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Jornal Vascular Brasileiro

versão impressa ISSN 1677-5449

J. vasc. bras. vol.10 no.3 Porto Alegre jul./set. 2011

http://dx.doi.org/10.1590/S1677-54492011000300008 

ARTIGO REVISÃO

 

Associação entre doença periodontal e aterosclerose subclínica: uma revisão sistemática

 

Association betwenn periodontal disease and subclinic atherosclerosis: a sistematic review

 

 

Rafaela das Mercês BatistaI; Eliana ZandonadeII; Leonard Hermann RoelkeIII; Adauto Oliveira EmmerichIV; Elizabeth Pimentel RosettiV; Maria Del Carmen Bisi MolinaVI; Edson Theodoro dos Santos NetoVII

IEspecialista em Periodontia; mestre em Saúde Coletiva pelo Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva do Centro de Ciências da UFES - Vitória (ES), Brasil
IIDoutora em Estatística; professora do Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva do Centro de Ciências da UFES - Vitória (ES), Brasil
IIIEspecialista em Angiologia e Cirurgia Vascular Periférica; Professor auxiliar do Departamento de Clínica Cirúrgica III da UFES - Vitória (ES), Brasil
IVPós-Doutor em Saúde Pública pela Fundação Oswaldo Cruz - Rio de Janeiro (RJ), Brasil; Professor do Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva do Centro de Ciências da UFES - Vitória (ES), Brasil
VDoutora em Periodontia; Professora do Centro Universitário de Vila Velha - Vila Velha (ES), Brasil
VIPós-Doutora em Saúde Coletiva pela Universidade Estadual do Rio de Janeiro (UERJ) - Rio de Janeiro (RJ), Brasil; Professora do Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva do Centro de Ciências da UFES - Vitória (ES), Brasil
VIIDoutorando em Epidemiologia em Saúde Pública na Fundação Oswaldo Cruz - Rio de Janeiro (RJ), Brasil; Professor do Departamento de Medicina Social do Centro de Ciências da UFES - Vitória (ES), Brasil

Correspondência

 

 


RESUMO

A associação entre doença periodontal e o desenvolvimento de aterosclerose tem sido pesquisada. Esta revisão sistemática da literatura se propõe a verificar a associação entre a doença periodontal e a aterosclerose subclínica. A pesquisa utilizou as bases de dados: PubMed, Scopus, LILACS, BBO, Biblioteca Cochrane e Scielo com os termos: "doença periodontal", "periodontite", "carótida" e "aterosclerose". Foram excluídos artigos: que apresentaram resumos escritos em idiomas diferentes do português, inglês e espanhol; com abordagem laboratorial em modelos experimentais; sem descrição ou referência a estimadores de associação entre doença periodontal e aterosclerose subclínica; pesquisas que realizaram a medida da doença periodontal por parâmetros diferentes de exames clínicos; pesquisas que não analisaram a espessura da íntima média da artéria carótida através de exame de ultrassom; e que abordassem grupos específicos. Foram comparados os desenhos de estudo, protocolos de medida e os dados relatados. De um total de 63 referências, apenas 10 artigos contemplavam todos os critérios de inclusão, distribuídos em: 1 estudo longitudinal, 6 transversais e 3 casos controles. Observou-se uma heterogeneidade entre os estudos em relação ao método de mensuração da doença periodontal e os desfechos da aterosclerose. Concluiu-se que infecções periodontais são fortemente associadas ao desenvolvimento da aterosclerose subclínica, entretanto os mecanismos envolvidos no processo patogênico ainda permanecem desconhecidos.

Palavras-chave: aterosclerose; periodontia; doenças das artérias carótidas.


