido pelo uso de armadilhas de queda (AIQ) e o encontro ocasional (EO) que permitiram o registro de 14 (24,13%) e oito (13,79%) espécies, respectivamente. Seis espécies (10,34%) não foram registradas no presente estudo, não sendo informado tipo de registro para as mesmas.

Nenhuma das espécies de anfíbios registradas está incluída nas listas vermelhas de espécies ameaçadas de extinção da IUCN (International... 2011), do Brasil (Machado et al. 2008) ou do estado de Minas Gerais (Fundação... 2007, Feio et al. 2008b, Conselho...2010). As duas espécies de Centrolenidae registradas, Vitreorana eurygnatha e V. unanoscopa são presumivelmente consideradas ameaçadas no estado de Rio de Janeiro. Segundo Caramaschi et al. (2000) suas populações eram abundantes no passado, mas se tornaram muito raras nos locais onde eram anteriormente encontradas. O status de ameaça de Megaelosia apuana e Vitreorana unanoscopa é ainda considerado "Vulnerável" (VU) no estado do Espírito Santo (Gasparini et al. 2007). Situação semelhante é observada para Ceratophrys aurita, espécie que chegou a ser considerada como "Em Perigo" (EN) na lista anterior de espécies da fauna ameaçadas de extinção para o estado de Minas Gerais (Machado et al. 1998), quando o conhecimento sobre sua distribuição ainda era escasso. Com relação às espécies consideradas como "Deficiente de Dados" (DD), nove (15,51%) estão presentes na lista da IUCN (Bokermannohyla ibitipoca, Chiasmocleis mantiqueira, Gastrotheca ernestoi, Hylodes babax, Ischnocnema verrucosa, Luetkenotyphlus brasiliensis, Megaelosia apuana, Physalaemus maximus e Zachaenus carvalhoi). Com exceção de C. Mantiqueira, M. apuana e G. ernestoi, não listadas em Feio et al. (2008b) e Ischnocnema verrucosa, as demais espécies também são listadas como "DD" na lista de espécies da fauna ameaçadas de extinção para o estado de Minas Gerais (Fundação...2007), incluindo ainda Bokermannohyla caramaschii, Brachycephalus ephippium e Proceratophrys melanopogon (n = 8; 13,79%). Além disso, tem-se Ceratophrys aurita, H. babax e Z. carvalhoi consideradas como "DD" na lista da fauna ameaçadas de extinção no estado de Espírito Santo (Gasparini et al. 2007).

Algumas das espécies encontradas na Serra do Brigadeiro constituem-se em importantes registros zoogeográficos. A seguir, apresentamos para algumas espécies, considerações sobre a distribuição geográfica e comentários sobre alterações na identificação adotada com relação a estudos anteriores.

A presença Brachycephalus ephippium na área amostral central do PESB consiste no primeiro e único registro da espécie para Minas Gerais, assim como no limite continental de sua distribuição (Dayrell et al. 2006b) (Figura 10a). Dentro deste gênero, merece destaque também o encontro de Brachycephalus cf. didactylus, reportado através de um indivíduo capturado no setor amostral central da Serra do Brigadeiro por Assis (2009). A ausência de novos espécimes coletados de B. cf. didactylus dificulta a melhor caracterização taxonômica dessa população, embora a coloração negra e a presença de apenas dois dedos nas mãos distingam o exemplar coletado de sua congênre na área de estudo.

 

O encontro de Ischnocnema verrucosa corresponde ao segundo registro da espécie para o estado de Minas Gerais, conhecida anteriormente para Juiz de Fora (localidade tipo) (Figura 10b). A presença de Proceratophrys melanopogon para a Serra do Brigadeiro corresponde ao limite continental e norte de distribuição (Feio et al. 2003a) (Figura 10c), embora os espécimes provenientes desta localidade não tenham sido examinados na revisão sistemática efetuada por Prado & Pombal-Junior (2008). Zachaenus carvalhoi teve na Serra do Brigadeiro o segundo registro de sua ocorrência no estado (Motta et al. 2010), recentemente encontrado em Juiz de Fora, atual limite sudoeste de sua distribuição (Salles & Maciel 2010), (Figura 10d). A captura da espécie em AIQ no setor amostral central corresponde também à maior cota altimétrica (1360 m de elevação) na qual esta foi registrada.

