PATOGENICIDADE DE NEMATÓIDES ENTOMOPATOGÊNICOS A OVOS E LARVAS DE MIGDOLUS FRYANUS (WESTWOOD, 1863) (COLEOPTERA: VESPERIDAE)

PATHOGENICITY OF ENTOMOPATOGENIC NEMATODES TO EGGS AND LARVAE OF MIGDOLUS FRYANUS (WESTWOOD, 1863) (COLEOPTERA: VESPERIDAE)

RESUMO

Nematóides entomopatogênicos, nativos, Steinernema glaseri (Steiner, 1929) e Heterorhabditis indica Poinar, Karunakar & David, 1992 (IBCB-n5) foram avaliados quanto ao potencial parasítico, contra ovos e larvas de Migdolus fryanus, em laboratório. Ovos do vesperídeo foram expostos a Juvenis Infectivos (JI) de H. indica (60 e 600 JI/ovo). Em cada tratamento usou-se 3 repetições, com 5 ovos. Não ocorreu diferença significativa entre os tratamentos. Porém, constatou-se a penetração do nematóide e redução da viabilidade dos ovos infectados. Avaliou-se também, S. glaseri e H. indica (600 JI/larva) contra larvas recém eclodidas de M. fryanus. Os tratamentos tiveram 4 repetições, cada uma com 5 larvas. S. glaseri causou 100% de mortalidade e H. indica H. Indica 80%, diferindo significativamente da testemunha. Finalmente, observou-se o efeito de S. glaseri e H. indica em 2 dosagens (400 e 800 JI/Inseto) contra larvas em final de desenvolvimento. Foram considerados 5 tratamentos com 7 repetições, cada uma com 3 larvas. Neste caso, não ocorreu diferença significativa entre as dosagens dos nematóides, porém, H. indica nas suas 2 dosagens, mostrou-se mais patogênico que a testemunha e do S. glaseri, proporcionando uma mortalidade larval de 76,43 e 71,57%, respectivamente. Os resultados demonstraram que esses nematóides têm potencial para serem pesquisados como agente de controle biológico de M. fryanus em cultivos de cana-de-açúcar, no Estado de São Paulo, Brasil.

PALAVRAS-CHAVE
Steinernema glaseri ; Heterorhabditis indica ; cana-de-açúcar; controle biológico

ABSTRACT

The parasitic efficiency of native entomopatogenic nematodes, Steinernema glaseri (Steiner, 1929) and Heterorhabditi indica Poinar, Karunakar & David, 1992 (IBCB–n5) were evaluated against eggs and larvae of the Migdolus fryanus (Westwood, 1863) under laboratory conditions. Eggs of the insect were exposed to suspensions of Infective Juveniles (JI) of H. indica in 2 concentrations, 60 and 600 JI/egg. Three treatments, each one with 3 replicates, with 5 eggs each, were conducted. The nematode did not differ significantly from the control, but it penetrated the eggs and reduced its viability. S. glaseri and H. indica (600 JI/larva) were also evaluated against the newly hatched larvae of M. fryanus. Four replicates per treatment were used, each one containing 5 larvae. In this case both nematodes resulted in high mortality. S. glaseri caused 100% of mortality and H. indica 80%. There were no significant differences between the nematodes. S. glaseri and H. indica in 2 concentrations (400 and 800 JI/larva) against the last stage of the M. fryanus larvae were also evaluated. Seven replicates per treatment were used, each one with 3 larvae. No significant differences between the concentrations for both nematodes were detected. However, H. indica was more efficient causing significant higher mortality among larvae (76.43 and 71.57%, respectively), in the two concentrations. H. indica and S. glaseri showed to be pathogenic to eggs and larvae of M. fryanusi. These nematodes seem to have high potential as agents for the control of M. fryanus in sugarcane fields, in São Paulo state, Brazil.

KEY WORDS
Steinernema glaseri ; H. indica ; sugarcane; biological control

INTRODUÇÃO

Nematóides entomopatogênicos têm sido relatados como organismos eficientes para o controle de diversas pragas de solo (KLEIN, 1990; SHAPIRO-ILAN et al., 2002). Segundo VAN DRIESCHE & BELLOWS JUNIOR, (1996) mais de 30 famílias desses organismos são relatadas como associadas a insetos. Dentre elas, Steinernematidae e Heterorhabtidae têm sido as mais estudadas. Embora nematóides dessas duas famílias estejam disponíveis em escalas comerciais, obtidos através de produção massal em diferentes meios de cultura, e utilizados para controlar pragas de plantas de alto valor econômico, em diversos países (GEORGIS, 1992; GEORGIS & MANWEILER, 1994, GLAZER & LEWIS, 2000; STOCK, 2001), no Brasil, ainda não têm sido explorados e a diversidade de espécie é praticamente desconhecida.

