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Journal of Epilepsy and Clinical Neurophysiology

Print version ISSN 1676-2649

J. epilepsy clin. neurophysiol. vol.15 no.4 Porto Alegre Dec. 2009

http://dx.doi.org/10.1590/S1676-26492009000400008 

REVIEW ARTICLE ARTIGO DE REVISÃO

 

Estereoeletroencefalografia na era da cirurgia guiada por imagem

 

Stereoelectroencephalography in the era of imaging guide surgery

 

 

Ricardo Silva CentenoI; Elza Márcia Targas YacubianI; Luis Otávio Sales Ferreira CabocloI; Henrique Carrete JúniorII; Ana Paula Andrade HamadI; Fernando Antônio Patriani FerrazI; Sérgio CavalheiroI

IDepartamento de Neurologia e Neurocirurgia da Universidade Federal de São Paulo – UNIFESP
IIDepartamento de Diagnóstico por Imagem da Universidade Federal de São Paulo – UNIFESP

Endereço para correspondência

 

 


RESUMO

INTRODUÇÃO: A estereoeletroencefalografia (E-EEG), conforme introduzida na década de 50 por Talairach, é um método invasivo de análise tridimensional da zona epilpeptogênica, baseado na técnica de implantação intracraniana de eletrodos de profundidade (EP). O advento das modernas técnicas de cirurgia guiadas por imagem revolucionaram a técnica de implantação dos EP.
OBJETIVO: O objetivo deste artigo é discutir os princípios da E-EEG e sua evolução, desde a era Talairach até a era atual, da cirurgia guiada por imagem, e suas perspectivas futuras.
CONCLUSÕES: Embora os princípios gerais da E-EEG tenham permanecidos intactos ao longo dos anos, a implantação de EP, que é a técnica cirúrgica que viabiliza este método, sofreu uma tremenda evolução ao longo das últimas três décadas devido ao advento das modernas técnicas de imagem, de sistemas de computação e das novas técnicas estereotáxicas. O uso de sistemas robotizados, a evolução constante das técnicas de imagem e computação e a utilização de EP com sondas para micro diálise associados a si, abre no futuro uma enorme perspectiva para a aplicação dos EP e da E-EEG, tanto para uso investigativo como terapêutico. A descoberta de novos alvos, em localizações profundas e a fabricação de eletrodos "inteligentes", poderá incrementar, num futuro próximo, a necessidade do uso deste método.

Unitermos: Epilepsia, estereoeletroencefalografia, eletrodo profundo, cirurgia guiada por imagem.


ABSTRACT

INTRODUCTION: The stereoelectroencephalography (SEEG), introduced by Talairach in 50', is an invasive method of tridimensional analysis of epileptogenic zone based on the intracranial placement of depth electrodes (DE). The advent of modern imaging guided surgery had a tremendous impact in DE implantation techniques.
OBJETIVE: The aim of this article is to discuss the main principles of SEEG and its evolution along the years since Talairach era until the imaging guide surgery era, with its new perspectives.
CONCLUSIONS: Although the main principles of SEEG have remained intact, the placement of depth electrodes (DE) which is the surgical technique that supports this method has suffered a tremendous evolution along the last three decades due the advent of the modern imaging, the computer systems and the new stereotactic techniques. The use of robotic, the new imaging and computed systems and the use of probes of micro dialise adaptated to EP opened a tremendous perspective to DE and SEEG application as an investigative and therapeutical method. The discovery of new targets in deep brain localization and the manufacturing of "smart" DE, can increment, in a near future, the number of indications to this method.

Key words: Epilepsy, stereoelectroencephalography, depth electrode, imaging guide surgery.


 

 

INTRODUÇÃO

A indicação em cirurgia de epilepsia depende da convergência dos resultados de exames realizados, sendo esta de grande relevância para o prognóstico cirúrgico. A convergência entre os resultados das investigações pré-operatórias não invasivas, principalmente por exames de imagem e vídeo-EEG, nem sempre é observada. Muitas vezes temos que fazer uso de técnicas semi-invasivas ou invasivas de registro de crises, na tentativa de solucionar estas dúvidas. Do ponto de vista eletrográfico, o ideal é que o registro seja realizado o mais próximo possível da provável zona epileptogênica (ZE). Esta abordagem pode ser realizada através de técnicas semi-invasivas como os eletrodos de forame oval, indicados apenas quando há dúvidas quanto à lateralidade nas epilepsias mesiais do lobo temporal ou através de técnicas invasivas, como as placas de eletrodos subdurais ou os eletrodos de profundidade. Os últimos constituem os instrumentos para a realização da estereoeletroencefalografia (E-EEG), técnica invasiva de registro das crises, visando uma análise tridimensional da ZE.