A presença de Gastrotheca ernestoi configura o registro mais continental e norte de sua distribuição, localizado a 160 km a noroeste do município de Nova Friburgo, a localidade mais próxima conhecida (Siqueira et al. 2011) e a 200 km de Macaé (localidade tipo), Rio de Janeiro (Figura 10e). Na Serra do Brigadeiro, a espécie foi observada em campos de altitude entre 1800 e 1980 m, nos setores amostrais central e norte, sendo o primeiro registro do gênero para o estado de Minas Gerais.

A ocorrência de Bokermannohyla caramaschii no setor amostral sul, município de Ervália, consiste no limite meridional de sua distribuição, a aproximadamente 230 km da localidade tipo em Santa Teresa, Espírito Santo (Figura 10f). Trabalhos anteriores na Serra do Brigadeiro (e.g. Feio et al. 2008a, Assis 2009, Lacerda et al. 2009a) trataram essa espécie como Bokermannohyla circumdata, devido à semelhança desta última com B. caramaschii (ver Napoli et al. 2011). Dentro do gênero, também merece menção o encontro de Bokermannohyla ibitipoca, considerado o primeiro registro da espécie fora da localidade tipo (Feio et al. 2003b), posteriormente essa espécie também foi registrada para os Picos de Pedra Azul (Moura et al. 2008) e Forno Grande (Montesinos et al. 2012), ambos no Espírito Santo (Figura 11a). O encontro de Hypsiboas albomarginatus no setor amostral central, a aproximadamente 1350 m de altitude, configura a maior cota altimétrica para a qual a espécie é conhecida, usualmente encontrada em áreas de baixada no entorno da serra.

 

Três espécies de Scinax têm sua identificação atualizada em relação a estudos anteriores. Scinax luizotavioi, anteriormente denominada como Scinax sp. 2 em Feio et al. (2008a). Estudos taxonômicos posteriores não apresentaram diferenças morfológicas e citogenéticas que permitissem a separação da população da Serra do Brigadeiro (L.H.R. Lima & R.N. Feio, dados não publicados) das populações da Serra do Espinhaço. Ademais, a espécie tem sido reportada para fora do complexo serrano do Espinhaço, em áreas ao sul (Cruz et al. 2009, Lourenço et al. 2009a) e ao norte da Serra da Mantiqueira (Carvalho-Junior et al. 2010). Scinax cf. tripui foi tratada como Scinax sp. 1 por Feio et al. (2008a). A população desta espécie na Serra do Brigadeiro apresenta semelhanças morfológicas a Scinax tripui, descrita recentemente para o sul da Cadeia do Espinhaço, na região de Ouro Preto (Lourenço et al. 2009b). Estudos comparativos de vocalização e características dos girinos podem auxiliar na confirmação desta identidade. Scinax sp. (aff. perpusillus), identificada inicialmente como Scinax gr. perpusillus em Feio et al. (2008a) e Lacerda et al. (2009a). Trata-se de uma espécie nova, a população encontrada na Serra do Brigadeiro encontra-se em processo de descrição (Lacerda et al., no prelo).

O registro de Crossodactylus gr. gaudichaudii é baseado em um exemplar tombado na coleção científica do MZUFV coletado em 1984 na "Serra do Araponga" (maiores informações são ausentes). Segundo a Biblioteca do IBGE (Biblioteca... 2010), supõe-se que o topônimo Araponga (nome do principal município de acesso ao PESB), originou-se de Serra do Araponga. Com base nesta informação, é provável que o referido exemplar configure em um registro adicional para o município de Araponga, região centro-sul do PESB. Destaca-se ainda o encontro de Hylodes babax como o primeiro registro fora da localidade tipo e o limite sul da distribuição da espécie (Assis 2009, Pirani et al. 2010). Tratada como Hylodes sp. em Feio et al. (2008a), o seu registro na Serra do Brigadeiro representa uma extensão de distribuição de 80 km a sudoeste da localidade tipo (Figura 11b), além de uma extensão altitudinal de 1200 m (Heyer 1982) para 1350 m de altitude (Assis 2009). O encontro de Hylodes lateristrigatus na área amostral sul corresponde ao primeiro registro para Minas Gerais, a 175 km ao norte de Teresópolis (localidade tipo, segundo Bokermann 1966), e 155 km a noroeste da localidade mais próxima, em Nova Friburgo, Rio de Janeiro (Figura 11c). O registro de Megaelosia apuana corresponde a segunda ocorrência da espécie para Minas Gerais (Figura 11d), recentemente registrada no município de Simonésia, 110 km a nordeste da Serra do Brigadeiro (Santos et al. 2011).