ABSTRACT

The association between periodontal disease and the development of atherosclerosis has been studied. The systematic review of literature aims to evaluate the association between periodontal disease and subclinical atherosclerosis. A literature search of the PubMed, Scopus, LILACS, BBO, Cochrane Library and Scielo bibliographic databases was conducted using the following descriptors: "periodontal disease", "periodontitis", "carotid", and "therosclerosis". Articles were excluded if they: presented abstracts written in languages other than Portuguese, English and Spanish; experimental studies; did not contain data testing the degree of association between periodontal disease and subclinical atherosclerosis; did measure the extent of periodontal disease by parameters other than the clinical examination; did not measure the carotid artery intima-media wall thickness by ultrasonography; and covered specific population groups. The studies design, measurement protocols and reported data were compared. A total of 63 papers identified only 10 studies that met the inclusion criteria: 1 longitudinal study, 6 cross-sectional, and 3 case control studies. There was a wide heterogeneity between the studies regarding the methods of measuring periodontal disease and atherosclerosis outcomes. The conclusion is that periodontal infections are strongly associated with the development of subclinical atherosclerosis, however the mechanisms involved on the pathogenic process remain unknown.

Keywords: atherosclerosis; periodontics; carotid artery diseases.


 

 

Introdução

A doença periodontal (DP) é uma doença imunológica crônica multifatorial que se estabelece em resposta a antígenos periodontopatogênicos1. Nesta doença, ocorre uma inflamação dos tecidos de suporte dos dentes e, por conseguinte, uma extensão desta inflamação da gengiva para o osso adjacente e ligamento periodontal2. A DP é uma doença comum, com a forma leve a moderada afetando de 30 a 50% da população adulta e a forma grave generalizada afetando de 5 a 15% dos adultos nos Estados Unidos3. Estes resultados são confirmados por estudos realizados na população brasileira4-5. Um estudo6 realizado em São Paulo encontrou que 45% dos indivíduos apresentaram algum comprometimento periodontal e 5% apresentaram DP grave.

A associação entre DP e doença cardiovascular aterosclerótica tem recebido considerável atenção7-13. Os achados destes estudos, entretanto, têm variado muito14-17. Alguns estudos relatam que a infecção periodontal, por meio de um processo inflamatório, pode causar infecção do endotélio vascular18,19 e contribuir para a ocorrência da aterosclerose, o que aumenta o risco de isquemia do miocárdio e infarto, sempre precedidos de eventos tromboembolíticos20,21. Além desta hipótese, existem várias outras possibilidades sugeridas em que os agentes infecciosos podem induzir ou acelerar a aterosclerose tais como: favorecer o aumento local dos linfócitos, macrófagos, produção de fatores de crescimento teciduais22; liberação local de endotoxina (lipopolissacarídeos) e mimetismo molecular da proteína 60 microbiana com a humana induzindo uma reação auto-imune. Além disso, o aumento sistêmico de citocinas com ativação de marcadores inflamatórios e estimulação de pró-coagulantes, pode acarretar trombose e isquemia aguda, além de indução de mudanças nas lipoproteínas resultando em condições pré-ateroscleróticas23.

Algumas publicações24-27 estabelecem protocolos de pesquisas que visam estudar a possível associação da DP e aterosclerose, utilizando a medida da espessura do complexo intimal da carótida (IMT) como medida da aterosclerose subclínica28. Seu uso resulta da possibilidade de predição de desfechos finais de futuros eventos clínicos cardiovasculares a partir de uma técnica não invasiva, já que é realizado usando ultrassom, que fornece um ganho para o diagnóstico, a partir da importância da IMT como fator de risco para a doença cardiovascular (DCV)29-31.

Com a progressão da doença aterosclerótica frequentemente ocorre um espessamento visível da IMT32,33, bem como é possível observar a presença de placas fibrosas ou calcificadas34,35. Medir a espessura das camadas íntima e média da parede da artéria carótida é uma maneira de avaliar um dos mais importantes indicadores da saúde cardiovascular dos pacientes36,37.