Talairach e Bancaud,1 na década de 50, foram os primeiros a assinalar que as regiões corticais envolvidas no processo epiléptico podiam ser definidas principalmente pelo registro de crises espontâneas. Eles elaboraram uma metodologia completa chamada E-EEG, para identificar, com base nas correlações anatomoeletroclínicas, a extensão das áreas corticais envolvidas primariamente nas descargas ictais, por eles definida como "zona epileptogênica", objetivando assim, o planejamento de uma ressecção cortical adequada a cada caso em particular. A estratégia de implantação foi bem individualizada, dependendo das características clínicas, neurofisiológicas e anatômicas de cada paciente, de forma distinta, portanto, de outros procedimentos similares com alvos e trajetórias padronizados.

Nesta técnica, num modelo de análise tridimensional da ZE, os eletrodos de profundidade são inseridos em direção a alvos profundos com contatos intermediários em regiões corticais e subcorticais. Portanto, a denominação "eletrodos de profundidade" para a definição da E-EEG é inadequada, pois esta permite a abordagem de estruturas anatômicas superficiais, intermediárias e profundas.2

Este tipo de abordagem é utilizado atualmente na avaliação pré-cirúrgica em diferentes centros de cirurgia de epilepsia europeus,3-5 americanos6-8 e asiáticos.9

As primeiras tentativas bem sucedidas em registrar a atividade elétrica intracerebral datam da primeira metade do século passado. Naquelas décadas, durante as quais a técnica de registro intra-operatório do córtex cerebral em pacientes epiléticos foi desenvolvida por Penfield e Jasper,10 os eletrodos intracranianos começaram a ser implantados com a finalidade de registrar estruturas subcorticais, principalmente a fim de elucidar o papel dos núcleos basais em crises de "petit mal",11,12 bem como casos presumidos de crises "centrencefálicas".13,14 Em diversos estudos os eletrodos foram implantados à mão livre, utilizando-se uma técnica que resultou em um alcance largamente impreciso dos alvos intracranianos.15,16 Além disso, apesar da tendência em direção ao uso de registros crônicos, as monitorizações tinham como objetivo primário inserir eletrodos intracranianos para registrar descargas interictais, seguindo os mesmos conceitos estabelecidos para a eletrocorticografia intraoperatória.

A introdução de métodos estereotáxicos para a segmentação das estruturas intracranianas e do conceito de ZE foi fundamental para o desenvolvimento metodológico da avaliação pré-cirúrgica dos pacientes com epilepsia.

Aparelhos estereotáxicos para o uso humano foram projetados em 1947 por Spiegel e Wycis,17 e seu emprego no registro de estruturas cerebrais profundas tem sido mencionado desde 1950.18 A implantação estereotáxica de eletrodos intracranianos ganhou popularidade e foi mencionada como parte da avaliação da epilepsia do lobo temporal no início dos anos 60.19 Enquanto isso, na Unidade Neurocirúrgica do Hospital Saint-Anne, em Paris, as investigações estereotáxicas com eletrodos intracranianos em pacientes epiléticos estava inspirada em um novo conceito recentemente elaborado: as crises epiléticas eram consideradas um processo dinâmico com uma organização temporo-espacial, às vezes multidirecional, podendo ser mais bem definida como um arranjo tridimensional.20-23 O local de origem e da organização primária deste processo dinâmico em epilepsias focais, cuja remoção cirúrgica resultaria no controle das crises, foi definido como a ZE