Anteriormente as populações de Physalaemus feioi encontradas na mesorregião da Zona da Mata eram referidas como P. cf. olfersii (e.g. Feio et al. 1999) ou P. aff. olfersii (e.g. Feio et al. 2008a, Assis 2009, Lacerda et al. 2009b). A Serra do Brigadeiro consistia no limite norte de sua distribuição, a qual foi recentemente expandida para áreas 110 km ao norte (Silva et al. 2011). Cassini et al. (2010) menciona espécimes de P. feioi para a região metrolopolitana de Belo Horizonte, nos municípios de Barão de Cocais e Caeté, ao norte das áreas relacionadas por Silva et al. (2011), entretanto, tais espécimes correspondem na realidade a P. orophilus (C.S. Cassini, com. pess.). Physalaemus maximus foi descrito a partir de exemplares coletados na Serra do Brigadeiro, além do PESB, sua distribuição é conhecida somente para a Serra do Ouro Branco, município de Ouro Preto (Baêta et al. 2005) (Figura 11e).

Leptodactylus cupreus, também descrito a partir de exemplares coletados no setor amostral sul da Serra do Brigadeiro, teve sua distribuição expandida para o município de Santa Teresa, Espírito Santo (Peres et al. 2010), e recentemente relatada para áreas ao norte deste estado, nos municípios de Linhares e Barra do São Francisco (Almeida et al. 2011). Atualmente, a Serra do Brigadeiro representa o limite continental de sua distribuição (Figura 11f). Outra espécie descrita do setor amostral sul é Chiasmocleis mantiqueira, coletada a 1220 m elevação (Cruz et al. 2007). Esta espécie também foi observada em poça temporária no setor amostral central, a 1380 m, elevação que corresponde a maior cota altimétrica conhecida para o gênero Chiasmocleis, anteriormente com distribuição limitada a elevações de aproximadamente 800 m (Cruz et al. 2007). Araújo et al. (2009) reportaram a ocorrência de C. mantiqueira para áreas de Mata Atlântica no estado de São Paulo, embora a localidade específica do registro não tenha sido fornecida.

Outro registro importante é o da cecília Luetkenotyphlus brasiliensis, correspondendo ao limite norte de sua distribuição (Mott et al. 2011). Esta cecília era conhecida anteriormente para áreas do litoral de São Paulo a Santa Catarina (Dunn 1942), atingindo a Argentina (Heer & Lanari 1998) e Paraguai (Nussbaum 1986).

2. Répteis

Foram registradas 40 espécies de répteis para a região estudada, sendo nove lagartos, uma anfisbênia, um quelônio e 29 serpentes (Tabela 3, Figuras 6 a 9). Entre as espécies de répteis registradas, 24 (60%) apresentam ampla distribuição no domínio da Mata Atlântica, sendo cinco espécies de lagartos (55,55% destes) e 19 serpentes (65,51% destas). As demais espécies apresentam distribuição geográfica em mais de um bioma, correspondendo a 40% (N = 16) das espécies registradas (Tabela 3). O método mais eficiente para o registro de répteis foi a adoção de postos de coleta (PC), que possibilitou o registro de 16 espécies (40%), 14 delas serpentes. A consulta a coleções científicas (CC) e o método de encontro ocasional (EO) permitiram o registro de 11 (27,5%) e 14 (35%) espécies respectivamente, seguidos pelo uso de armadilhas de interceptação e queda (AIQ) que registrou sete espécies (17,5%) (Tabela 3). Somente uma espécie foi assinalada apenas por registro visual (RV), Tupinambis merianae.