Diante de tais considerações, esta revisão sistemática da literatura se propõe a investigar a associação entre DP e aterosclerose subclínica, já que a partir dos resultados destes estudos, até mesmo uma associação de magnitude modesta, tem um largo impacto dentro de um contexto de saúde pública, pois o custo para a sociedade diretamente atribuível a sequelas da aterosclerose é grande e a DP é tratável e pode ser prevenida.

 

Métodos

Estratégia de busca

Foi realizada busca de artigos publicados que avaliaram a associação entre DP e aterosclerose pesquisadas nas bases de dados: Scopus, PubMed, LILACS, BBO, Scielo E Biblioteca Cochrane utilizando os descritores "periodontite", "carótida", "aterosclerose" e "doença periodontal", e seus correspondentes em inglês: "periodontitis", "carotid", "atherosclerosis" e "peridontal disease". Os artigos foram buscados em todos os períodos vigentes em cada base de dados até maio de 2010. Também foi utilizada a busca manual nas referências dos artigos e revisões, editoriais e cartas que discutiam esta possível associação. Os artigos encontrados na busca foram lidos por um autor previamente treinado.

Na primeira fase, excluíram-se os trabalhos que se repetiam entre as bases de dados onde foram feitas as buscas ou que foram escritos em idiomas diferentes do português, inglês e espanhol. Além disso, os artigos nos quais os resumos descreviam que não foi testada a associação entre DP e aterosclerose subclínica também foram desconsiderados.

A maioria dos artigos selecionados estava disponível no Portal CAPES. Os artigos indisponíveis on-line foram acessados através da Rede de Comutação Bibliográfica para recuperação de artigos.

Estratégia de análise e seleção

Critérios de inclusão e exclusão

Para serem incluídos na análise, os artigos deveriam testar a associação direta entre DP e aterosclerose subclínica por parâmetro estatístico. A informação sobre diagnóstico de aterosclerose deveria ser adquirida através da medida da espessura da íntima média da artéria carótida, por meio de ultrassonografia. Tais pesquisas também não deveriam ser realizadas em modelos experimentais.

Além disso, as exclusões de pesquisas ocorreram quando estas realizaram a medida da DP por parâmetros diferentes de exames clínicos. Tais estudos não deveriam abordar grupos específicos, por exemplo, grupos portadores de doenças sistêmicas, como transplantados renais, diabéticos ou renais crônicos em hemodiálise.

 

Resultados

Na base de dados Scopus, utilizando-se as palavras-chave "atherosclerosis", "carotid" e "periodontal disease", foram encontradas 45 referências. Em adição, na mesma base de dados, utilizando-se as palavras-chave: "atherosclerosis", "carotid" e "periodontitis" foram encontradas 36 referências, mas apenas 4 não haviam sido selecionadas na mesma base. Na base de dados PubMed, foram encontradas sete referências que não se repetiam em outras bases. Foram localizadas na base de dados LILACS, duas referências, uma na BBO, e quatro na Biblioteca Cochrane. Na base de dados Scielo, não foi encontrada nenhuma referência. Todas as bases foram pesquisadas com todos os descritores em português e em inglês. No total, foram analisadas 63 referências.

Quanto aos critérios de inclusão, apenas três artigos estavam em língua diferente do português, inglês e espanhol, e seis não eram artigos de associação entre DP e aterosclerose. Quatro referências não contemplavam resumo, por isso foram lidos na íntegra. Portanto, restaram 54 referências que permaneceram dentro dos critérios de busca de resumos para serem lidos na íntegra (Figura1).

Quanto aos critérios de inclusão dos artigos, o estudo38 que avaliou a frequência de ateromas através de radiografias panorâmicas, assim como o trabalho que não avaliou a aterosclerose subclínica pela ultrassonografia39, foram excluídos da análise.

As publicações8-10,16,17,23,32,42-53 que não testaram a associação por parâmetro estatístico entre as variáveis propostas neste trabalho, DP e aterosclerose, foram excluídas. Já a metanálise54 foi excluída porque os trabalhos analisados neste estudo fazem parte desta revisão sistemática.