De acordo com WASSINK & POINAR (1984) cerca de 100 espécies de insetos pertencentes a 11 ordens, na América latina, são susceptíveis a Sterneinema feltia (FILIPJEV, 1934). Na Austrália Steinernema glaseri (Steiner, 1929) tem sido investigado para controlar larvas de insetos que ocorrem no solo, na cultura de cana-de-açúcar, (HITCHCOCK 1983). Na Flórida, USA, SOSA, JUNIOR & HALL (1989), em estudo de campo, constataram que S. glaseri foi mais efetivo que S. feltia para o controle de Ligyrus subtropicus (Blatchley), escarabeídeo da cultura da cana-de-açúcar. Esses autores atribuíram o melhor desempenho de S. glaseri a sua maior capacidade migratória no solo.

No Brasil, PIZANO et al. (1985) observaram S. glaseri parasitando ovos de Migdolus fryanus (Westwood, 1863) em cultura de cana-de-açúcar, no Estado de São Paulo. Em um ensaio de campo visando o controle de M. fryanus, ARRIGONE et al. (1986) estudaram duas raças exóticas de S. carpocapsea (Weiser, 1955), mas não obtiveram resultados satisfatórios.

Segundo MACHADO et al. (2003) os produtores de cana-de-açúcar adotam um sistema de manejo para M. fryanus que envolve três tipos de controle: cultural, químico e comportamental, e levam em consideração para a integração dos métodos o fato de ser área de renovação com histórico da praga ou cana soca atacada pelo inseto. Os inconvenientes para a adoção deste sistema de manejo estão nos custos com a renovação do canavial, com os inseticidas e com o feromônio. Além disso, no Brasil, tem crescido as preocupações com as questões ambientais e surgido à perspectiva do cultivo orgânico da cultura de cana-de-açúcar. Isso tem levado os produtores a procurarem métodos alternativos de controle das pragas da cana-de-açúcar que sejam seguros, eficientes e econômicos, gerando grandes oportunidades para a implementação de pesquisas com agentes de controle biológico.

O objetivo deste trabalho foi verificar a patogenicidade de espécies nativas de Steinernema glaseri e Heterorhabditis indica Poinar, KARUNAKAR & DAVID (1992) a ovos, larvas recém-eclodidas e larvas em fase final de desenvolvimento de M. fryanus, sob condições de laboratório.

MATERIAL E MÉTODOS

Os experimentos foram conduzidos no Laboratório de Controle Biológico, do Centro Experimental Central do Instituto Biológico, Campinas, SP, em salas climatizadas, com temperatura de 26° C ± 2° C, umidade relativa de 70% ± 10% e fotofase de 12h. O nematóide S. glaseri foi obtido junto ao CCA/UFSCAR, Araras, SP. Já H. indica (IBCB-n5) foi coletado em solo do Município de Itapetininga, SP, por meio de armadilhas contendo solo (Frascos de tamanho 15 cm de altura por 8 cm de diâmetro), onde foram colocadas 10 larvas de Galleria mellonella (Linnaeu, 1758), conforme método descrito por BEDDING & AKHURST, (1975). Após a extração do nematóide das larvas de G. mellonella , o mesmo foi levado às criações de nematóides entomopatogênicos no Laboratório de Controle Biológico, do Instituto Biológico, Campinas, SP, onde foram multiplicados "in vivo". Para o experimento, S. glaseri e H. indica foi criado “in vitro” em meio de cultura à base de proteína animal, através do sistema de esponja (BEDDING, 1984), sendo utilizados imediatamente após a produção.

Patologia de H. indica em ovos de M. fryanus

Neste estudo determinou-se a patogenicidade de H. indica a ovos de M. fryanus. Fêmeas do coleóptero foram coletadas em campo de cultivo de cana-de-açúcar, nos Municípios de Promissão, SP, e Teodoro Sampaio, SP, sendo posteriormente, conduzidas ao laboratório para a obtenção dos ovos. As oviposições foram realizadas em baldes de plásticos (20 L) contendo solo, e os ovos utilizados eram de 1 a 3 dias após a oviposição. Foram considerados 3 tratamentos, o nematóide nas dosagens de 60 e 600 Juvenis Infectivos (JI)/ovo e a testemunha. Todos com 3 repetições, sendo cada uma formada por 5 ovos do inseto, os quais foram acondicionados em potes de plásticos (tamanho 3 cm de altura por 9 cm de diâmetro) contendo solo. A aplicação do nematóide foi realizada sobre o solo com auxílio de uma pipeta. A avaliação foi realizada com base na viabilidade dos ovos, 25 dias após a infecção.