     

O cágado Hydromedusa maximiliani foi uma espécie considerada como criticamente ameaçada (CR) no estado de Minas Gerais (Machado et al. 1998). Atualmente a espécie é listada como "VU" nas listas de espécies da fauna ameaçadas de extinção para o estado de Minas Gerais (Martins et al. 2008), do Espírito Santo (Almeida et al. 2007) e da IUCN (International... 2011). A mudança de categoria na atual lista de Minas Gerais deve-se principalmente ao encontro dessa espécie em outras localidades do estado (Fundação... 2007). O lagarto Enyalius perditus está entre as espécies consideradas como quase ameaçadas (NT) na lista da fauna ameaçada de extinção do estado do Rio de Janeiro, pouco é conhecido sobre a espécie, as populações são raras naquele estado e ela é mal representada em coleções (Rocha et al. 2000). As demais espécies de répteis registradas na Serra do Brigadeiro não figuram entre nenhuma das categorias de ameaça nas listas da fauna de espécies ameaçadas do Brasil (Machado et al. 2008), Minas Gerais (Fundação... 2007, Drummond et al. 2008, Conselho... 2010), Espírito Santo (Passamani & Mendes 2007), Rio de Janeiro (Bergallo et al. 2000).

Jackson (1978), baseado em espécimes coletados por João Moojen de Oliveira, reporta a ocorrência de Enyalius brasiliensis Lesson, 1828 para o município de Araponga. Entretanto, a espécie não foi registrada neste estudo para a região da Serra do Brigadeiro. Segundo Jackon (1978), o nicho de Enyalius da Mata Atlântica (exceto E. bilineatus, adaptado a áreas abertas) é similar, de forma que a especiação possa ter ocorrido de forma alopátrica, sendo que as únicas populações sintópicas conhecidas para o gênero são entre Enyalius iheringii Boulenger, 1885 e E. perditus, no leste de São Paulo e sudoeste do Rio de Janeiro. Jackson (1978) também sugere que uma expansão nordeste da distribuição de E. perditus tenha propiciado a simpatria desta com E. brasiliensis em algumas áreas, embora não haja referência a sintopia. Os espécimes de E. brasiliensis coletados estariam depositados no ICBUFV (atual coleção MZUFV), estes não foram encontrados, e provavelmente encontram-se perdidos. Dada a impossibilidade de se rastrear o material testemunho de Jackson (1978) e o frequente registro de E. perditus na Serra do Brigadeiro, optou-se por não considerar a inclusão de E. brasiliensis entre as espécies de répteis aqui listadas. Entretanto, trata-se de uma espécie comum em áreas de mata na região de Viçosa (Costa et al. 2009a), sendo possível que futuros estudos confirmem sua ocorrência na região da Serra do Brigadeiro.

Destaca-se a ocorrência de duas serpentes, Echinanthera melanostigma e E. undulata. A primeira tem na Serra do Brigadeiro o segundo registro para o estado de Minas Gerais (Costa et al. 2010), além do limite leste de sua distribuição (Figura 12a). Embora a localidade tipo desta espécie seja o estado da Bahia, a mesma é dada como incerta (Di-Bernardo 1992). Os espécimes citados por Argôlo (2004) para o sudeste da Bahia correspondem na realidade à E. cephalostriata (A.J.S. Argôlo, com. pess.). Deste modo, é provável que seu registro para a região de Ouro Preto, no sul da Cadeia do Espinhaço (Silveira et al. 2004b) seja atualmente o limite norte de sua distribuição. Com relação a E. undulata, a Serra do Brigadeiro representa o limite setentrional de sua distribuição, anteriormente conhecida em Minas Gerais para os municípios de Camanducaia e Machado (Di-Bernardo 1992). O registro para a Serra do Brigadeiro também representa a terceira ocorrência para Minas Gerais (Figura 12b).