Nove trabalhos55-63 foram excluídos por serem pesquisas laboratoriais que não realizaram a ultrassonografia da carótida para avaliar aterosclerose.

Outros três estudos25,64,65 que analisaram a DP por parâmetros radiográficos, por meio de radiografias interproximais ou radiografia panorâmica, também foram excluídos.

As pesquisas que mediram a DP por parâmetros diferentes de exames clínicos ou radiográficos66-68 foram excluídas, assim como, trabalharam com grupos específicos de pacientes como diabéticos69, pacientes em hemodiálise70, transplantados renais71 e com hipercolesterolemia72.

O estudo26 que fazia menção à mesma amostra de outro estudo73, também foi excluído.

Portanto, após análise, dez publicações foram selecionadas para integrar a revisão: um estudo longitudinal27, seis estudos transversais24,74-78 e três estudos do tipo caso-controle73,79,80, como podem ser observados na Tabela 1, a qual apresenta a descrição sumária da metodologia dos artigos selecionados. A maior parte dos estudos foi realizada em países industrializados e desenvolvidos, como Estados Unidos (EUA), Suécia entre outros europeus.

O único estudo longitudinal27 apresentou um tempo de acompanhamento de seis a nove meses. No que se refere ao tamanho amostral, a maior amostra foi de 6.017 indivíduos24 e a menor de 35 indivíduos77.

Quanto à coleta de dados periodontais, a medida realizada por meio da profundidade de sondagem de bolsa (PS) e nível de inserção clínica (NI) foi a estratégia mais utilizada para classificar os indivíduos com relação à DP. Entretanto, outros sinais clínicos também foram analisados, tais como: sangramento à sondagem, índice de placa e de mobilidade. Apenas dois trabalhos73,76 utilizaram a análise radiográfica como meio complementar ao exame clínico.

A maioria dos estudos classificou os indivíduos de acordo com o grau de severidade periodontal, baseada na perda óssea que ocorreu durante toda a vida do mesmo, realizando a mensuração em seis sítios por dente. Além disso, observou-se que a variável de interesse, a DP, não teve uma padronização quanto à descrição dos métodos de coleta dos dados periodontais. É importante mencionar que, para classificação dos indivíduos quanto à variável condição bucal, somente um estudo27 avaliou as demais condições dentárias como dentes cariados, perdidos e obturados, através do índice CPO-D.

Em relação à medida da artéria carótida, a artéria carótida comum foi a de escolha da maioria dos estudos para coleta da medida da espessura do complexo intimal da artéria carótida (IMT) e placas ateroscleróticas nas ultrassonografias (US), exceto em um estudo76. Além da artéria carótida comum (CCA), outra análise realizada foi a média das medidas das artérias carótida externa (ECA), interna (ICA) e bifurcação (BCA).

A Tabela 2 apresenta os resultados dos estudos. Quanto à variável medida da aterosclerose subclínica, observou-se que não há um padrão estabelecido para a categorização, pois foram determinadas tanto qualitativas nominais dicotômicas, quanto quantitativas ordinais ou nominais com várias categorias. Além da medida da IMT, através do aumento de espessura ou presença de placa aterosclerótica74,75-77, outra medida utilizada pelos pesquisadores para avaliar o desfecho foi a cIMA73,77,79 que consistiu em análise da área transversal da íntima-média da carótida. A cIMA é calculada quando o que se deseja é compensar o efeito do estreitamento da distensão arterial (secundária ao aumento da pressão arterial) na espessura da parede73.

Na maioria dos estudos, foi realizada tanto a análise bivariada, para testar a associação entre DP e DCV, quanto a análise multivariada, que permite identificar a influência de diversos fatores de confundimento nesta relação.

Na Tabela 3, estão apresentados os fatores de confundimento que permaneceram estatisticamente significativos após análise multivariada com valores menores que 5% nos estudos analisados.