Nematóides entomopatogênicos contra larvas recém-eclodidas de M. fryanus

Neste caso o efeito patogênico de H. indica e S. glaseri (600 JI/larva) em larvas recém eclodidas de M. fryanus foi avaliado. As larvas foram obtidas de parte das oviposições das fêmeas, sendo acondicionadas em frascos de vidros (tamanho 15 cm de altura por 8 de diâmetro) contendo solo. Em cada frasco foi colocado um pedaço de colmo de cana-de-açúcar, de aproximadamente 5 cm de comprimento, para sua alimentação. Os nematóides, em uma suspensão aquosa de 2 mL, foram aplicados sobre o solo, com auxílio de uma pipeta. O experimento constou de 3 tratamentos formados pelos 2 nematóides e a testemunha, cada um com 4 repetições, contendo 5 larvas do inseto. A avaliação foi realizada 15 dias após a infecção, com base na mortalidade de larvas.

Nematóides entomopatogênicos contra larvas de M. fryanus em fase final de desenvolvimento

A eficiência de H. indica e S. glaseri contra larvas de M. fryanus em fase final do desenvolvimento (tamanho 3 a 4 cm de comprimento) foi avaliada. As larvas foram coletadas em campos de cultivo de cana-de-açúcar, no Município de Teodoro Sampaio, SP, e posteriormente, no laboratório, foram colocadas sob as mesmas condições mencionadas no estudo acima.

Foram considerados 5 tratamentos: os nematóides H. indica e S. glaseri em duas dosagens diferentes (400 e 800 JI/larva) e a testemunha. Cada tratamento foi formado por 7 repetições contendo 3 larvas do inseto. Os nematóides, em suspensão aquosa de 2 mL, foram aplicados sobre o solo, com auxílio de uma pipeta e a avaliação foi procedida 15 dias após a infestação, com base na mortalidade das larvas.

Análise estatística

Os dados obtidos foram transformados em arco sen $\sqrt{x / 100}$, sendo posteriormente, submetidos à análise de variância (Teste F) e as médias comparadas pelo teste de Tukey (P < 0,05); nos estudos de ovos e larvas recém-eclodidas e de Duncan (P < 0,05) no estudo com as larvas em fase final do desenvolvimento.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Embora o nematóide H. indica, nas duas dosagens, proporcionou percentuais de inviabilidades dos ovos de 53,33% e 60%, não houve diferença significativa entre os tratamentos (F = 4,00; P = 0,07), Tabela 1.

Tabela 1
Mortalidade de Migdolus fryanus na fase de ovo causada por Juvenis Infectivos (JI) de Heterorhabditis indica em duas dosagens (temperatura de 26° C ± 2° C, umidade relativa de 70% ± 10% e fotofase de 12h).

Tratamento	Mortalidade (%)1	MC (%)2
Testemunha	26,66 ± 13,33	_
60 JI/ovo	53,33 ± 6,66	36
600 JI/ovo	60,00 ± 11,54	45

• ¹
  Médias da coluna não diferiram significativamente pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
• ²
  MC = Mortalidade corrigida pela fórmula de HENDERSON & TILTON (1955).

Na Figura 1 observa-se a aglomeração dos JI de H. indica na região polar do ovo de M. fryanus. HERNANDEZ (1991) ao realizar um estudo comparativo de ovos de 20 espécies de Cerambycidae, pertencente a 6 subfamílias, na Península Ibérica, com auxílio de microscopias óptica, demonstrou que a região polar apresenta porosidade, as aerópilas, que possuem tamanho e formato diferente entre as espécies, e que estão relacionadas com as trocas gasosas (O₂eCO₂) entre o embrião e o meio externo. Nematóides entomopatogênicos possuem papilas quimioreceptoras, na região cefálica, especializadas em identificar CO₂ liberado pelo hospedeiro (GAUGLER et al., 1980; BIRD & BIRD, 1986; ISHIBASHI & KONDO, 1990). Por essas aerópilas deve ter ocorrido à penetração dos nematóides.

Fig. 1
Juvenis infectivos de Heterorhabditis indica na região das aerópilas do ovo de Migdolus fryanus.

Com auxílio de microscópio óptico (60X) foi possível observar a presença de JI no interior do ovo. Entretanto, não foi constatada a reprodução delas nesta fase de desenvolvimento do inseto.

Tabela 2
Mortalidade de larvas recém-eclodidadas de Migdolus fryanus causada por Heterorhabditis indica e Steinernema glaseri (temperatura de 26° C ± 2° C, umidade relativa de 70% ± 10% e fotofase de 12h).