A seguir são realizados alguns comentários sobre o material testemunho das espécies de serpentes registradas somente por meio de coleções científicas. Epicrates sp. teve seu registro efetuado com base na pele de espécime depositado na coleção científica do MZUFV, coletado em novembro de 1980 no município de Muriaé. O epíteto específico não pode ser confirmado pois o material foi perdido (MZUFV 1358). Embora a distribuição de ambas as espécies possa abranger a Serra do Brigadeiro e entorno (ver Passos & Fernandes 2008), a ocorrência de E. cenchria é mais provável, dado o seu registro em localidades próximas (e.g. municípios de Rio Casca, Raul Soares e Caratinga, distantes aproximadamente 40 km dos limites do PESB), (Passos & Fernandes 2008, Palmuti et al. 2009). Os registros de E. crassus indicados para Minas Gerais por Passos & Fernandes (2008) correspondem principalmente à localidades no domínio do Cerrado, sendo ausentes na mesorregião da Zona da Mata, onde a Serra do Brigadeiro está inserida.

Costa et al. (2010, Figura 2d), reportam a foto do exemplar MZUFV 1757 em vida, proveniente da Serra do Brigadeiro. No referido trabalho a identidade aferida ao espécime é de C. exoletus, entretanto, trata-se de um exemplar C. quadricarinatus (Figura 7j). Embora C. exoletus ocorra na região de Viçosa, próximo à Serra do Brigadeiro, a mesma não foi detectada no presente estudo.

O registro de Liophis jaegeri é efetuado com base em um espécime coletado em junho de 1986, proveniente do município de Muriaé (MZUSP 9064), região inserida no setor amostral sul da Serra do Brigadeiro. Oxyrhopus guibei (MCNR 037) e O. trigeminus (MCNR 083) são consideradas com base em espécimes capturados em maio e outubro de 1991, no município de Miradouro, região inserida no setor amostral central. Oxyrhopus petola (MZUFV 1389) é registrada com base em espécime proveniente do município de Muriaé, coletado em abril de 2007. Sibynomorphus mikanii tem seu registro efetuado com base em três espécimes provenientes dos municípios de Ervália (MZUFV 1395, MZUFV 1723) e Muriaé (MZUFV 1681), ambos na região sul da Serra do Brigadeiro, coletados entre 2007 e 2009. Duas cobras-corais, Micrurus corallinus, registrada através do espécime MCNR 053 coletado em maio de 1991, proveniente do município de Miradouro e M. lemniscatus, registro obtido através do exame de um exemplar de coleção particular, espécime proveniente do entorno do parque, no município de Fervedouro, tendo sido coletado há mais de 15 anos. Tricheilostoma salgueiroi é considerada a partir de dois espécimes (MZUFV 1397, MZUFV 1519) coletados em 2007 e 2008 no município de Muriaé, localizado na porção meridional da Serra do Brigadeiro.

Considerações Finais

Embora algumas espécies de anfíbios e répteis da Serra do Brigadeiro apresentem distribuição geográfica em mais de um bioma, a maioria dos registros de anfíbios e répteis para esta serra corresponde a espécies com distribuições conhecidas apenas para o domínio morfoclimático da Mata Atlântica, caracterizando a herpetofauna dessa região como típica desse bioma. Um número considerável de espécies apresentou distribuição restrita (N = 11; 11,22%) ou desconhecida (N = 10; 10,20%). Entretanto, várias das espécies presentes na região constituem complexo de espécies (e.g. Ischnocnema parva, Leptodactylus latrans, Scinax alter, S. flavoguttatus, S. fuscovarius, Ophiodes striatus, Liophis miliaris), de forma que o número de endemismos para a área pode aumentar, à medida que revisões taxonômicas sejam realizadas.

A Serra do Brigadeiro apresenta alta riqueza de espécies de anfíbios (58 espécies) em relação a outras localidades próximas. Dentre os levantamentos de espécies para o estado de Minas Gerais presentes na literatura, destacam-se Cardoso & Haddad (1992), que registraram 19 espécies para o planalto de Morro do Ferro em Poços de Caldas, Feio et al. (1998), com 38 espécies para o Parque Estadual do Rio Doce, Pedralli et al. (2001) com 32 espécies para a região de Ouro Preto, Eterovick & Sazima (2004) com 43 espécies para a Serra do Cipó, Feio & Ferreira (2005) com 20 espécies no município de Rio Novo, Canelas & Bertoluci (2007) com 38 espécies de anuros na Serra do Caraça, Bertoluci et al. (2009) com 30 espécies para a Estação de Pesquisa e Desenvolvimento Ambiental de Peti, Cruz et al. (2009) com 41 espécies para a Serra do Ibitipoca, Santana et al. (2010) com 41 espécies para o município de Muriaé, e São-Pedro & Feio (2011) com 47 espécies de anfíbios para a Serra do Ouro Branco. O estudo de Santana et al. (2010) ainda se destaca pois foi realizado em área limítrofe a Serra do Brigadeiro e do total de espécies registradas 11 não possuem ocorrência confirmada para a Serra do Brigadeiro, sugerindo que a intensificação de estudos na porção sul da Serra do Brigadeiro permitirá o registro de novas espécies de anfíbios para essa região.