 

 

Deve-se ressaltar que apenas um trabalho78 não fez ajustes considerando outros fatores de confundimento. Por outro lado, a associação entre DP e DCV permaneceu significante após ajuste, somente para homens com 16 a 31 dentes ausentes no estudo de Desvarieux et al.75. Em outro estudo27, foi encontrado que ausência de dentes foi uma preditora de estenose progressiva carotídea após análise de regressão logística multivariável, sugerindo que pode ser devido à DP grave provavelmente o maior determinante de perda dentária nestes pacientes.

Outro estudo76 destaca-se porque os sujeitos com uma faixa etária média de 69 anos para homens e 68 anos para mulheres apresentaram resultados de exame de ultrassonografia positivo, enquanto os de faixa etária mais baixa, o resultado foi negativo. Apenas esta variável, dentre as demais associações avaliadas como sexo, etnia, fumo, história médica, permaneceu significante após o ajuste. Entretanto, o hábito de fumar e a idade foram as variáveis que mais se apresentaram como fatores predisponentes tanto da DP quanto da DCV (Tabela 3).

 

Discussão

Embora a maioria dos estudos24,73-75 analisados tenha encontrado uma associação positiva entre DP grave e o desenvolvimento de aterosclerose, as limitações metodológicas causam dúvidas da validade dos desfechos e conclusões. Existe uma variação considerável quanto à qualidade metodológica, incluindo pequeno tamanho de amostra, número limitado de análises estatísticas, controle inadequado para fatores de confundimento, avaliação inadequada das medidas da DP e a dependência de dados transversais. Contudo, a associação entre DP e o desenvolvimento da aterosclerose parece ser plausível.

A maioria das pesquisas foi realizada em países industrializados, fato que pode ser explicado pela necessidade de investigação clínica por meio de profissionais altamente especializados e instrumentos de alta densidade tecnológica para estabelecer a evolução tanto da aterosclerose quanto da DP, o que torna a pesquisa mais onerosa para ser realizada em países em desenvolvimento, com custos elevados que nem sempre estarão disponíveis.

As pesquisas transversais mostram-se importantes porque possibilitam a inclusão de grandes amostras para avaliação de um volume considerável de dados, o que é praticamente impossível de ser realizado em estudos do tipo coorte devido ao alto custo financeiro. Entretanto, tais desenhos são indicados para diagnósticos da situação atual do fenômeno em análise, porém não são adequados para predizer estimativas de risco populacional. Quando se trata de DP, é possível mensurar percentuais de história pregressa da doença através da perda de inserção clínica, mas não é possível estabelecer qual fenômeno antecedeu ao outro: a aterosclerose ou a DP.

Os estudos longitudinais são difíceis de serem realizados para analisar os fatores de interesse, pois tanto a DP quanto a aterosclerose são doenças crônicas de evolução lenta. A partir da medida da espessura da IMT de carótida é possível diagnosticar a aterosclerose como desfecho intermediário subclínico.

A presente revisão demonstra clara associação entre DP e aterosclerose subclínica, pois todos os artigos analisados, independentemente do desenho de estudo, mostraram associação estatisticamente significante, mesmo após ajuste por fatores de confundimento.

Uma limitação na comparação dos resultados analisados é a diversidade de análises da variável desfecho, mesmo tendo como critério de inclusão a medida da aterosclerose por meio de ultrassonografia. Este achado condiz com o achado da revisão sistemática que pesquisou a associação entre DP e incidência de doença cardíaca coronária15. Outro aspecto diz respeito à diferença nos padrões adotados para medir a espessura da íntima-média de carótida, ao utilizar tanto um valor para IMT >1 mm24,75, quanto diminuindo este limiar para IMT>0,82mm80.