Com essas premissas, o grupo de Saint-Anne desenvolveu a metodologia da E-EEG,24,25 que permitia alcançar as complexas exigências de definir no espaço tridimensional e no tempo, a organização das descargas ictais. Esses procedimentos visavam à verificação de uma hipótese coerente e previamente formulada a respeito da ZE, hipótese essa baseada em achados anatômicos e eletroclínicos peculiares a cada caso. Para esses propósitos, deveriam ser atingidos vários pré-requisitos: a definição eletroclínica das epilepsias deveria ser baseada em registros de crises espontâneas, e não ser limitada a anormalidades elétricas estáticas interictais; as estruturas previamente assumidas como envolvidas no início ictal e na organização primária e secundária das descargas ictais deveriam ser previamente estabelecidas, incluídas na área de exploração e alcançadas cirurgicamente com a precisão das técnicas estereotáxicas; diferentemente dos estudos anteriores com eletrodos intracranianos, o objetivo primário nesse procedimento era a exploração de estruturas corticais, uma vez que se presumiu que a organização dinâmica das descargas ictais deveria seguir trajetórias corticais. Para esse último propósito, devido à variabilidade interindividual da anatomia cortical, a localização estereotáxica de diferentes áreas corticais exigiu uma abordagem baseada em um sistema de referência proporcional construído estatisticamente, que usava a linha intercomissural, identificada por ventriculografia contrastada, como base de referência. Este método possibilitou a incorporação da anatomia de cada paciente num sistema de referência anamorfótico e flexível.26

Além disso, a teleangiografia estereotáxica e estereoscópica forneceram uma excelente definição da anatomia dos giros e dos sulcos cerebrais,27,28 permitindo planejar trajetórias avasculares para a colocação de eletrodos através de uma grade dupla montado em um halo estereotáxico de Talairach, fabricado comercialmente.29

Desde a experiência pioneira do grupo de Paris, o desenvolvimento da moderna neuroradiologia e das técnicas de fusão de imagens aumentaram progressivamente a segurança do método e a precisão do alcance do alvo através de um direcionamento estereotáxico de estruturas intracranianas.30,31 Entretanto, os conceitos básicos de um "ambiente estereotáxico" único, onde as informações eletrofisiológicas, morfológicas e funcionais possam ser importadas e entrem num processo dinâmico de correlação para definir a organização tridimensional de uma descarga epilética, ainda são primordias na era atual da estereoeletroencefalografia, e têm sido relevantes para o desenvolvimento da moderna cirurgia de epilepsia e da neurocirurgia estereotáxica.32,33

Há vários cenários em que os eletrodos de profundidade são comprovadamente úteis, entretanto, a extensão e a frequência do seu uso são variáveis de instituição para instituição (Tabela 1).

 

 

Existem várias técnicas de implantação de eletrodos de profundidade (EP), dentre estas: com halo estereotáxico, com neuronavegação sem halo estereotáxico, à mão livre e assistida por endoscópio. A implantação de eletrodos com halo estereotáxico já está consagrada, sendo utilizada em um grande número de centros. Vários destes sistemas estão disponíveis no mercado, como o Brown-Roberts-Wells (BRW), o Cosman-Roberts-Wells (CRW), o de Leksell, dentre outros.

A implantação de EP à mão livre tem sido relatada com uma acurácia aceitável.34 Esta não é, entretanto, uma técnica viável para a implantação longitudinal de eletrodos no hipocampo e teoricamente tem um risco maior de hemorragias, já que os vasos ao longo da trajetória não podem ser visualizados. Este método, porém, reduz o tempo operatório e a necessidade de imagens adicionais.

O sistema sem halo estereotáxico ("sistema frameless") pode ser empregado, mantendo a mesma precisão e segurança do sistema convencional com halo, tornando o procedimento mais rápido e prático.35,36

Assim sendo, a aquisição de imagem pode ser feita em qualquer momento do período pré-operatório, sem a necessidade de adquiri-las no dia da cirurgia, com o halo, como no sistema convencional. Assim sendo o planejamento cirúrgico pode ser feito antes de o paciente ser trazido ao centro cirúrgico permitindo um início rápido do caso no dia da cirurgia.

Utilizando-se um par de braços mecânicos estabilizadores, eletrodos podem ser implantados simultaneamente em ambos os lados da cabeça, por dois neurocirurgiões diferentes, diminuindo pela metade o tempo de implantação. Este sistema também oferece uma flexibilidade maior da área de trabalho durante a cirurgia, tanto para a confecção de uma craniotomia como dos pontos de trepanação para a implantação dos eletrodos no crânio, pois não há a interposição do halo estereotáxico. Além do mais, a aplicação do halo estereotáxico pode ser bastante estressante para o paciente, o que obviamente é evitado neste tipo de implantação.