Com relação aos répteis, também se constatou elevada riqueza quando comparada a estudos realizados em localidades próximas. Assis (1999) registrou 29 espécies de serpentes para a Serra do Cipó, Bertoluci et al. (2009) registrou 18 espécies para a Estação de Pesquisa e Desenvolvimento Ambiental de Peti, Costa et al. (2009b) assinalaram14 espécies de lagartos e anfisbênias para o município de Viçosa, Palmuti et al. (2009) registraram 20 espécies de serpentes para a RPPN Miguel Feliciano Abdala no município de Caratinga, São-Pedro & Pires (2009) registraram 28 espécies de serpentes para a Serra do Ouro Branco, Silveira et al. (2010) reportam 58 espécies de serpentes para a região de Ouro Preto, Mariana e Itabirito, e Costa et al. (2010) que registraram 34 espécies de serpentes para o município de Viçosa. Do total de espécies de serpentes registradas por Costa et al. (2010), 12 não foram registradas na Serra do Brigadeiro, localizada a aproximadamente 35 km do município de Viçosa.

Apesar da maioria das espécies de anfíbios e répteis registradas apresentarem ampla distribuição na Mata Atlântica, a ocorrência de espécies de distribuição restrita somada a presença de espécies incluídas em listas de fauna ameaçada de extinção reforça a necessidade de conservação da região da Serra do Brigadeiro. É importante ressaltar que embora estudos de médio a longo prazo já ocorram na região da Serra do Brigadeiro, o uso de métodos complementares de coleta como postos de coleta e armadilhas de interceptação e queda propiciaram aumento significativo do número de espécies conhecido para a região. Em particular para os répteis, verifica-se que a adoção simultânea de métodos diversos somada a esforços amostrais de médio a longo prazo são essenciais para uma amostragem eficiente.

Agradecimentos

Agradecemos aos três revisores anônimos, Marianna Dixo, Paulo C.A. Garcia e Rômulo Ribon pelas valiosas sugestões no manuscrito. À equipe do Museu de Zoologia João Moojen pelo apoio nas coletas; à Carlos A.G. da Cruz (MNRJ), Henrique C. Costa (MZUFV), Paulo. C. A. Garcia (UFMG) e Ulisses Caramaschi (MNRJ) pelo auxílio na identificação de espécimes. Ao Departamento de Biologia Animal da Universidade Federal de Viçosa pelo apoio logístico e financeiro. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG - CRA-APQ-02370-09), à Organização IDEA WILD, e ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal da Universidade Federal de Viçosa pelo apoio financeiro. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de Mestrado concedida a M.R.M. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de Iniciação Científica concedida a A.P.M. A Fundação SOS Mata Atlântica pela autorização de uso de seus shapefiles. Agradecemos especialmente a todos os voluntários dos postos de coleta e funcionários do PESB que colaboraram de forma essencial para esse estudo.

Recebido em 20/07/2010

Versão reformulada recebida em 26/01/2012

Publicado em 20/02/2011

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Apêndice 1

Apêndice 2 - Clique para ampliar

Herpetofauna da Serra do Brigadeiro, um remanescente de Mata Atlântica em Minas Gerais, sudeste do Brasil

Herpetofauna from Serra do Brigadeiro, an Atlantic Forest remain in the state of Minas Gerais, southeastern Brazil

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Jul 2012
• Data do Fascículo
  Mar 2012

Histórico

• Recebido
  20 Jul 2010
• Aceito
  20 Fev 2011
• Revisado
  26 Jan 2012