Outra limitação nas análises dos estudos epidemiológicos da presente revisão é a diversidade de medidas da DP e a falta de consenso na definição e classificação da mesma. Medidas confiáveis da DP deveriam utilizar a profundidade de sondagem de bolsa e nível de perda de inserção clínica em seis locais por dente24, 73,74,76-80.

É notável o papel que a idade e o hábito de fumar exercem no desenvolvimento da DP e DCV. Entretanto, permanece inconclusiva a explicação sobre qual mecanismo fisiopatológico levaria ao aumento da aterosclerose18,23.

Alguns estudos73,76-78,80 apresentaram falta de controle de variáveis independentes e desfecho, o que pode diminuir a confiabilidade dos seus resultados e conclusões, bem como as limitações metodológicas podem não permitir adequadas conclusões sobre o possível efeito da DP sobre os desfechos da aterosclerose. Uma possível relação causal permanece desconhecida. Estudos analíticos com maior rigor metodológico, empregando medidas confiáveis para avaliar a exposição e desfecho, serão úteis em pesquisas futuras.

Ainda são poucos os estudos10 que avaliaram a resposta do tratamento periodontal na melhora da disfunção endotelial ou diminuição do espessamento da IMT, mas talvez este seja o caminho das pesquisas que investigam esta possível associação. Esta revisão sistemática sugere a necessidade de padronização metodológica dos estudos a serem realizados para possibilitar futuramente a sintetização dos resultados em mais estudos de metanálise80. Com base na predominância das publicações encontradas, os estudos subsequentes sobre DP e aterosclerose devem ser preferencialmente de coorte prospectivo, com cálculo prévio do tamanho de amostra e tempo necessário para acompanhamento do desenvolvimento da DP para se testar variáveis relacionadas ao desenvolvimento da aterosclerose.

 

Conclusões

Infecções periodontais foram fatores fortemente associadas ao desenvolvimento de aterosclerose subclínica. Entretanto, os mecanismos pelos quais este fator age no desenvolvimento da progressão deste desfecho, ainda não estão esclarecidos. As doenças cardiovasculares e as infecções periodontais são fenômenos complexos. Novos estudos devem apontar na direção de acompanhar o efeito da terapia periodontal na progressão da aterosclerose.

Fatores gerais, relacionados com idade, sexo e hábito de fumar, que interferem no desenvolvimento de doenças cardiovasculares e DP deverão ser controlados nos estudos.

Devido à característica metodológica dos estudos incluídos, novos estudos com maior rigor metodológico e maior número amostral devem ser realizados para avaliar a real associação entre DP e aterosclerose. Além disso, é necessário que estas pesquisas sejam também realizadas em países com características próprias, como nos países em desenvolvimento.

Estudos futuros envolvendo a associação das condições bucais e aterosclerose devem ser padronizados para todos os elementos metodológicos, a fim de permitir avanços no conhecimento científico deste fenômeno.

 

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Correspondência:
Rafaela das Mercês Batista
Av. Resplendor, 563, sala 305 - Itapoã
CEP 29101-500 - Vila Velha (ES), Brasil
E-mail: rafinhambatista@hotmail.com

Submetido em: 15.09.10
Aceito em: 13.06.11
Conflito de interesses: nada a declarar.

 

 

Contribuições dos autores
Concepção e desenho do estudo: RMB, AEO, ETS
Análise e interpretação dos dados: RMB, EPR, EZ
Coleta de dados: RMB
Redação do artigo: RMB, EZ, EPR
Revisão crítica do texto: RMB, AEO, EZ, EPR, MDCM, LH, ETS
Aprovação final do artigo*: RMB, AEO, EZ, EPR, MDCM, LH, ETS
Análise estatística: EZ
Responsabilidade geral pelo estudo: RMB
*Todos os autores leram e aprovaram a versão final submetida ao J Vasc Bras.
Trabalho realizado no Centro de Ciências da Saúde da Universidade Federal do Espírito Santo (UFES) - Vitória (ES), Brasil.

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