Finalmente Song et. al.,37 descreveram um método para implantação longitudinal de eletrodos associando o uso do sistema sem halo estereotáxico guiado por neuronavegação com a neuroendoscopia. Através do sistema estereotáxico é estabelecida uma trajetória que coloca o endoscópio no átrio do ventrículo lateral. A seguir, sob visualização endoscópica, o eletrodo é colocado no corno temporal ao longo do eixo do hipocampo, sem penetrar no tecido cerebral. Neste método, devido ao eletrodo não penetrar o tecido do hipocampo ele oferece a vantagem de não lesar o hipocampo que não será ressecado. Embora não se saiba a significância clínica, parece evidente que isto confere teoricamente uma vantagem deste método sobre os demais.

Mantendo seus princípios básicos, conforme desenvolvida por Talairach e Bancaud,1 a E-EEG foi adaptada ao longo dos anos à evolução das técnicas estereotáxicas, de computação e de imagem com a incorporação sucessiva da angiografia por subtração digital, da RM e do PET nos métodos estereotáxicos de mapeamento cerebral. Inicialmente realizada através da implantação dos eletrodos com o uso de halo estereotáxico, evoluiu para a utilização atual de técnica estereotáxica guiada por neuronavegação, a qual prescinde a utilização do halo estereotáxico ("frameless system").

Assim sendo, no início da década de 80 foi utilizada a tomografia e a angiografia digital para a localização dos alvos para a implantação dos eletrodos. A partir da segunda metade da década de 80 a imagem de RM substituiu a tomografia, e nos meados dos anos 90 a angiografia digital, método semi-invasivo que envolve a punção da artéria femoral, foi substituída por imagem de angiografia digital por RM através da administração de dose dupla de gadolínio. Este último método não invasivo realizado através de punção de veia periférica, permite o estudo tridimensional dos vasos sangüíneos cerebrais. Para a simplificação do método e melhora de sua acurácia foi introduzido, também nesta mesma época, sistemas de neuronavegação. Na esteira destes avanços, na década de 90, a implantação de eletrodos, que até então era feita com o uso do halo estereotáxico, começou a ser realizada através de um sistema estereotáxico de braço articulado que possibilitava o suporte dos eletrodos (Free Guide and Computer Assisted Frameless Device) assistido por neuronavegação sem o uso do halo estereotáxico (Figura 1).

 

 

A eficácia da monitorização invasiva pela E-EEG tem se mantido constante ao longo dos anos, porém a avaliação desta eficácia tem sido baseada em diferentes critérios. Utilizando como critério de avaliação para a eficácia do procedimento a capacidade da E-EEG de prover informações críticas que dêem suporte ou contra indiquem a cirurgia, sem levar em consideração o resultado cirúrgico dos pacientes operados após a E-EEG, Guenot et al.3 e Almeida et al.,38 consideraram a E-EEG eficaz em 84% e 96%, respectivamente.

Já outros autores consideraram que, para justificar-se o uso da monitorização invasiva, teria de haver um número substancial de pacientes com focos epileptogênicos localizáveis e que apresentassem um excelente controle das crises após a sua ressecção. Observando estes critérios, os resultados cirúrgicos de diferentes centros, utilizando diferentes técnicas de implantação de EP, foram compilados em um estudo39 que mostrou que 44% deles estão completamente livres de crises. Estas proporções discordam dos resultados muito mais favoráveis obtidos em pacientes operados depois de avaliações não-invasivas. Estes achados provavelmente refletem, portanto, a complexidade particular dos pacientes que precisam de monitorização intracraniana.

A eficiência e a morbimortalidade na implantação de EP tanto pelo sistema frameless guiado por neuronavegação quanto pelo sistema convencional com halo estereotáxico é similar.