Tratamentos	Dosagem	Mortalidade (%)1	MC (%)2
Testemunha	_	30,00 ± 10,00a	_
Heterorhabditis indica	600 JI/larva	80,00 ± 8,10b	72
Steinernema glaseri	600 JI/larva	100,00 ± 0,00b	100

• ¹
  Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem significativamente pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
• ²
  MC = Mortalidade corrigida pela fórmula de HENDERSON & TILTON (1955).

Fig. 2
A) Larva sadia de Migdolus fryanus; B) Larva infectada por Heterorhabditis indica.

A ocorrência de S. glaseri parasitando ovos de M. fryanus foi relatada por PIZANO et al. (1985). Friza-se que S. glaseri possue o dobro do tamanho de H. indica que foi estudado (1.130 µ X 528 µ, respectivamente) (ADAMS et al., 2002).

Na Tabela 2 encontra-se o resultado do segundo estudo. Observa-se que S. glaseri parasitou 100% das larvas e H. Indica 80%, diferindo significativamente da testemunha (F = 16,71; P = 0,001). Já entre os dois nematóides não ocorreu diferença significativa (P = 0,29).

Na pesquisa com as larvas em final de desenvolvimento (Tabela 3), H. indica, nas duas dosagens estudadas, manteve a mesma capacidade parasítica apresentada para as larvas recém-eclodidas. Já para S. glaseri ocorreu redução no parasitismo nas duas dosagens. Não ocorreu diferença significativa entre as dosagens avaliadas, tanto para S. glaseri (F = 5,63; P = 0,079) como para H. indica (F = 5,63; P = 0,085).

Tabela 3
Mortalidade de larvas (Tamanho: 3 a 4 cm) de Migdolus fryanus causada por Heterorhabditis indica e Steinernema glaseri em duas dosagens (temperatura de 26° C ± 2° C, umidade relativa de 70% ± 10% e fotofase de 12h).

Tratamentos	Dosagem	Mortalidade (%)1	MC (%)2
Testemunha	_	23,57 ± 6,08a	_
Steinernema glaseri	400 JI/larva	47,86 ± 12,35ab	32
Steinernema glaseri	800 JI/larva	47,71 ± 9,99ab	32
Heterorhabditis indica	400 JI/larva	76,57 ± 6,08c	69
Heterorhabditis indica	800 JI/larva	71,57 ± 8,71bc	63

• ¹
  Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem significativamente pelo teste de Duncan a 5% de probabilidade.
• ²
  MC = Mortalidade corrigida pela fórmula de HENDERSON & TILTON (1955).

Comparando os dois nematóides no que se refere ao potencial patogênico verifica-se que H. indica diferenciou significativamente de S. glaseri e da testemunha (P = 0,002) proporcionando mortalidade de 76,43%, (400 JI/larva) e 71,57% (800 JI/larva).

Na figura 2 visualiza-se uma larva sadia de M. fryanus (A) e uma infectada (B) por H. indica confirmando a atuação do nematóide. Para o gênero Heterorhabditis, é possível essa diferenciação devido à bactéria simbionte com o nematóide pertencer ao gênero Photorhabdus que produz biolumenescência, manifestando uma coloração avermelhada do cadáver do inseto. Steinernema tem ação mutualística com bactérias do gênero Xenorhabidus a qual não apresenta esse comportamento (BOEMORE, 2002). Tanto S. glaseri como H. indica reproduziram no interior das larvas.

Esses estudos evidenciam que S. glaseri e H. indica parasitam diferentes fases do desenvolvimento de M. fryanus, tornando-os promissores para uso no controle do inseto em nível de campo. Ressalta-se ainda, a possibilidade desses nematóides parasitarem outras pragas da cultura da cana-de-açúcar. Epizootias de Heterorhabditis sp. em populações de escarabeídeos, na cultura da cana de açúcar, na Austrália, foram registradas por AKHURST et al. (1992). No Brasil, em ensaios de laboratório, MACHADO et al. (2002) e LAINETTI et al. (2003) documentaram a suscetibilidade de larvas de besouros escarabeídeos que ocorrem em cana-de-açúcar, a H. indica e S glaseri. LEITE et al. (2003) registraram o potencial desses agentes para o controle de Marhanarva fimbriolata, cigarrinha da raiz da cana-de-açúcar, que ocorre no Estado de São Paulo. Dessa forma, o uso de nematóides entomopatogênicos para o controle de M. fryanus, pode resultar no controle simultâneo de outras pragas de solo, da cultura de cana-de-açúcar.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem a Fundação de Amparo àPesquisa do Estado de São Paulo - FAPESP e Empresa BIO CONTROLE - Métodos de Controle de Pragas Ltda. pelo financiamento das pesquisas.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  15 Abr 2022
• Data do Fascículo
  Apr-Jun 2005

Histórico

• Recebido
  29 Mar 2005
• Aceito
  30 Jun 2005