A morbidade referida pelos centros que utilizam EP varia de 1% a 5%,3,35,36,40-44 recaindo quase sempre sobre duas categorias: hemorragia ou infecção. Algumas medidas são importantes para prevenir estas duas principais complicações. A interrupção de anti-inflamatórios não esteróides e a solicitação de exames para checagem do tempo de sangramento em pacientes que tomam ácido valpróico antes da cirurgia podem reduzir o risco de sangramento. Também o uso de técnicas cirúrgicas específicas pode reduzir este risco, como o uso de orifício trepanação ao invés de pequenos orifícios com o diâmetro do eletrodo feitos com dril, e a visualização da trajetória do eletrodo do ponto de entrada na superfície cortical até alcançar o alvo, livre de grandes vasos, acessada pela imagem do neuronavegador. Finalmente, a limitação do número de eletrodos a aqueles que são verdadeiramente essenciais, reduz o número de passagens de eletrodos pelo cérebro e reduz assim o risco de hemorragias.

Algumas instituições usam antibióticos intravenosos ou orais em seus pacientes durante o período de implantação dos eletrodos. Entretanto não há dados convincentes que suportem esta prática,45 visto que uma grande quantidade de centros somente faz uso de antibióticos no período peri-operatório e suspendem a medicação 24 horas após a cirurgia. Outros, nem fazem uso de antibióticos.46 Outra técnica que reduz a infecção é o cuidado com a saída do eletrodo na pele. A saída do eletrodo por contra abertura na pele a vários centímetros do ponto de entrada do eletrodo no crânio com pontos tipo bolsa ao redor da sua saída, reduz o risco de fístula liquórica. A grande maioria das infecções é tratada com sucesso através da retirada do eletrodo associado ao uso de antibióticos endovenosos. Cerebrite e abscessos são extremamente raros.47 Dois casos de doença de Jakob-Creutzfeld48 foram relatados, sendo, portanto importante evitar a reutilização dos eletrodos.

Embora extremamente rara, há o relato em algumas séries, de pacientes que morreram em decorrência da implantação de EP.43

Mais recentemente, alguns casos na literatura foram descritos do uso do EP para fins terapêuticos, causando lesões por termo coagulação em pacientes com uma ZE limitada e bem confinada a região de um contado do eletrodo ou quando a cirurgia ressectiva é contraindicada.49 EP têm sido também utilizados para indicações menos convencionais, como na estimulação cerebral profunda, como por exemplo, dos núcleos subtalâmicos, encontrando um novo cenário de atuação.50

Atualmente, para fins de pesquisa, os EP podem ter acoplado a si, sondas para micro diálise, podendo assim examinar a concentração de substâncias no líquor ou no tecido cerebral de interesse.51

Para o futuro, pesquisas estão sendo feitas para fabricar eletrodos "inteligentes" que já possuam embutidos seus próprios pré-amplificadores, conversores analógicos para digitais, transmissão sem fio ("wireless"), e geradores de energia próprios. Estudos em fase três estão sendo feitos para aparelhos implantáveis que registrem continuamente a atividade elétrica cerebral e que forneçam uma estimulação elétrica para interromper a atividade das crises através de EP e eletrodos subdurais (Neuropace, La Jolla, CA).

Portanto, existe no futuro, um enorme potencial de incremento para a aplicação dos EP e da E-EEG, tanto para uso diagnóstico como terapêutico. O uso de sistemas robotizados para implantação de EP, a evolução constante das técnicas de imagem e de computação e a utilização de EP com sondas para micro diálise associados a si, abre no futuro a possibilidade de uma precisão ainda maior da técnica de implantação dos EP e da ampliação do entendimento da ZE, com dados eletrofisiológicos e bioquímicos desta região. A descoberta de novos alvos, em localizações profundas e a fabricação de eletrodos "inteligentes", poderá incrementar, num futuro próximo, a necessidade da implantação de EP.

 

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Endereço para correspondência:
Ricardo Silva Centeno
Universidade Federal de São Paulo – UNIFESP
Rua Botucatú 862 – Vila Clementino
CEP 04023-900, São Paulo, SP, Brasil
Tel.: (11)5041-8715
E-mail: ricardo_centeno@isic.org

Received May 26, 2009; accepted Aug. 21, 2009.

 

 

Universidade Federal de São Paulo – Unidade de Pesquisa e Tratamento das Epilepsias (UNIFESP/UNIPETE)

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